La légendaire tour de Druaga est ressuscitée quatre-vingts ans après que le héros Gilgamesh l'a détruite. Afin de détruire la divinité maléfique Druaga, le royaume d'Uruk envoie ses troupes à la tour, mais l'expédition échoue à plusieurs reprises. Un jeune homme nommé Jil, béni par la déesse Ishtar, reçoit de Gilgamesh un amour d'or brillant et une épée comme gages pour vaincre le maumet. Envoyé par la foule en liesse, notre jeune héros Jil se lance avec confiance à l'assaut de la divinité maléfique qui habite la tour. Aidé par de grands amis tels que l'archer Neeba et une mage appelée Fatina, il se dirige vers l'étage le plus élevé de la tour !

À cause d'une bévue commise lors de sa première bataille, Neeba est obligée de renvoyer Jil du groupe. Bien que découragé par ce renvoi humiliant, son désir de conquérir la divinité maléfique ne faiblit pas. Alors que Jil erre dans la ville de Meskia, qui attend avec impatience la troisième saison de l'expédition à la Tour, il rencontre une mystérieuse jeune fille nommée Kaaya et une jeune femme à la bouche fermée nommée Ahmey. Lorsque Jil apprend la visite du grand héros Gilgamesh dans la ville, il emmène ses nouveaux amis assister à la procession. C'est là qu'il découvre par hasard la silhouette de Neeba dans la foule animée.

Jil et son groupe partent en expédition avec les autres grimpeurs et affrontent leur première bataille. Cependant, leur lutte contre le puissant ennemi Kusarakk s'avère plus difficile que prévu, car leur travail d'équipe n'a pas encore été affiné, c'est le moins que l'on puisse dire. Ahmey est le seul membre qui a de l'expérience en tant que grimpeur et ils suivent ses conseils en toute confiance. Ils écoutent ses conseils concernant les stratégies de combat et les nombreuses règles de base de l'escalade. Désormais dotés des connaissances et des compétences nécessaires, ils reprennent l'affrontement avec le Kusarakk.

Au cours de leur voyage, Jil et les autres passent devant un panneau indiquant un raccourci. Mais le "raccourci" s'avère être une série de pièges qui les empêchent d'avancer. L'un d'eux les fait changer de sexe, tandis que l'autre les oblige à porter des costumes d'animaux. Ils arrivent ensuite à la dernière porte. Mais franchir cette porte de sortie s'avère plus difficile qu'ils ne l'avaient imaginé !

Jil et son groupe rencontrent un autre groupe qui a été pratiquement anéanti lors d'une bataille féroce contre les ogres. Ils parviennent à sauver un vieux guerrier appelé Gigi, qui était un Gardien acclamé dans le passé. En chemin, ils emmènent Gigi dans un campement, mais ils ne peuvent pas se reposer, car ils sont assaillis par les embrouilles les unes après les autres. L'un des membres du groupe se fait voler son portefeuille à la tire, tandis qu'une violente dispute éclate entre Coopa et Melt. Finalement, la réconciliation semble hors de question car Coopa, dégoûtée par son maître pétulant, décide de quitter le groupe pour voler de ses propres ailes !

L'armée d'Uruk dirigée par le général Kelb est incapable d'avancer lorsqu'un dragon à une aile apparaît soudain devant elle. À l'intérieur de la Tour, une atmosphère militante sans précédent règne alors que la colère de l'armée d'Uruk atteint son paroxysme après l'anéantissement total du régiment d'éclaireurs par le dragon. Les groupes de Jil et de Neeba observent l'armée qui se prépare à la bataille contre le dragon. Jil tente de persuader Neeba, que certains appellent "Neeba la tueuse de dragons", que les grimpeurs doivent travailler en étroite collaboration avec l'armée d'Uruk pour vaincre le dragon. Parviendra-t-il à convaincre son groupe et celui de Neeba de rejoindre l'armée d'Uruk dans sa quête pour tuer le dragon ?

Kaaya est frappé par une maladie inconnue. Le groupe est perplexe face à cette maladie dont le nom et les symptômes semblent plutôt vagues. Jil, dans toute sa naïveté, part à la recherche de la cause de ce mal mystérieux. Ils arrivent enfin à l'endroit où la réponse est censée se trouver. Seulement, l'endroit ne ressemble en rien aux autres étages de la Tour qu'ils ont visités jusqu'à présent ! Quels sont les défis qui attendent Jil et ses amis dans cette zone étrange et inconnue ?

Jil et son groupe entrent dans une zone qui n'est soutenue que par de minces piliers. Ils s'engagent dans un combat contre un monstre en forme de ballon appelé Barbar et, faisant preuve d'un jeu d'équipe bien coordonné, ils finissent par vaincre l'ennemi grâce aux tours de magie de Melt. L'ambiance festive de la victoire est cependant de courte durée, car la zone faiblement structurée s'effondre en raison de l'explosion provoquée par la disparition de Barbar. L'effondrement de la zone s'étend également à d'autres zones du même étage, semant le chaos au sein du groupe de Neeba et de l'armée d'Uruk. Au final, les membres de tous les groupes se retrouvent séparés les uns des autres.

Le groupe de Jil a maintenant atteint le "Sanctuaire de diamant". Le dernier étage et leur but ultime, le "Sanctuaire du ciel", sont maintenant à portée de main. Le groupe de Neeba, l'armée d'Uruk et Pazuz se séparent pour atteindre le sommet de la tour. Au fur et à mesure que les groupes respectifs poursuivent leurs quêtes, les rêves, les objectifs et les ambitions de chaque grimpeur s'entremêlent et finissent par se transformer en une bataille féroce, marquant un nouveau chapitre dans l'histoire de la Tour du dieu démon.

La divinité maléfique Druaga montre enfin sa gigantesque silhouette. Neeba et son groupe l'affrontent courageusement, mais la puissance du dieu démon est si écrasante que le groupe commence à perdre du terrain. Voyant qu'ils sont acculés, Jil tente de se précipiter à leur secours. Mais Kaaya l'en empêche et lui dit qu'ils doivent continuer à se diriger vers le dernier étage de la tour. Jil se libère de son emprise et s'élance vers Druaga...

Le dernier épisode de la Tour de Druaga. Jil doit mener les grimpeurs survivants pour vaincre Druaga, et élabore une stratégie pour l'attirer dans la petite zone isolée du sommet, où il ne pourra plus se déplacer aussi librement. Décidant de répondre à sa vocation de Gardien, Jil se porte volontaire pour être le leurre et l'attirer. Kaaya, voyant Jil risquer sa vie pour cette mission, s'excuse pour des choses qu'elle ne peut pas révéler.