魔神之子身份暴露的奥村燐，在正十字骑士团雾隐修拉的监视下，继承魔神能力的奥村燐开始了特殊修行，目的是熟练控制“青炎”的出现与消失。可就在二人专注于训练中时，修拉突然接获了来自学园方面的联络，对方表示封印在最深处的秘宝“不净王之左眼”居然被盗走了！得知此事，修拉与燐火速赶往现场追寻犯人的踪迹。

为了扶持保护不净王的右眼而被派遣到京都的增援部队，奥村燐一行人前往京都，并下榻在胜吕竜士家经营的老旅馆。面对危机，明陀宗的现任首领胜吕竜士的父亲达摩依然选择了回避，对此胜吕竜士对自己的父亲有诸多的抱怨。另一方面，驱魔塾的学生们对奥村燐也有所畏惧，此时向奥村燐搭话的，是胜吕竜士的父亲达摩。

胜吕对于父亲的怨气与日俱增。三轮子猫丸因奥村燐魔神私生子的身份而十分畏惧他，而另一方面，杜山诗惠美因为觉得自己笨手笨脚无法帮助到大家而感到苦恼。明陀宗当家被召集集会，企图找出袭击不净王右眼的叛徒，胜吕达摩谜一般的举动被大家怀疑。

背叛明陀宗的人是谁，首领不在的情况下，各个成员发生了争执，最终没有得到结论。因为父亲被怀疑，胜吕龙士感到气愤，独自前往力求寻求父亲的清白时目睹到了志摩柔造的奇怪举动。而更加可疑的是在胜吕龙士后面到达的...。听闻骚动后，奥村燐和修拉同时前往，面对事态，燐做出了意想不到的举动。

在藤堂三郎太和宝生蝮蛇的同谋下，“不净王的右眼”被夺走了。在京都寻找不净王左眼的奥村雪男等人也回去了，商讨如何夺回不净王的左眼和右眼。另一方面，奥村燐和胜吕发生冲突，在众人面前亮出了青火，被抓入了牢房。奥村磷的身份被驱魔师们知道了，在胡乱中，修拉收到了达磨交给奥村燐的信。

因为降魔剑倶利伽罗的缘故，燐和雪男的养父藤本狮郎和达摩相遇了，这段故事随着达摩给奥村燐的信公开了。达摩为了夺回不净王的右眼，追赶着宝生蝮和藤堂前往明陀宗的据点降魔堂，连绵不断被继承下来的明陀宗的秘密被揭开了。

因为藤堂的计谋，不净王得以复活。而随后藤堂从达磨处夺走了使魔伽楼罗更是增添了力量。达磨将希望托付给了奥村燐，但奥村燐却因为内心的恐惧而无法拔出降魔剑。正在沮丧时，梅菲斯特突然现身告诉奥村燐处刑的决定。知道了不净王的事情以及奥村燐的遭遇后，胜吕等人采取了行动。

不净王的瘴气遍布街道，驱魔师们也展开了对不净王的对抗。奥村燐知晓同伴们对自己的思念后逃出了牢房，并和胜吕等人一起前往深山，在那里发现了倒下的达磨。另一方面，奥村雪男遇到了藤堂，藤堂压倒性的力量使得雪男陷入了苦战之中，而藤堂所提及的关于家庭以及奥村燐的话题更使得雪男的内心产生了动摇。

我真的讨厌哥哥吗？雪男在心中不断质问自己，藤堂的话使得雪男产生了激烈的动摇，回忆起了和奥村燐小时候的事情。胜吕从达磨处继承了打倒不净王的火焰，并以孢子囊为攻击目标和奥村燐一同前进。为了呼唤救援而在山中奔跑的廉造和猫丸，奋力营救达磨的诗惠美和出云，面对眼前的事态，大伙心中都抱着不安。

奥村燐终于拔出了降魔剑。但是，不净王压倒性的力量却使得奥村燐不能够战胜。而最终，胜吕的体力也耗尽了，布下的结界崩溃。如果瘴气满布到京都的街道，会给居住在京都的人们带来巨大的伤害。在绝望之中，奥村燐的面前出现了乌枢沙摩。而另一方面，被奥村雪男所打倒的藤堂，又再次站了起来。

不净王的瘴气被青涩的火焰净化了，蓝色的火焰在空中横扫，让人想起了“青之夜”，但是和“青之夜”相比却有着截然不同的结局。因为不净王事件缠身而产生了动荡的人们，在骚乱解决后终于迎来了新的局面。虽然奥村燐是撒旦的私生子，但依然以成为驱魔是为目标。对于奥村燐和奥村雪男这对兄弟而言，前方还将面临着诸多的困难。