修道院で暮らす15歳の少年・奥村燐は、双子の弟・雪男が名門高校・正十字学園への進学を決める一方、進路が決まらない自分に焦りを募らせていた。翌日、養父・獅郎に送り出されてバイトの面接に向かった燐は、店内で暴れる悪魔の姿を発見! 結局この騒ぎで面接は失敗し、またしても落ち込む燐。そんな中、昨夜の喧嘩相手・白鳥が仕返しに訪れる! 悪魔のような形相で襲い掛かる白鳥の脅威に、燐の体から青い炎が噴き出した…!!

獅郎に自分が魔神の落胤であることを知らされ、燐はひどく混乱! しかし燐の動揺など構わず、激しく襲い掛かってくる悪魔たち。獅郎に「決して抜いてはならない」と降魔剣を渡され、修道院地下室に隠される燐。外では、巨大な悪魔と化した白鳥と祓魔師たちとの熾烈な戦いが展開される!…戦いを終えた獅郎に、燐は怒りを向け「父親ぶるな」と激昂! 愛する息子の言葉に衝撃を受ける獅郎。その隙に、強大な存在が彼に憑依する!!

祓魔師への道を決意した燐は、獅郎の友人と名乗る謎の男・メフィストに連れられて、雪男とともに正十字学園へ入学。要塞のように巨大な校舎、雪男の主席入学…と、燐にとって新たな環境は驚きの連続であった! その後、燐は「魔神の落胤であることは秘密」とメフィストに厳しく釘を刺されつつ、祓魔師の養成所・祓魔塾へ向かう。年季の入った教室には、癖のありそうな塾生たち…。そこに講師として現れたのは、何と雪男だった!

任務を受けた雪男に同行し、燐は祓魔師の用品店・祓魔屋へ向かう。そこで燐は、庭の草木を世話する足の不自由な少女・しえみと出会う。しえみが世話する庭は、亡き祖母から受け継いだ大切なものらしい。その時雪男が現れ、しえみの足を診察。彼女の足に悪魔の痕跡を発見し、雪男は庭が原因と推察する。しかし祖母への思いに執着するしえみは、庭から離れられない! 燐は彼女に、獅郎を亡くした己と通じるものを感じた…。

祓魔塾の授業では、居眠りをしてばかりの燐。そんな燐の不真面目な態度を見て、努力家の優等生・勝呂は苛立ってばかり。祓魔師になって京都の実家の寺を再興しようとする彼にとって、意識の低い燐が同じ境遇にいることが我慢ならないのだ。短気で喧嘩っ早い、ある意味似たもの同士の燐と勝呂は、当然ながらことあるごとに衝突してしまう! 体育の授業では、ついには悪魔を使っての危険な度胸試しまで行ってしまうのだが…!?

学園生活を送る燐の目下の最大の悩み、それは毎日の食生活! メフィストから支給される生活費は、なぜか二千円札たった1枚!? これでは、セレブ御用達で高額な学食メニューなど手が届かない。燐は雪男の助言で寮の厨房を使い、自炊生活を始めることに。しかし夜に下ごしらえした料理が、朝になると消えているという事件が発生! そこには人知れず料理番として働く、ある使い魔の姿が…。燐と悪魔の熾烈な料理対決が始まる!?

人見知りを克服するため、密かに「友達を作る!」と決心を固めるしえみ。さっそく出雲に声をかけようとするが、ドジな性格が災いして、なかなか上手くいかない。その後、授業で手騎士の才能を見せたしえみは、同じく手騎士志望の出雲に友達になって欲しいと告白! しかししえみを小馬鹿にする出雲は、適当にあしらって彼女をパシリにしてしまった。そんな中、燐たちの寮で祓魔塾の合宿が行われる。そこに予期せぬ悪魔の襲撃が…!!

