在修道院長大的15歲少年奧村燐正當雙胞胎弟弟．雪男確定進入名校正十字學園就讀的同時，為自己的出路苦惱不已；次日，燐在養父獅郎的目送下前去面試打工，卻和在店內作亂的惡魔正面相接！引起騷動，面試再度失敗的燐陷入低潮，此時昨晚互毆的不良少年白鳥又找上門來，被惡魔附身的白鳥的威脅向燐步步進逼，藍色的火焰居然從燐的體內噴湧而出…！

被養父獅郎告知自己其實是魔神與人類生下的兒子，燐一時亂了方寸；同時惡魔們群起直搗教會，獅郎將降魔劍交付給燐，囑咐「絕對不可拔劍出鞘」並將他藏匿於修道院地窖內。窖外，化身巨大惡魔的白鳥與驅魔師們正展開激烈的交戰！治退群魔結束戰鬥的獅郎，卻因愛子燐一時一句氣話「不要再在我面前擺出一副父親的樣子!」受到精神打擊，被強大的惡魔趁隙而入…！

決心成為驅魔師的燐受獅郎好友．梅菲斯特安排，和雪男同時成為正十字學園的新生；見識了如要塞壯觀的校舍，雪男作為新生代表的致詞，燐在新環境裡處處是驚奇。梅菲斯特嚴密交代燐「魔神之子一事必須保密」，並安排他進入驅魔師的學校「驅魔塾」就讀，班上的同學皆為各擁特色的奇人，然而最令燐吃驚的是，眼前的講師居然是雙胞胎弟弟雪男！

和有要務在身的雪男同行，燐來到驅魔師用品店「佛魔屋」，遇見了雙腳不能行走的少女．詩繪美在繼承自過世外祖母的花園裡照料花草，此時雪男現身視察詩繪美的雙腳，發現魔障痕跡並推論惡魔就在花園裡！然而詩繪美因為對外祖母的一份愧疚執意不願離開花園，見此感同身受的燐彷彿在詩繪美身上看到了自己…

見燐在驅魔塾上課中打瞌睡的模樣，認真努力的優等生勝呂龍士非常看不慣，原來立志成為驅魔師以振興家中寺廟，非常正經的龍士怎麼也無法忍受沒有自律心的燐同處一室，同為個性衝動易起紛爭的兩人果然正面爆發衝突！體育課中以惡魔做為試膽競賽以分高下的兩人將會…!?

學校生活中燐最大的苦惱便是吃飯，因為梅菲斯特只發放一張兩千圓大鈔作為一個月生活費，根本不足負擔貴族學校正十字學園的高檔學生餐廳；燐因而接受雪男建議，開始自行下廚，想不到前一晚預做的便當第二天居然憑空消失了！原來宿舍廚房裡本由梅菲斯特的使魔擔任大廚，觸怒了使魔的燐只好和牠展開一場熾熱的料理對決…！

想要克服怕生性格並悄悄立下「要交到朋友」決心的詩繪美，一心想和出雲說上話卻連連失敗，在課堂中嶄露手騎士才能，詩繪美終於鼓起勇氣向同為手騎士志願的出雲表露結交之心，但是反遭輕視她的出雲當作跑腿小妹看待；燐和同學們在男子宿舍舉辦的衝刺營，沒想到居然有意料之外的惡魔前來襲擊…！

因沒能及時救助受到魔障的好友朴而陷入低潮，滿腹負面情緒的出雲和勝呂爆發衝突！然而兩人的爭執卻連累全班同學，害大家被叫去舉行反省大會—長時間跪坐並膝蓋上放上低等惡魔囀石；就在此時發生停電，前幾天遭燐擊退的食屍鬼居然再度來襲！為了引開敵人，燐隻身脫隊跑開，勝呂等人則為了守護同伴決心以詠唱術應戰的同時，因日前表現失常而喪失信心的出雲會…！

燐一行人並肩作戰，好不容易克服重重難關，想不到梅菲斯特和驅魔塾的教師們居然連袂現身！原來此次衝刺營其實是全驅魔塾上下聯合起來檢驗後補生(Esquire)資格的測驗，連惡魔來襲也是刻意安排的；全班同學一時陷入了迷惑之中，但雪男更感疑惑的是，負責襲擊的講師依格爾．涅高斯對燐的一股敵意是從何而來?而驅魔塾全體同學究竟能不能順利通過考驗，升上後補生呢?

