Smoki, mimo iż zaprzyjaźnione z Wikingami, sprawiają problemy mieszkańcom Berk. Nie odpowiada im to, lecz najbardziej niezadowolony jest stary Pleśniak. Mieszkańcy domagają się zamknięcia smoków. Stoick powoli chce przystać na tę propozycję, lecz Czkawka stara się rozwiązać problem tak, aby smoki na tym nie ucierpiały. Chce jakoś pomóc. Niestety za pierwszym razem nie udaje mu się opanować zachowania pupili, więc postanowił wytresować je w miejscu, gdzie kiedyś z nimi walczył. Niestety Pleśniak nadal próbuje zmusić wodza do podjęcia niemiłej decyzji w związku ze smokami.

Pokój ze smokami ma wiele plusów, jednak nie wszyscy czerpią z tego korzyści. Pyskacz, najlepszy kowal, utracił swoją pracę. Czkawka czuje wyrzuty sumienia. Pleśniak wypomina całą sytuację chłopakowi. Ten postanawia znaleźć dla przyjaciela nowe zajęcie.

Chociaż wikingowie i smoki zawarli pokój, to zwierzęta nadal czują lęk przed gadami. W dodatku nadchodzi olbrzymia zamieć śnieżna. Czy w tym trudnym czasie zwierzęta przemogą strach? Czy wszystko dobrze się skończy?

Podczas leśnych lotów, Czkawka odkrywa małego smoka. Okazuje się, że nie ma o takim gatunku ani słowa w Księdze. Jeźdźcy odkrywają zadziwiające zdolności malucha. Chłopak podejmuje się opieki nad tym słodziakiem. Szczerbatek staje się nerwowy i nieposłuszny. Wkrótce Nocna Furia odkrywa przerażający sekret nieznajomego.

Na Berk dzieją się złe rzeczy. Zniszczone buty, Twierdza, a na koniec zbrojownia. Za przestępstwa obwinia się smoki. Czkawka nie wierzy w te wersje, ale dowody świadczą przeciwko gadom. Co stanie się ze smokami i czy naprawdę to one są sprawcami tych wydarzeń?

Czkawka usiłuje znaleźć dowody, że poprzednie wydarzenia (W smokach nadzieja) są nieporozumieniem, a wszystkim wandalizmom winny jest Pleśniak. Tymczasem na wyspie Łupieżców, jeden z największych wrogów Wandali, Albrecht, ma dość smoków. Postanawia znaleźć smoczego pogromcę.

Czkawka przekonuje Stoicka, by wytresował smoka. Jednak wodzowi żaden z gatunków nie odpowiada, dlatego wykorzystuje i męczy Szczerbatka. Syn nie chce, by jego ojciec latał na jego smoku. Wkrótce muszą interweniować, bo statki Wandali niszczy tajemnicza bestia z otchłani morza.

Johann Kupczy przybywa na Berk z nowymi skarbami. Każdy kupuje coś dla siebie. Jednak po jego odpłynięciu na Berk pojawia się tajemnicza choroba, atakująca smoki. Jeźdźcy, zatroskani o podopiecznych, dowiadują się od Gothi, iż przyczyną jest coś nowego na wyspie. Postanawiają odnaleźć ową rzecz. Nie są świadomi, że w całym incydencie łapy maczał największy wróg smoczej rasy na wyspie - Pleśniak.

Jeźdźcy odnajdują tajemniczą piękność - Heatherę. Wszyscy chłopcy z Akademii są w niej zauroczeni. Astrid czuje się zazdrosna o nieznajomą.

Heathera okazała się zdrajczynią. Smocza księga trafiła w ręce Łupieżców. Jednak jeźdźcy przygotowali tajemniczy plan, dzięki któremu możliwe jest odzyskanie księgi. Ale dlaczego Heathera zdradziła?

Na Berk odbywa się coroczny Festiwal Roztopów, w którym uczestniczą wszyscy młodzi wikingowie. W tym roku, po raz pierwszy w historii, w zmaganiach udział biorą smoki. Czkawka jest zdeterminowany, by w końcu pokonać Sączysmarka - mistrza festiwalu - ale zaczyna być arogancki i dumny, ku niezadowoleniu i rozczarowaniu Astrid. Kto wygra Festiwal?

Dagur Szalony odwiedza Berk, aby odnowić traktat pokojowy między Wandalami a Berserkami. W tym celu smoki muszą zostać ukryte, aby rozwiać pogłoski, że na Berk szkolona jest smocza armia, gdyż Dagur anulowałby traktat. Ale kiedy Szpadka i Mieczyk zaczynają walczyć o swojego smoka, bestia wymyka się spod kontroli. Pozostali treserzy muszą uspokoić bliźniaków, aby zaczęli panować nad Jotem i Wymem, żeby nie doprowadzić do wojny.

Gwałtowne burze z piorunami zagrażają Berk, a mieszkańcy uważają, że Thor jest zły na wyspę. Pleśniak, wraz ze swoimi zwolennikami uważa, że za wszystko odpowiedzialny jest Szczerbatek, gdyż Nocna Furia to "pomiot burzy". Czkawka musi znaleźć odpowiedź zanim wściekły tłum dorwie jego smoka.

Na Berk pojawia się tajemniczy wróg atakujący spod ziemi. Okazuje się, że to Szeptozgon. Dodatkowo osobnik okazuje się być wrogiem Szczerbatka z przeszłości. Nocna Furia przestaje słuchać Czkawki i próbuje na własną łapę wyrównać rachunki z wrogiem.

Czkawka ma kolejne problemy, lecz tym razem nie ze smokami. Wraz z przyjaciółmi lecą na misję, podczas której Sączysmark odłącza się od grupy. Syn Stoicka chce mu pomóc, jednak w skutek nieszczęśliwego wypadku oboje wraz ze Szczerbatkiem, który ma uszkodzony ogon i nie może latać, trafiają na Wyspę Łupieżców.

Kiedy Czkawka odkrywa, że statek Johanna Kupczego zniknął na Skręćkarczych Bagnach, razem z prezentem od jego matki, chłopak postanawia za wszelką cenę odzyskać podarunek i nie cofnie się przed niczym. Jednak wyspa zamieszkana jest przez "mgławe potwory".

Na Berk pojawiają się tajemnicze przedmioty, mieniące się różnobarwnie. Mieszkańcy nazywają je kamieniami szczęścia, jednak w istocie nimi nie są. Śledzik musi powstrzymać Sączysmarka przed sprzedażą przedmiotów. Inaczej wszystkich dosięgnie gniew potworów, plujących żrącym kwasem.

Zbliża się Tydzień Borka. W tym roku Czkawce powierzono zapiski i dzienniki twórcy Smoczej Księgi. Wśród nich chłopiec odnajduje tajemniczą mapę wyspy, na której mieszkają Nocne Furie. Czkawka próbuje odnaleźć wyspę i rodzinę Szczerbatka.

Okazuje się, że Wyspa Nocy to tylko pułapka zastawiona przez Łupieżców, żądnych władzy nad smoczą rasą i umiejętności tresury. Czkawka odkrywa, że ​​Pleśniak do nich dołączył. Jednak starzec także zostaje uwięziony, kiedy nie jest już użyteczny dla Albrechta. Czkawka niechętnie współpracuje z Pleśniakiem, aby uratować Szczerbatka i uciec z wyspy Łupieżców.