親友の朴を助けられずに落ち込む出雲は、イラ立ちのあまり勝呂と衝突! 二人の喧嘩は燐たちも巻き込み、結局、塾生そろっての反省会になってしまう。下級悪魔を膝に乗せ、長時間の正座に耐える燐たち。その最中、突如部屋の電気が消え、先日燐が撃退した悪魔・屍(グール)が襲い掛かってきた!! 敵を引き付けるため、単身で飛び出す燐。勝呂たちは仲間を守り、詠唱術で対抗! 一方、先日の事件で自信を失っていた出雲は…。

仲間との共闘で辛うじて苦難を乗り越えた燐たち。その場に突如、メフィストや塾の講師たちが登場する! 実は今回の強化合宿は悪魔の襲撃を含め、全て祓魔塾が仕組んだ祓魔師候補生(エクスワイア)への認定試験だったのだ!! 予期せぬ展開に戸惑う塾生たち。彼らをよそに雪男は、襲撃役を務めた講師・ネイガウスの様子に疑問を感じていた。ネイガウスが燐に向ける敵意の意味は? そして燐たちは無事に候補生へ昇格できるのか!?

仲間と共に候補生(エクスワイア)に昇格できたものの、大量の課題を前に、燐はすでにうんざり気味。そんな中、雪男に緊急の祓魔任務が入る! 騎士団の使い魔が凶暴化してしまい、その対処が命ぜられたのである。クロと呼ばれるこの猫又(ケットシー)は、かつての獅郎の使い魔で、主の死を知ったショックで混乱してしまったらしい。クロの姿に、同じく獅郎を失った己を重ねた燐は、雪男に頼みこんでクロの説得に向かうのだったが…。

夏の海岸へ出張を命じられた燐・志摩・出雲は、なぜか海の家で働くことに…。そこで彼らは地元の少年・洋平と出会い、「海の悪魔」という怪物の存在を聞かされる。しかも洋平は「海の悪魔」の襲撃で父親を奪われたことで、怪物への復讐まで計画しているらしい。悪魔に関わろうとする洋平を案じた燐たちは、彼の行動を見守ることを決める。そんな矢先、海に異変が発生! 燐たちの前に巨大なイカの悪魔・クラーケンが姿を現す!!

今回の燐たちの任務は、遊園地で目撃された幽霊(ゴースト)の捜索。燐はしえみとコンビで行動することになり、デート気分で落ち着かない様子だ。やがて二人は子供の幽霊を発見するが、幽霊は二人をからかって逃げるばかりで、いつしか事態は鬼ごっこへと展開してしまう。そしてしえみとはぐれた燐の前に、地の王・アマイモンと名乗る悪魔が登場! アマイモンに降魔剣を奪われた燐は、徐々に魔神の力に飲み込まれていく…!

燐とアマイモンの戦いを制止した上一級祓魔師・霧隠シュラ。彼女はヴァチカン本部より派遣された監査役で、塾生に紛れ込み騎士團を内偵していたのだ。地下基地へと連行された燐は、シュラが獅郎の弟子だったことを知り、さらには「師匠の不始末をつける」と排除対象と認識されてしまった。圧倒的なシュラの魔剣技を前に、燐の命は絶体絶命! そんな中、自分と獅郎を否定する彼女に反発し、燐の胸にはある決意が生まれる!!

一学期の授業が終了し、正十字学園は夏休みに突入。しかし燐たち祓魔師候補生(エクスワイア)には、林間合宿という名目での三日間の実戦訓練が課せられることに。シュラの引率で学園森林区域へ向かった燐たちは、半ばキャンプ気分で大盛り上がり!特にこれまで学校行事に溶け込めなかった燐にとって、それは初めて体験する楽しい時間だった。やがて陽は落ち、いよいよ実戦訓練が始まる!そのルールとは…塾生同士による争奪戦!?

勝呂が提案した共同作戦が功を奏し、実戦訓練は成功目前!しかし巨大な蛾の悪魔・虫豸(チューチ)が出現し、油断した燐に襲い掛かった!!仲間たちを逃がそうとする燐だが、勝呂はこれを無視。危険を冒して燐を助け、「仲間を忘れるな!」と彼を叱り飛ばすのだった。自分を支えてくれる仲間の存在に、燐の心に暖かい気持ちが広がっていく…。その後、何とか帰還を果たす燐たち。そこに、燐を監視していたアマイモンが急襲を掛ける!!

アマイモンとの戦いで炎の力に飲み込まれ、凶暴化してしまう燐!力を使い果たして暴走は収まるが、燐はその場で現・聖騎士(パラディン)のエンジェルに捕らえられてしまった!!燐の存在を騎士團に隠してきたメフィストは懲戒審問にかけられ、燐も一緒に正十字騎士團最高顧問・グリゴリの前に引き立てられる。正体がばれてしまった以上、燐の身は絶体絶命…。その頃学園では、雪男が預かる降魔剣を見た勝呂が、あることに気づく!

