Rin Okumura som teenager med en naturlig gave at få sig selv i problemer. Trods at han forsøger sit bedste for at opfylde de forventninger, hans tvillingebror Yukio og Priest Shiro Fujimoto, der fungerer som deres værge, indtil han endelig lærer om den mørke hemmelighed bag hans oprindelse.

Fujimoto og hans ledsagere prøve deres bedste for at beskytte Rin fra dæmonerne, der er efter ham, men han ender besat af Satan, den mest magtfulde af de dæmoner og Rin far. At se hans værge at tage sit eget liv for at beskytte ham fra Satan, Rin beslutter sig for at kæmpe tilbage ved at frigøre sine dæmoniske kræfter, selv at vide, at ved at gøre det, han ikke ville være et menneske længere.

Som en del af sin uddannelse til at blive en Exorcist, Rin får sig indskrevet på Sande Kors Academy. På sin første dag i klasser, Rin bliver chokeret over at vide, at hans tvillingebror Yukio er allerede en Exorcist og vil være en af ​​hans lærere.

Yukio opstiller til skolens Exorcist-eneste butik til materiel på nogle forsyninger sammen med Rin. Der finder de, at ejerens datter, Shiemi Moriyama, bliver påvirket af en dæmon, der bor i hendes families have, og for at redde hendes liv, de konfrontere det af sig selv.

Under Shiemi som ny klassekammerat, Rin samlede foragt for klasser frembringer vrede anden klassekammerat af hans, Ryuji Suguro, alias "Bon". Efter at lære af Bon historie, Rin finder, at de har mere til fælles, end han gerne ville indrømme.

Rin og Yukio finder, at den ansvarlige for deres måltider på sovesal var Ukoback, en madlavning bekendt udpeget af Mephisto Pheles at hjælpe dem. De lærer også, hvordan Ukoback kan være besværligt, når han bliver vred.

Ivrig efter at få nye venskaber, Shiemi beder sin klassekammerat Izumo Kamiki at være hendes ven og hun foregiver at blive enige, men Rin snart indser Izumo er bare udnytter Shiemi venlighed i stedet. Senere bliver de studerende genforenet på den gamle sovesal til at deltage i Exwire eksamen, hvor en dæmon angriber Izumo og hendes ven Paku af overraskelse, og det er op til Rin og Shiemi at beskytte dem.

Stadig urolige efter hendes ven Paku beslutter at forlade The Exorcist lektioner, bliver Kamiki involveret i en kamp med Bon og hele klassen ender straffet af Yukio. Lige efter Yukio blade til en mission, de studerende angrebet af en anden ghoul og samtidig forsøger at hjælpe de andre, Rin erfarer, at uhyret blev sendt af en af ​​hans lærere, der ønskede at bekræfte, at han er søn af Satan.

Mephisto Pheles afslører overfor eleverne, at den ghoul angrebet var faktisk en del af Esquire eksamen og hvordan de behandlet med truslen vil tælle som en del af deres evaluering. Yukio konfronterer Neuhaus om sine grunde til at tvinge Rin at bruge sine dæmoniske kræfter under eksamen, og han hævder, at alt, hvad han gjorde, var under Mephisto ordrer. Men det tager ikke meget for Yukio at indse Neuhaus 'reelle hensigter.

Blacky gik amok, da hun hørte Faderen Shiro døde og holdes fortæller eksorcist, at de var alle lyve om hans død dog kun Rin kunne forstå hende (han sagde det måske, fordi de er begge dæmoner). Da Yukio var ved at bruge det element, som Faderen Shiro gav ham før, hvis nogensinde dette scenarie sker, Rin fortalte ham at lade ham berolige Blacky ned. I sidste ende, Blacky accepteret, at Fader Shiro døde, og Rin og Yukio fandt ud af, at det element, som Faderen Shiro gav Yukio var faktisk hans katteurt vin.

Rin og hans klassekammerater Izumo og Shima sendes til deres første opgave som Exwires til en kystby påvirket af tilstedeværelsen af en Kraken. Izumo snubler over en dreng, hvis far sat til at imødegå Kraken seks måneder før og er stadig mangler. Drengen har planer om at vedtage sin hævn mod den skabning, som han mener, at det dræbte sin far, men han og Exwires finde ud af, hvad der virkelig skete, når de støder på det, meget til deres overraskelse.