和夥伴們一起升格成為候補生並課業繁重的燐非常不耐煩的此時，雪男收到緊急除魔任務，要求將兇暴化的騎士團使魔貓又(Cait Sith)予以處置。然而這隻本屬於獅郎的使魔貓又其實是因為得知主人死訊而大受刺激才化出原形，看出牠和自己一樣心情的燐於是拜託雪男讓他前去說服貓又…

暑假來到海邊勞動，不知為何到了海邊民宿家裡幫忙的燐、志摩和出雲三人在當地認識了少年・洋平，聽聞了深海惡魔的種種傳說，也知曉了洋平為了父親葬身大海而計畫向深海惡魔復仇，於是三人決定要監視洋平的行動藉此保護他；正在此時，海面上發生異變，化身巨大的魷魚怪物「挪威海怪」居然現身了！

候補生們收到任務，目的是到遊樂園搜索連續被民眾目擊的幽靈，抽到和詩繪美同組行動，燐沉浸在有如約會的心跳加速氣氛時，幽靈男孩突然出現，燐正要抓住幽靈時卻又被他跑了！正當情況變得好比真正的「抓鬼」捉迷藏時，「地王」亞麥依蒙現身在落單的燐面前並奪走降魔劍，被激怒的燐為了搶回俱利加羅，居然漸漸被魔神之焰壓過了自我…！

燐和亞麥依蒙的過招因上一級驅魔師・霧隱修羅出手干預而中斷，霧隱表明自己的身分是梵蒂岡總部派來混入驅魔塾以調查騎士團內部的監察官，修羅將燐帶到地下基地，除了告知他自己從前是獅郎的弟子一事以外，也直言不諱梵蒂岡下令排除與撒旦相關之物。「師父闖的禍就由徒弟來擦屁股吧！」眼見修羅壓倒性的魔劍招式步步進逼，陷入危機中的燐因為自己的存在讓獅郎遭霧隱否定，胸中燃起了一股熱烈的決心!!

結束一學期的課程，正十字學園迎接了暑假的到來；但是作為驅魔師候補生的燐一行人必須參加長達三天的森林過夜實戰訓練課程，在修羅的領隊之下前往學園森林。半數學生因為露營氣氛而大為興奮，尤其是從未參與過學校活動的燐更是開心不已！等到日落時實戰訓練終於開始，沒想到…規則居然是你爭我奪的淘汰大混戰!?

勝呂提案的通力合作策略奏效，實戰訓練的成功資格眼看就要到手，但化身巨蛾的惡魔蟲豸突然出現並對一時大意的燐發動攻擊!!勝呂無視燐開口要大家先逃，冒著眾人危險搭救他並激動大罵「不要忘了你身邊還有很多同伴」！這份互相關照的隊友情誼在燐的心裡化作一股洋溢的暖意，一行人平安回到營地，沒想到一直監視著燐的亞麥依蒙就在此時突然發動奇襲!!

在歷經長時間的懲戒訊問的法庭中，受到梅菲斯特一句「奧村燐可是能和魔神撒旦與之抗衡的武器」影響，騎士團難以決定燐的去留的此時，欲和燐再戰的亞麥依蒙居然闖入了法庭！修羅和安潔爾雖然努力對抗，在地王強力進攻之下而陷入苦戰！梅菲斯特看穿了因危機而有所動搖的三賢者，於是進言「解放奧村燐並令他擊退亞麥依蒙吧」；得到三賢者的首肯，手持已修復完成的降魔劍的勝呂等人於是長驅直入宗教法庭！

在持續努力培養魔神之焰控制能力修業的燐的面前，化身巨大怪鳥的中等以上惡魔颶風現身了！雖然在雪男協助下暫時擊退了牠，但為了揪出颶風的入侵途徑，出動了全驅魔塾上下所有的人去調查，就在忙著調查中的勝呂等人面前，被燐追得沒辦法的子貓丸發出驚呼並朝他們求助；燐雖想告訴大家子貓丸身上有惡魔附身，但勝呂等人都看不見惡魔存在，誤以為燐是針對子貓丸發動的攻擊，於是對燐產生了一股敵意…！

