Rin Okumura es un poblemático adolescente de 15 años que creció en una iglesia junto a su hermano gemelo, Yukio. Ambos niños fueron criados por el padre Fujimoto. Cosas extrañas siempre suceden alrededor de Rin, quien comienza a ver cosas fuera de lo normal. Más adelante, un demonio posee a un joven que conoce a Rin, y el chico poseído lo ataca, pero despierta en él un poder conocido como "llamas azules" y lo derrota. Entonces Fujimoto llega dispuesto a contarle sobre quien en verdad es él.

Rin se entera de que es hijo de Satán y huye de los demonios que están detrás de él, Fujimoto y sus compañeros lo protegen, recibe una espada que si la saca no seria más un humano, Satán posee a Fujimoto, abre una puerta hacia Gehenna, pero Rin la cierra, Fujimoto muere,y Rin está dispuesto a matar a Satán, convirtiéndose en un exorcista.

Rin conoce a Mephisto y está decidido a ser un exorcista, como parte de su entrenamiento para convertirse en un exorcista, Rin se matricula en la Academia de la Orden de la Cruz Verdadera. En su primer día de clases, Rin se sorprendió al saber que su hermano gemelo Yukio ya es un exorcista y será uno de sus maestros.

Shiemi es una niña que tiene contacto con un demonio, tras la muerte de su abuela, ella cuida mucho el jardín que su abuela le dejó, Rin y Yukio se enfrentan con el demonio y Shiemi se prepara para ser exorcista.

Ryuji Suguro conocido como "Bon", no simpatiza con Rin, pero Rin se entera del pasado de "Bon", y se da cuenta que tiene la misma meta que él, matar a Satán.

Rin y Yukio, se dan cuenta de que no saben quien es su cocinero, así que intrigados por esta situación tratan de averiguarlo, cuando encuentran a Mephisto cocinando para ellos, quien les menciona que si Ukobach no regresa el los atenderá por el resto de la vida. Pronto Rin empieza una lucha en la cocina con Ukobach, quien resulta haciéndose amigo de los gemelos.

Deseosa por hacer nuevas amistades, Shiemi le pregunta a su compañera Izumo que si quiere ser su amiga, Rin se da cuenta que Izumo solo la quiere utilizar como a una esclava, los estudiantes se reúnen en el antiguo dormitorio de participar en el examen Exwire, donde un demonio ataca a Izumo y a su amiga Paku, Rin y Shiemi las protegen.

Izumo todavía tiene problemas después de que Paku decide dejar de ser exorcista. Izumo y Bon pelean y al final de la clase Yukio los castiga a todos, Yukio los deja solos para ir a una misión y son atacados y acorralados por el mismo demonio del episodio pasado, al tratar de ayudar a los demás, Rin se entera de que el monstruo fue enviado por uno de sus maestros que quería confirmar que él es hijo de Satán.

Mephisto revela a los estudiantes que el ataque del demonio era en realidad parte del examen de Exwire y cómo se defendían cuentan como parte de su evaluación. Yukio enfrenta Negaus sobre sus razones para obligar a Rin a utilizar sus poderes demoníacos durante el examen y afirmar que lo único que hizo fue bajo las órdenes de Mephisto. Sin embargo, no se necesita mucho para que Yukio se de cuenta de las verdaderas intenciones de Negaus.

Kuro (el familiar de Fujimoto) se descontroló cuando oyó que éste murió, le decía a los exorcistas que todos ellos estaban mintiendo acerca de su muerte, aunque sólo Rin podía entender (él dijo que podría hablar con él, a través de la telepatía demoniaca). Cuando Yukio estaba a punto de utilizar el elemento que el padre Shiro le dio si es que esta situación ocurría, Rin le dijo que lo dejara tranquilo a Kuro. Rin fue capaz, al darse cuenta de que Kuro estaba triste y solo. Al final, Kuro acepto el hecho de que el padre Shiro murió y acepto a Rin como su familar. Rin y Yukio descubrieron que el elemento que el padre Shiro dio a Yukio era en realidad su vino catnip para el deleite de Kuro.

Rin y sus compañeros de clase Izumo y Shima son enviados a su primera misión como Exwires a una ciudad de la costa, afligidos por la presencia de un Kraken. Izumo se topa con un niño llamado Yohei cuyo padre que se fue para hacer frente al Kraken seis meses antes y sigue desaparecido. Yohei va a implantar su venganza contra la criatura porque él cree que mató a su padre, pero él y los Exwires se enteran de lo que realmente pasó cuando lo encuentran vivo, para su sorpresa.