De Exwires har til opgave at lede efter spøgelset af et barn, der spøger Mephisto Pheles 'forlystelsespark. Rin og Shiemi formår at finde spøgelset først, men Shiemi ender jagter det af sig selv, mens Amaimon en højere dæmon og en anden søn af Satan, stjæler Rin sværd og tvinger Rin til at kæmpe med ham. Mean mens en anden eksorcist kommer til at forsvare ham, og det er afsløre at være en af Rin bror gammel ven.

Shura Kirigakure, et højt niveau Exorcist og tidligere lærling af fader Shiro handlede som en af ​​Rin klassekammerater til opgave at undersøge hans forbindelse med Satan. Med hvis det blev bevist sandt ordrer til at dræbe ham, er hun delt mellem opfylde hendes forpligtelser og følge Shiro anmodning om at se efter Rin i hans sted, hvis der skulle ske noget med ham. Hendes tvivl ryddes, når hun konfronterer Rin og finder, at Shiro faktisk hæve ham som en søn i stedet for et våben.

Den første semester er slut, hvilket markerede starten på sommerferien for Sande Kors Academy studerende. Men der er ingen hvile i sigte for Rin og de andre Esquires: først skal de deltage i et 3-dages bore at forberede dem til faktiske bekæmpe, under dække af en camping tur ud i skoven.

Rin og hans klassekammerater lykkes på opgaven gav dem af deres lærere, men lejren angribes af Amaimon, der er indehaver Shiemi gidsel for at tvinge Rin at kæmpe. Under ingen anden mulighed end at gå på fuld kraft imod Amaimon er Rin tvunget til at afsløre sin hemmelighed ved at udsætte sin sande form foran sine venner. Med de andre Exwires flygter forbavset efter at lære sandheden om ham, Rin nemt overmandet Amaimon, men mister kontrollen over sine flammer og går helt amok. The Demon-dræber kniven er revnet i processen.

Shiemi formår at berolige Rin, der er taget til fange af Arthur Auguste Angel, den nuværende paladin, og taget til den sande Cross Order hovedkvarter i Vatikanet langs Shura og Mephisto Pheles. I mellemtiden, Rin klassekammerater bliver forbavset, når Yukio afslører dem, at han og hans bror er sønner af Satan, men tilbyder deres hjælp uanset, og de sat for Kyoto på udkig efter den efterkommer af sværdsmed der smedede Demon-dræber Blade har det faste . Før ordren øvre lag, Mephisto, at hans grund til at holde Rin live, er at have ham konfrontere Satan, og lige når han forsøger at overbevise dem om at acceptere sin plan, en rasende Amaimon bryder ind, ivrige efter at konfrontere Rin gang mere.

Rin og Kamiki bliver angrebet af en ukendt fjende og Mephisto Pheles bestiller Exwires at kontrollere de barrierer, der beskytter skolen udkig efter enhver overtrædelse. Fjenden er afsløret at være en dæmon, som benyttede sig af Konekomaru frygt at infiltrere Akademiet. I mellemtiden, Shura lokaliserer en skjult dør, der fører til en mistænkelig forladte laboratorium. Når Konekomaru hjerte bukker under for den dæmon, hans venner skynder sig at hjælpe ham, og Rin formår at dræbe uhyret og redde hans liv. Skammer sig over at forårsage så megen ulejlighed, Konekomaru beslutter at forlade Akademiet og vende hjem, men Rin og resten af ​​hans venner nå ham, inden han afgår, og overbevise ham om at blive.

De Exwires lærer at Kamiki fødselsdag kommer, og de ​​beslutter at gøre en overraskelse fest for hende. Trods alle deres bestræbelser på at gøre festen en hemmelighed, Kamiki ender regne sandheden og hævder, at det også bør være dedikeret til dem, hvis fødselsdag allerede bestået også. I sidste ende, partiet bliver en fest til alles venskab.

Rin og Yukio oplever, at deres venner fra klosteret, hvor de blev rejst, hvor angrebet af en maskeret person, der dækkede hele deres krop med en tilsyneladende uopslidelig edderkoppespind. Mens forfølge synderen, hvis formål er at angribe nogen relateret til sønnen Satan at gøre ham lide, Yukio snubler ind i Neuhaus, der flygter uden yderligere forklaring. Trods sit sværd forseglet af nettet, Rin insisterer på at gå efter den maskerede én, men holdes tilbage af Yukio og Shura, indtil han får ordet, at hans Suguro, Renzo og Konekomaru bliver angrebet for og siv til at hjælpe dem. Ved at styre at kontrollere sine flammer ordentligt, Rin besejrer angriberen, der flygter tak til Neuhaus, der afslører hendes at være hans kone, og sikkert frigiver sine venner.

