닌자들은 사라진 제이를 찾기 위해 보안 카메라 영상을 보고, ‘프라임 엠파이어’ 게임 디자이너, 밀턴 다이어를 찾아 나선다. 그러나 밀턴은 자신이 소유한 다이어 섬에도 모습을 드러낸 지 오래됐다는 사실을 알게 된다. 닌자들은 게임을 출시하지 못한 밀턴의 복수로 이 모든 일이 시작됐다고 생각하는데…

왕가미가 밀턴 다이어란 사실을 알게 된 닌자들은 제이를 따라 게임 속으로 들어갈 팀과 현실에서 밀턴 다이어를 찾을 팀으로 나뉜다. 콜은 게임 속으로 들어가기 위해 게임 레벨을 13까지 올려야 하는데, 탈옥한 기술자와 악당들이 게임기를 뺏기 위해 나타난다.

게임 속으로 들어간 콜, 카이, 니야, 로이드는 게임 속 무장세력인 레드 바이저에게 쫓기던 중, 제이를 따르는 무리, 베타 제이들을 만난다. 베타 제이들은 닌자들에게 제이를 만날 방법을 알려주고, 닌자들은 기술자 스콧을 따라 슈퍼스타 제이를 만나러 지하로 들어가는데…

게임 속 NPC인 무사, 오키요는 주인님이 테라 카라나를 무사히 통과할 수 있도록 보필해야 하는 임무를 맡고 있다. 그러나 그동안 오키요가 만난 주인들은 전부 목숨을 잃고 에너지 큐브로 변해버린다. 상심한 오키요는 모든 걸 포기하려고 하는데, 그 순간 닌자들을 만나게 된다.

오키요의 도움을 받으며 숲을 지나가던 닌자들은 쥐들의 기습 공격을 받는다. 그러나 닌자들은 쥐들 중 하나인 ‘랫소’를 포로로 잡는데 성공한다. 랫소는 닌자들에게 자신을 풀어주면, 게임의 오류인 지름길을 알려주겠다고 제안하는데…

왕가미의 부하들인 레드 바이저들에게 쫓기던 닌자들은 ‘히스테리의 절벽’을 타고 올라가야 한다. 그리고 닌자들은 왕가미가 게임 이용자들을 에너지 큐브로 만들어서 현실 세계로 이어지는 포털을 만드는 재료로 쓴다는 사실을 알게 된다.

테라 카라나 게임 존에 갇혀 있는 안내자 npc인 오키노는 친구가 된 닌자들을 돕거나, 아니면 자신의 주인인 왕가미의 사악한 명령을 받들어야 하는 두 가지 길 중 하나를 선택해야 한다.

닌자들은 키타나를 구하기 위해 테라 테크니카에서 열리는 댄스 대회에 니야와 제이를 출전시킨다. 니야와 제이는 결승전까지 오르지만, 댄스 대회장까지 레드 바이저들이 닌자들을 잡기 위해 나타난다.

닌자들은 댄스대회에서 받은 상금으로 스피드웨이 대회에 참가하기로 한다. 그러나 다섯 대의 차와 선수가 필요한데, 닌자들에겐 차량이 네 대밖에 없다. 로이드는 스피드웨이 경기장에서 레이서 세븐을 보게 되고, 세븐과 함께 경기에 나가려고 한다. 그러나 스콧은 레이서 세븐은 늘 중간에 탈락되도록 정해져 있는 NPC라며 경고한다.

스콧의 희생 덕분에 닌자들과 레이서 세븐은 오십억 스피드웨이에 참가하게 된다. 다른 선수팀들의 온갖 방해에도 불구하고, 레이서 세븐은 정해진 운명을 이겨내고 우승한다.

니야, 로이드, 제이는 구식 아케이드 게임 안으로 들어가서 마지막 키타나를 찾는다. 그러던 중 격투 게임에서 하루미와 대결을 하게 된 로이드는 결국 큐브로 변하고 만다.

쟌이 범죄 영화 속 탐정 주인공처럼 느끼한 분위기로 상황을 일일이 설명하며 움직인다. 그러나 쟌은 기술자 일당한테 잡혀하고, 혼자 남은 픽셀이 숨어 있던 밀턴 다이어를 찾아내는데…

픽셀은 밀턴 다이어를 만나 왕가미의 과거에 대해 듣게 된다. 한편, 기술자는 쟌에게서 게임 마더보드를 빼앗고, 왕가미를 현실 세계로 부를 게이트를 완성하는데…

제이와 니야는 게임 속 휴식 공간인줄 알았던 일식당에서 스시 셰프의 공격을 받는다. 결국 니야는 에너지 큐브로 변하고, 제이 혼자서 왕가미를 상대하지만, 에너지 큐브를 다 모은 왕가미는 현실 세계로 나가버리는데…

제이는 블루 드래곤을 소환해서 왕가미를 쫓아가고, 닌자고로 들어온 왕가미와 게임 속 악당들은 닌자고 시민들을 위협한다. 밀턴 다이어는 성난 왕가미를 만나 자신의 잘못을 인정하는데…