ストイックがヒック達を危険にさらさないよう配慮して、ドラゴン飛行禁止令を出す。だが、ヒックはドラゴンの技を磨くためにこっそり飛行を続けていた。一方ストイックも、若者達には飛行を禁じながら、自分だけはドラゴンに乗りパトロールを続けていた。そんなとき、スノットが反逆者アルビンたちが島に向かっているのを発見し…。

反逆者を追い詰めているとき、フィッシュとミートラグが足手まといになってしまい、ふたりは次の作戦で置いてきぼりにされる。やけ食いをして大量の溶岩を吐いたミートラグだが、その溶岩を使って剣を作るとこれが軽いのに頑丈なすばらしい鉄で、たちまち大評判に。そんなとき、反逆団の船団がヒックたちに襲ってきて…。

村の井戸の水がかれてしまい、ヒックはトゥースと共に井戸に潜って調査をする。井戸の底は地下トンネルにつながっており、そこにはウィスパー・デスの卵がかえった形跡が。そんな中、地上に巨大な白いウィスパー・デスが出現。それはドラゴン辞典にも載っていないドラゴンだった…。

スノットとの無理な特訓で疲れ果て、火を作れなくなってしまったフックファング。最初は強がっていたスノットも心配でたまらなくなる。ファイヤーワーム・ドラゴンが治療の鍵を握っていると考えたヒックたちは、島中のファイヤーワーム・ドラゴンを集め、フックファングを温めるがそれでは熱が足りず、ファイヤーワームの島まで行くことにする。

10年ごとに空に現れる“アウルヴァンディルの炎”とともに、フライトメアという光るドラゴンがバーク島を襲うという。アスティが幼い頃、彼女の叔父はそれの攻撃により固まってしまって、戦えなかったという不名誉な結果に終わっていた。空に再びあらわれた“炎”を見つけたアスティは、家の名誉を回復すべく、フライトメアとの対決に闘志を燃やすが…。

ウィスパー・デスに村を襲わせる計画が失敗したアルビンたち一同は、島中に張り巡らされたトンネルを通ってドラゴン訓練アカデミーを襲おうと企む。その頃ヒックたちは、誰が一番優秀なトレーナーかを競い合うことに。公平を期すために同じ種類のドラゴンの訓練を始めるが、フィッシュが訓練に気をとられている隙に、アルビンたちにミートラグをさらわれてしまう…。

ドラゴンたちの生態を調査していたヒックたちは、あるはずの島が小さくなっていたり、沈んでなくなっていることに気づく。その原因はスクリーム・デスが地中に掘ったトンネルだった。このままではバーク島も危ない。ヒックたちは、スクリーム・デスがバーク島に着く前に食い止めようとするが…。

島はドラゴンがちょっと火を噴いただけでも山火事が起きてしまうという“カラカラ天気”になっていた。一方ヒックたちは、バーク島に点在する、ドラゴンと敵対していた頃に仕掛けられたドラゴン捕りのワナを取り除きに行く。だが、その扱い方をちゃんと聞いていなかったタフは自分でトラップにかかってしまう。そこに巨大なタイフーメランがあらわれて…。

氷山の中で氷漬けになったドラゴンをバーク島に連れ帰るヒック達。そのドラゴンは“スクリル”という種類の稲妻をあやつる危険なドラゴンだったのだが、タフたちが氷を溶かし、解き放ってしまう。ヒックたちはスクリルを相手に奮闘するが、相手は手ごわくて…。

姿の見えなくなったラフとタフを探していたヒックは、偶然反逆者の島でアルビンの企みを知る。なんとアルビンは、捕らえたスクリルを取引材料にダガーと手を組んでいたのだ。ヒックはスクリルを逃がして、アルビンとダガーの取引を決裂させようとするが…。

スノットは迷信として伝わる“５つの死の兆し”のうち３つを見て、自分は死ぬのだと思い込み、ドラゴン訓練アカデミーに入りたがっているグスタフを自分の後継者にすると言い出す。しかし、ヒックはグスタフをスノットの代わりにはしないと断言。メンバー入りを拒否されたグスタフは、野生のモンスター・ナイトメアをつかまえて自己流に訓練し始め…。

スクリーム・デスを警戒してパトロールするヒックたちは、チェンジウィングの島で１匹のスコールドロンに出会う。しかし、翼が石の下敷きになって動けず、水のない所にいるため弱っていた。助けようとしても、スコールドロンは人間を寄せ付けようとしない。だが、なぜかラフにだけ興味を抱いて…。

海も凍りつくほどの吹雪に見舞われたバーク島。ヒックは港にたどりつけない行商人ヨハンを助けに行き、彼を連れてバーク島に戻る。すると、村から人がいなくなっていた。なぜか“スピード・スティンガー”というドラゴンの群れがどこからか襲ってきて、住人たちは非難してたのだった。ヒックたちは、スピード・スティンガーを島から追い出す作戦に乗り出すが…。

スクリーム・デスの襲撃に備えて訓練をするヒックたち。だが、アスティとスノットがライバル意識丸出しで張り合い、村をメチャメチャにしてしまう。ヒックはふたりが協力するよう、彼らのドラゴンを交換させるが…

バーク島で“ウナギ熱”という病気が流行する。特効薬を作るには猛毒ウナギが欠かせないとわかるが、ドラゴンたちはウナギが苦手。ヒックとトゥースだけでウナギの生息する“ウナギの島”へ行くが、そこでトゥースがあやまってウナギを食べてしまい…。

行商人ヨハンがやってきて、ゲップは鉄くずを山ほど買い込む。その夜、村中から金属製品を盗まれるという事件が起こり、村から武器がなくなってしまう。ヒックたちは犯人を突き止めるべく調査を始めるが、そこへダガーが艦隊を引き連れてやってきて…。

ヒックとストイックは島の向こうから聞こえる謎の音に気づく。偵察にいくふたりは、そこでサンダードラムの赤ん坊を３匹発見するが、「島に連れて行くことはできない」と、そのまま置いていく。だが、翌日バーク島にその３匹がやってくる。大暴れする３匹を見て、「島から追い出せ」とストイックに言われたヒックは、彼らの訓練を申し出る。しかし、まったく言うことを聞かず…。

今後の戦いに備えて訓練を積むヒックたち。しかし勝手なマネをしてチームワークを乱すスノットに対し、ヒックは一時的に飛行禁止令を出す。しかし命令を無視して別の島へと飛び出したスノットは、そこでスクリーム・デスを発見。みんなに知らせようとするが、途中でドラゴンから落ちて気を失ってしまう。それを助けたのは意外な人物で…。

ストイックが捕らわれて、長の代理となったヒックは、村をまとめる難しさを痛感する。そんな中、フィッシュからパトロール中にスクリーム・デスを見つけたという知らせが入る。さらにダガーから「今夜中にナイト・フューリーを渡さないと、ストイックの命は無い」という内容の手紙が届くのだった…。