魔神の炎を使いこなすべく修行中の燐。そこに巨大な怪鳥の悪魔・颶風が現れた! 雪男の助けで撃退したものの、颶風の進入経路を洗い出すため、祓魔塾メンバーは調査に借り出されることに…。調査を続ける勝呂たちだったが、そこに燐に追われる子猫丸が助けを求めてきた。燐いわく子猫丸に悪魔が取り憑いているとのことだが、勝呂たちに悪魔の姿は見えない。燐の行動を子猫丸への攻撃と勘違いした勝呂は、燐に敵意を向けてしまう…!

志摩の誕生日占いで盛り上がる祓魔塾メンバーたち。その際、出雲の誕生日が近いことを知った一同は、彼女に内緒でサプライズパーティーを開くことを思いつく! 仕切り上手の勝呂の指示により、燐と子猫丸はケーキ作り、しえみと勝呂は飾りつけ、そして志摩はプレゼントのリサーチ…と、パーティーの準備は着々と進んでいく。そんな仲間の思惑を知らない出雲は、皆が自分を避けているように感じて苛立ちを募らせていくのだった!

燐と雪男の育った大切な場所・南十字男子修道院が謎の襲撃者に襲われた! 仮面を被った襲撃者は、「魔神に関わる者は許さぬ」と謎めいた言葉を残して去っていく。襲われた修道士たちは燐にとって家族同然…。怒りに駆られた燐は、敵を追撃するため飛び出していった! やがて燐は襲撃者を発見するが、蜘蛛の糸のような敵の技に苦戦。そこに雪男が追いついて加勢する。逃亡する敵を雪男は単身で追跡し…たどり着いた先で見た者とは!?

襲撃者を取り逃がしたものの、修道院襲撃事件は一段落。その時、雪男の前にエルンストと名乗る老人が現れる。エルンストは雪男と燐の出生の秘密、そしてヴァチカンが彼らの母親に下した所業について語りだす。驚きとともに、雪男の中に騎士團への疑念が生まれ始めた。一方、祓魔屋のしえみの庭に傷ついた襲撃者が迷い込み…

修道院襲撃からの一連の事件を受け、理事長を解任されるメフィスト。さらには騎士團最高位の三賢者(グリゴリ)も更迭され、エルンストが教皇に就任することに。そして新たに日本支部長として現れたのは、聖騎士(パラディン)を拝命した雪男だった!? この新体制を率い、エルンストは悪魔を一掃する一大作戦を発動! 祓魔塾メンバーも召集され、最大規模の悪魔狩りが展開されていく。だがこの作戦の裏には、ある真の目的が…

魔神の息子である燐の血を使い、虚無界への門・ゲヘナゲートを出現させようと目論むエルンスト。傷ついた兄を守るため、雪男は身代わりを申し出る。そして燐と雪男の二人の血の力で、ついにゲヘナゲートが開いてしまう…! この成果に狂喜するエルンスト。彼の真の狙いは、ゲートから究極兵器・メサイアを突入させ、虚無界ごと悪魔を滅亡させることだった!! 雪男の眼前でメサイアは投下され、虚無界が閃光に包まれていく…

ゲヘナゲートから膨大な数の悪魔が出現! 虚無界より侵攻してきた悪魔は正十字学園町の人々に無差別で襲い掛かってきた! その頃学園最上部では、燐が勝呂としえみに助け起こされていた。目覚めた燐が見たものは、ゲートの前に佇む魔神の青い炎をまとった雪男の姿だった! 驚きながら歩み寄る燐は、雪男の様子に違和感を感じる。それは養父を奪った、あの仇敵を思わせる邪悪な雰囲気…。一体、雪男の身に何が!?

巨大なゲヘナゲートと化した魔神は、次元の裂け目を広げて物質界を飲み込もうとする。燐と雪男は合流したシュラ、エンジェルらとともにゲートに立ち向かうが、圧倒的な強さを前に苦戦を続ける。一方で学園の祓魔師たちも、無数の悪魔に追い詰められつつあった。そんな中、勝呂が起死回生の策を発案! 果たしてその成果は… そして燐と雪男は最後の気力を振り絞ってゲートに立ち向かう。愛する仲間と世界を守るために!!