幼い時分、父を亡くしたリクオにとって父、そして祖父が務めていた妖怪の総大将は憧れの存在だった。しかし、そんなリクオにクラスメイトの清継は、妖怪とは悪いことばかりをする嫌われる存在なのだと言う。そんな時に事件が…。

青田坊の怪力をものともしない強力な二人の陰陽師が浮世絵町に姿を見せた。その名は花開院竜二と花開院魔魅流。妖怪を「絶対悪」と称し、妖怪退治を進めていた二人に遭遇したリクオとゆらだったが…。

リクオと対峙した竜二は、式神の仰言を使い襲い掛かってきた。竜二の攻撃からリクオを守ったのは、妖怪のみを斬るという妖刀「祢々切丸」。それを目の当たりにした竜二は、リクオのいる前で妹であるゆらにこの町にきた目的を告げる…。

時は豊臣天下の時代。珱姫と呼ばれる怪我や不治の病を治してしまう姫がいた。ところが珱姫の父は娘の力を金儲けに利用し、彼女を屋敷に閉じ込めていた。そんな彼女に興味を抱いた若き日のぬらりひょんは、珱姫を屋敷の外に連れ出す…。

連れ去られた珱姫を追い大坂城に入ったぬらりひょんは、この城に巣食い“魑魅魍魎の主”と謳われる羽衣狐と対峙する。転生を繰り返し人に憑く羽衣狐は、転生した数だけ尻尾を持ち力を得る妖。その圧倒的な力になすすべの無いぬらりひょんだが…。

清十字団の妖怪研究のため、夏休みにゆらの実家のある京都に行くと清継が言い出した。少なからず京都の地に関心を持っていたリクオはそのことを祖父に相談することに。するとぬらりひょんの表情が突然、厳しいものとなり…。

奥州遠野へと連れ去られていったリクオは、指導役のイタクと厳しい修業の日々を送っていた。そこでリクオが身に付けたのは「畏」の発動。ぬりらひょんの持つ畏“鏡花水月”の極意が今ここに確立されようとしていた…。

修業を終え浮世絵町に戻ってきたリクオ。遠野の妖怪を従え戻ってきたリクオに、ぬらりひょんは京都行きを許し、戻った暁には奴良組三代目を襲名させることを約束する。そして奴良組伝来の空中要塞“宝船”をリクオに与えるのだった…。

妖怪に手を貸す陰陽師、秋房と対決することになったゆらと竜二。花開院本家の血を引く秋房だが、陰陽師の跡取りへの強い願望は、羽衣狐に憑け入る隙を与えてしまっていたのだ。式神破軍を用いるゆらに秋房は…。

封印も残すところ弐條城の一つのみとなり、京妖怪の宿願が達成される日が刻々と近づきつつある中、リクオの宝船が京の上空に差し掛かっていた。そこに、鞍馬山上空を守護する京の門番である白蔵主が立ちはだかる…。

宝船は火間虫入道を始めとする京妖怪の攻撃を受けていた。高度が下がり、このままでは京の町に突っ込んでしまう。火間虫入道を退け、なおかつ宝船を墜落の危機から守るため必死に戦う奴良組妖怪たちだが、鴨川に激突せんとする宝船を救ったのは猩影であった…。

侵攻するリクオたちの前に立ちはだかるのは伏目稲荷に巣食う京妖怪、二十七面千手百足。無数ある腕に捕らわれてしまったのは、天邪鬼の淡島だった。断ち切っても断ち切っても現れる二十七面千手百足の畏に淡島の取った策とは…？

ゆらと再会したリクオは、花開院家十三代目当主の秀元と対面を果たした。陰陽師と奴良組という、羽衣狐を封印する役者が揃ったところを土蜘蛛が襲う。強者との闘いだけを求める土蜘蛛と対峙したリクオであったが、彼の畏がまったく効かず…！

土蜘蛛との戦いで大きなダメージを負ったリクオは牛鬼によって鞍馬山に運ばれていた。牛鬼はリクオに自分が人であることを受け入れろという。果たしてリクオはぬらりひょんの畏を越えることができるのだろうか…？

一度は羽衣狐によって破られし陰陽師の八つの封印。今では羽衣狐の側近の京妖怪たちがかの地を守っていたのだが、羽衣狐が弐條城に留まる中、今度は秀元、秋房らの陰陽師たちと奴良組による再封印がなされようとしていた…。

リクオが鞍馬山で修業を続ける中、京都での戦いは熾烈を極めていた。花開院の者たちがいないと封印ができず、奴良組の者たちがいないと倒すことができない。人と妖怪が力を合わせてこそ、京妖怪に対抗しうるのであった。そしてリクオも更に強くなるために、あることに気づかなくてはならなかった…。

リクオは鞍馬山の牛鬼との修業の中で、自分が人である部分を認め、人であるからこそ強くなれる業があることを知る。それは、仲間を信じてその力を自分と一体化させること…。土蜘蛛に捕らわれた氷麗の救出に向かったリクオは、百鬼の主の御業、鬼纏（まとい）を発動させる…！

鬼纏を発動させたリクオと土蜘蛛との熾烈な戦いが繰り広げられる一方で、弐條の城の羽衣狐のもとに忍び寄る男がいた。ぬらりひょん、羽衣狐とは400年ぶりの再会であった。ぬらりひょんは、京妖怪たちが成そうとする邪悪な存在を知る…。

弐條の城内にある鵺ヶ池で、羽衣狐が出産の時を迎えようとしていた。出産に全神経をそそぐ今こそ、羽衣狐を討つチャンスである。急ぎ鵺ヶ池へと向かおうとするリクオたちであったが、その前に鬼童丸が立ちはだかった。 鬼纏を父、鯉伴の技と知る鬼童丸にリクオは苦戦する…。

ついに羽衣狐が出産の時を迎えた。京妖怪にとって1000年の宿願、鵺の誕生が今ここに成就した。この世を闇によって支配できる鵺、だが誕生間もない今、しばしの間、守られなければならない存在でもあった。そこに攻撃を仕掛けるリクオ。ゆら、竜二たち陰陽師たちの力も借り羽衣狐と対峙する…。

鵺の誕生には何者かが裏で糸を引いている。そのことを察知したぬらりひょんは、正体を掴むべく弐條の城深く突き進んでいた。一方、リクオは九尾となり力を増した羽衣狐に苦戦していた。この最強の妖との決着をつけるには、その依代の記憶に迫る必要がある。リクオはボロボロになりながらも羽衣狐の記憶に語りかける…。

ついに安倍晴明が現世に復活した。晴明は鏖地蔵から魔王の小槌を受け取ると、現代の京都の街並みを醜いと言い放ち、闇が支配する魔京につくり変えると宣言する。リクオたちはこの晴明の野望を打ち砕くことができるのか？ 最後の戦いがここに始まる…。

晴明とリクオたちの戦いが始まった。晴明がふる魔王の小槌は一閃、妖怪たちを振り払っていく。そのかたわらでは晴明の復活を喜ぶ鏖地蔵の笑い声が高らかに響き渡る。リクオと奴良組妖怪、そして遠野妖怪たち。百鬼が力を合わせこの強大な敵に打撃を与えるべく一撃が放たれる…。