Shiemi i Exorcist Shop finder en kvinde liggende bevidstløs i deres have. I mellemtiden, Yukio møder en gammel mand på et tog, der hævder at være hans bedstefar, og afslører sandheden om deres mor, der blev brændt levende af Vatikanet proklamerede hende at være en heks. Han tager Yukio til en hemmelig anti-dæmon Dragoon Laboratory og foreslår Yukio at slutte sig til ham nu, Shiro er død og Mephisto er blevet anholdt. Prof. Neuhaus bliver afhørt i Akademiets Store celle ved Shura hvor han fortæller alle (herunder Rin), at hans hustru, (maskerede mand) Michelle, er intet andet end et lig med en vis dæmon i hendes krop, der har til hensigt at dræbe Satan, men hun blev ikke genopstod fra døden af ham. Rin finder ud kvinden i haven for at være Neuhaus 'kone, men Shiemi stopper ham fra at dræbe hende. Paladin Angel vises i haven for at dræbe dæmon, men konfronterer Rin. Senere, Michelle dør beskytter Rin fra bestillingen.

Ernst overtager som den Sande Kors 'nyeste leder og udnævner Yukio som den nye Paladin. Bevæbnet med specielle våben, der dræner blod dæmoner dræbt med dem, de exorcists deltage i en udbredt korstog for at slette alle dæmoner fra Assiah. Rin og hans venner begynder at sætte spørgsmålstegn ved, hvorfor ordren besluttet at træffe sådanne ekstreme foranstaltninger, men Yukio er fast besluttet på at udføre sin opgave som Ernst hævder, at det er alt sammen en del af deres plan om at ødelægge Gehenna, og med den dæmon verden besejrede, både han og hans bror ville blive helt menneske igen. Dog er Ernst egentlige mål afsløret, da han bruger Rin som en menneskeofring til at bringe Satan til den menneskelige verden, ved hjælp af Yukio krop som et fartøj.

Ernst plan om at ødelægge Gehenna bagslag da Satan afslører også Yukio sandheden bag hans og hans bror oprindelse, før du tager besiddelse af hans krop.

Rin og hans ledsagere formår at flygte fra Satan, der begynder at ødelægge Sande Kors Academy med sine flammer. Vel vidende, at Satan stadig står ved siden af ​​porten, fordi Rin har magt til at ødelægge det, Shura kommer op med en plan for at distrahere ham om at give Rin en åbning til at gøre det, mens de andre elever hjælper evakuere skolen. Deres plan mislykkes, når Shiemi intervenerer forsøger at fraråde Yukio med nogen succes, men Rin formår at få sin bror genvinde samvittighed og uddrive Satan fra hans krop. Dog holder porten bliver stærkere, og det vil ikke være længe for Gehenna og Assiah at fusionere til én enkelt rige.

Rin, Yukio, Shura og Arthur går sammen om at bringe ned Gehenna Gate med nogen succes. I mellemtiden, dæmoner at komme igennem det og giver en hård tid til de andre exorcists indtil Esquires komme med en plan om at åbne en port til Vatikanet, hvor er allerede dagtimerne, og reflektere sollyset der til akademiet, hvor er nat tid til at svække monstre beskytte Gehenna Gate. Rin og Yukio formår at gribe disse muligheder, og når begge låse deres dæmoniske kræfter sammen, de flyver gennem porten og ødelægge det. En måned senere, tingene tilbage til normal på Akademiet og Okumura tvillinger tilbage til hulen, hvor de blev født og betale et besøg på deres mors grav.

Efter at have besøgt deres mors grav, de opfylder en "ond ånd" i en motorvej. Rin fremgår af en motorvej grotte med Kuro. Den onde ånd derefter angriber Rin og Yukio. Rin ødelægger den onde ånd første kroppen og derefter ånd tager kontrol over en lastbil. Yukio skyder på lastbilen, Rin fortælle Hims, at der er nogen i bilen. Yukio siger dets bare et dødt lig, men Rin mener føreren er stadig i live, og at det er en Exorcist opgave at beskytte mennesker og forsvare sig mod dæmoner. Han fortæller Yukio og Shura at finde dens svage punkt og afgifter efter uhyret.