志摩的生日占卜在驅魔塾中掀起一片熱烈氣氛的同時，發現出雲的生日在即的塾生們決定偷偷瞞著出雲替她舉辦驚喜的生日派對！在擅長分配工作的勝呂指示下，燐和子貓丸負責做蛋糕，詩繪美和勝呂負責佈置教室，而志摩負責調查生日禮物要送什麼好，派對的準備工作順利不已地進行著；但對於同伴的心思渾然不知的出雲，卻以為大家都在避開她而變得鬱悶不已…

燐和雪男從小住到大的南十字男子修道院，居然遭到謎樣人士襲擊！戴著面具的刺客攻擊了等同兩人親生家人的修道士們，留下「與魔神撒旦有牽連者皆罪不可恕」之謎樣留言逃離現場，見狀怒不可遏的燐為了追蹤敵人馬上衝了出去，循跡追到了人卻因為刺客的謎樣蜘蛛絲而陷入苦戰；後續追上的雪男更上前助燐一臂之力，沒想到卻被刺客給跑了！不死心的雪男隻身繼續追擊敵人，好不容易追到的人居然是…!?

雖然被攻擊者一時脫逃，修道院攻擊事件總算是告一段落；一位名喚恩斯特的老人出現在雪男的面前，告訴他不只是關於雪男和燐身世後的秘密，還有梵蒂岡曾對他們的母親作了什麼好事…，驚愕之餘的雪男於是對騎士團開始產生了猜疑之心；另一方面，在詩繪美家的驅魔用品店的庭園裡，修道院的攻擊者居然在此現身還迷了路…！

近來自修道院遭到不明人士攻擊開始的一串事端，正十字學園理事長梅菲斯特遭到解職，隨著騎士團最高領導地位的三賢者遭遇人事異動，恩斯特成為新任教宗，新任命的日本分部部長兼現任聖騎士・雪男現身在眾人面前!?】率領這群全新的人馬，恩斯特發動全面掃蕩惡魔的大型行動！召集驅魔塾全員展開史上最具規模的惡魔狩獵行動，但是這場作戰行動的內幕之下，其實隱藏著某個真正的目的…

新任教宗・恩斯特意圖使用魔神撒旦之子・燐的血召喚出通往虛無界的通道"虛無界之門"，見燐失血過多虛弱不已的模樣，護兄心切的雪男於是提出要代替哥哥放血；利用燐與雪男兩人的惡魔之血，虛無界終於對人界敞開大門！見狀而大喜過望的恩斯特，原來是打著將終極兵器・彌賽亞投入虛無界，藉此將虛無界整體以及所有惡魔全數毀滅的如意算盤!!雪男眼睜睜看著彌賽亞投入虛無界之門內，虛無界陷入一片巨大的光芒…

來自虛無界的大量群魔經由虛無界之門而登堂入室，見了正十字學園町的町民便展開攻擊！鏡頭拉回學園的最高部，就在此時燐在勝呂和詩繪美的協助之下終於甦醒，睜開眼看到的就是渾身被魔神撒旦的藍色火焰所包圍，佇立在虛無界之門前的雪男！吃驚不已的燐拔足緩緩走向雪男，越靠近就越感覺雪男的異樣…那是一股和殺害養父獅郎的仇敵撒旦一樣的邪惡氛圍；到底雪男的身上發生了什麼事!?

化身為巨大的虛無界之門的魔神撒旦意圖吞沒整個物質界，而將次元裂縫擴張得更大，燐與雪男以及前來相助的修羅與安潔爾一同迎戰虛無界之門，但是卻因為魔神壓倒性的強勁力量而陷入苦戰；另一方面，學園內的驅魔師們也被無數惡魔逼得退無可退的同時，勝呂突然想到一個逆轉勝的絕佳計策！究竟計策能不能發揮功效呢?而燐和雪男為了所愛的夥伴們以及守護住這個世界，也用盡了身上所有的力氣迎戰虛無界之門!!