Shura Kirigakure, un exorcista de alto nivel y antiguo aprendiz del padre de Shiro, estaba actuando como uno de los compañeros de Rin y fue la encargada de investigar su relación con Satán. Con órdenes de matarlo si se tratara de comprobar la veracidad, que se divide entre el cumplimiento de sus obligaciones y tras la petición de Shiro para cuidar de Rin en su lugar si algo le sucede a él. Sus dudas se borran cuando se enfrenta a Rin y descubre que Shiro en realidad lo ha criado como un hijo en lugar de un arma.

Los Exwires van a un campamento de supervivencia, pero Amaimon y Mephisto se encuentran en el mismo lugar, mientras Rin se encuentra a una polilla gigante.

Entre todos consiguen vencer al demonio polilla. Pero al volver a la base Amaimon les ataca y Rin se ve obligado a liberar la espada para pelear. Se ve como la espada se empieza a resquebrajar y Rin no puede controlar su poder sin forma de volver a su forma semi-humana.

Las llamas de Rin no pueden controlarse y empieza a quemarlo todo. Arthur Augusto Angel, un paladin del Vaticano llega para llevárselo y seguramente condenarlo a muerte. Mientras todos los demás se debaten entre que hacer con Rin al saber que es hijo de Satán. Al final deciden ir a un templo en el cual se puede arreglar la espada de Rin para volver a sellar sus poderes. Mientras Amaimon aparece en la sede del Vaticano.

Rin pierde el control de sus llamas y empieza a atacar el Vaticano, sus amigos llegan con la espada y él intenta recobrar el control de las llamas, luego va a la escuela y empieza a entrenar para controlar sus llamas

Rin sigue con su entrenamiento cuando un demonio llamado Gale se infiltrada en la escuela y lo atacan junto con Izumo. Konekomaru es poseído por el demonio y Rin lo ayuda recobrando la confianza de la mayoría de sus compañeros

Shiemi y sus amigos le quieren preparar una fiesta sorpresa a Izumo. Hacen todos los preparativos previos para la fiesta, Renzo y Paku van a comprarle un regalo a Izumo, ella empieza a sospechar de que ellos están saliendo y los sigue, ellos la descubren y le dicen la verdad

Rin and Yukio find that their friends from the monastery where they were raised where attacked by a masked individual who covered their entire bodies with an seemingly indestructible spider web. While pursuing the culprit, whose objective is to attack anyone related to the son of Satan to make him suffer, Yukio stumbles into Neuhaus who flees without further explanation. Despite having his sword sealed by the web, Rin insists to go after the masked one but is held back by Yukio and Shura, until he gets word that his Suguro, Renzo and Konekomaru are being attacked too and rushes to help them. By managing to control his flames properly, Rin defeats the attacker, who flees thanks to Neuhaus who reveals her to be his wife, and safely releases his friends.

La esposa de Negaus huye a la casa de Shiemi y ella al conocerla la intenta proteger, llama a Rin para mostrarle algo y resultaba ser ella quien la estaba buscando Shiemi le pide que la ayude y acepta. Yukio conoce Ernest Frederik Egin quien le dice que él es su nieto

Ernest convence a Yukio que le ayude a controlar el Vaticano y lo convierte en el jefe del poder japonés y en Paladín. Capturan a Rin y la envían al techo de la academia de la Verdadera Cruz y Yukio descubre que lo habían engañado

Ernest quiere conectar al mundo con Gehenna y Assiah y el mejor lugar es en el techo de la academia de la Verdadera Cruz y para poder hacerlo necesitan sangre puro de demonio, Yukio, al ver a su hermano, le dice que él da su sangre. Satán aparece y le cuenta la verdad a Yukio sobre la muerte de su madre, sabiendo la verdad Satán controla el cuerpo de Yukio

Yukio sigue dominado por el poder de Satán, al parecer esta vez la lucha en contra del mal es más difícil por lo que Shura y los demás chicos se van a refugiar mientras crean un plan con Rin para debilitar los poderes de Satán y salvar a Yukio. El plan se hecha a perder a causa de Shiemi, Rin no pierde las esperanzas y sigue luchando por sacar a Satán del cuerpo de Yukio

Logran frustar los planes de Satán cerrando la puerta de Gehenna y por fin Yukio y Rin logran conocer el lugar donde nacieron.