Księżniczka Celestia i księżniczka Luna postanawiają przejść na emeryturę i przekazać władzę nad Equestrią Twilight Sparkle i jej przyjaciołom, przez co Twilight zaczyna wątpić w siebie. W międzyczasie starożytny złoczyńca łączy legion nikczemnych postaci, aby podbić całą Equestrię, rzucając wyzwanie Twilight Sparkle i reszcie kucyków, by wkroczyli i uratowali świat.

Podczas gdy Twilight i reszta kucyków starają się pogodzić ze zniszczeniem Drzewa i Elementów Harmonii, król Sombra stawia sobie za cel podbój całej Equestrii.

Młoda Szóstka odpowiada na magiczne wezwanie Drzewa Harmonii, ale dowiaduje się, że zostało zniszczone.

Twilight i Shining Armor zmierzą się ze sobą, aby rozstrzygnąć trwającą od dawna rywalizację między rodzeństwem, ale wkrótce odkrywają, że nie są jedynymi rywalami.

Twilight zdaje sobie sprawę, że nigdy nie zwróciła książki do Biblioteki Canterlot i mogła spowodować, że jej ulubiona bibliotekarka straciła pracę.

Dawny kumpel Rainbow Dash, Quibble Pants, potrzebuje pomocy w nawiązaniu więzi z córką swojego nowego wyjątkowego przyjaciela, ponieważ podobnie jak Dash jest prawdziwym sportowym kucykiem.

Kiedy Sandbar zaprasza Yonę na potańcówkę, ta udaje się do Rarity i jej przyjaciół na metamorfozę wyglądu i osobowości.

Grogar wysyła swój legion zagłady na misję, by stać się sojusznikami, ale jego plan działa zbyt dobrze i prawie zostają przyjaciółmi.

Smolder wraca do Smoczej Krainy ze Spikiem i Fluttershy, aby pomóc rozweselić jej wrażliwego brata, ale kiedy przybywają, odkrywają, że smocze jaja się nie wykluwają.

Obsesja Apple Bloom na punkcie złapania magicznego stworzenia powoduje, że plan Applejack dotyczący zbiorów się nie udaje.

Starlight Glimmer rozkoszuje się swoją rolą szkolnego doradcy i zachęca uczniów, aby przychodzili do niej w każdej chwili w każdej sprawie, ale zostaje przytłoczona i uczy się lekcji.

Niespodziewani goście w Ponyville grożą rozbiciem Znaczkowej Ligii na zawsze.

Luna i Celestia wyjeżdżają na siostrzane wakacje, podczas gdy Twilight i jej przyjaciółki usiłują wypełnić wiele królewskich obowiązków księżniczek.

Kiedy Pinkie Pie musi znaleźć cel swojego życia, szuka swojego starego przyjaciela Cheese Sandwich, jednak wkrótce odkrywa, że stało się coś niewyobrażalnego.

Szkoła Przyjaźni zakłada drużynę buckballa, a Rainbow Dash musi pogodzić się z faktem, że nie będzie trenować drużyny.

Nadzieje Twilight na utrzymanie dobrej passy w Parkurze pytań zostają zniweczone, gdy nieoczekiwanie zostaje sparowana z Pinkie Pie, która nigdy wcześniej nie brała udziału w nim.

Twilight is determined to make Celestia and Luna's last Summer Sun Celebration memorable, but things start going horribly wrong.

Kiedy związek Fluttershy i króliczka imieniem Angel zaczyna się psuć, Zecora daje im eliksir, który pomaga im się zrozumieć.

Rarity powoli zaczyna być zazdrosna, gdy Spike zaczyna spędzać więcej czasu z Gabby niż z nią.

Kiedy Starlight dowiaduje się, że poprowadzi Szkołę Przyjaźni po tym, jak Twilight zostanie władczynią Equestrii, musi wybrać wicedyrektora, wystawiając na próbę swoją przyjaźń z Trixie.

Kiedy wcześniej nieznana autorka pisze powieść, w której ośmiesza Dzielną Do, demaskując ją jako prawdziwego kucyka i wychwalając doktora Caballerona, Rainbow Dash rusza w obronie swojej przyjaciółki, podczas gdy Fluttershy bardziej współczuje „niezrozumianemu” Caballeronowi.

Kiedy Znaczkowa Liga zostaje magicznie przemieniona w dorosłych, odkrywają, że dorastanie we właściwy sposób oznacza zdobywanie doświadczenia i mądrości, których po prostu nie da się przyspieszyć.

Kiedy Big Mac i Sugar Belle postanawiają się oświadczyć, wszystko, co robią ich przyjaciele, aby pomóc, kończy się bałaganem.

Nikczemny sojusz uwalnia swoją moc w Equestrii.

Kucyki mierzą się z najgroźniejszymi wrogami Equestrii.

Twilight Sparkle i przyjaciele opowiadają historię o tym, jak Twilight musiała podjąć trudną decyzję, kiedy Celestia i Luna przeszły na emeryturę i przekazały tron Twilight, która musi wybrać, czy zostanie prawowitym władcą Equestrii, czy pozostanie w Ponyville z przyjaciółmi.