Планы Сумеречной Искорки, ставшей Принцессой, по празднованию дня Летнего Солнцестояния приходится отложить в сторону, когда Принцессы Селестия и Луна пропадают без вести.

Принцесса Искорка и её подруги должны вернуть Элементы к Древу Гармонии. Шестерых друзей ждёт опасная прогулка по Вечнозелёному лесу в поисках Древа…

Нашу шестёрку внезапно потянуло в старый замок Селестии и Луны. Искорка хочет узнать побольше о Древе Гармонии из книг библиотеки замка, Рарити зовёт с собой Флаттершай и Энджела на реставрацию старинных гобеленов из замка двух сестёр, чтобы получить от них вдохновение на создание новой линейки одежды, а Эпплджек и Радуга решают прогуляться по мрачному замку ночью, чтобы выяснить кто из них самая храбрая пони.

Все в Эквестрии знают увлекательнейшую приключенческую книгу о Дэринг Ду. Но кто бы мог подумать, что автор этой книги писательница А. К. Йерлинг — и есть Дэринг Ду? И в этом таинственном мире Дэринг, Аризотто и волшебных ценностей отважная пегаска действительно является спасительницей мира. Но на этот раз ей не обойтись без Радуги Дэш…

Пытаясь получить право нести флаг Понивилля на предстоящих Эквестрийских играх, меткоискатели не согласны со Скуталу, которая считает, что полёт — это самый впечатляющий способ показать свою гордость за Понивилль, но вместе с тем не может научиться летать.

Когда Спайк и шестёрка пони внезапно оказываются супергероями в мире комиксов, единственный путь для них вернуться обратно домой — это победить супер-злодея Мэйн-ьяк. И именно Спайк может это сделать, опровергнув мнение о том, что он ни на что не способен.

В счастливый День сбора Яблок фруктовый сад Эпплджек подвергается атаке. За этим скрывается возвращение ужасающих Фруктовых Летучих мышей-вампиров. Эпплджек готова на самые решительные меры ради того, чтобы защитить сад.

Рарити, взволнованная открывшейся возможностью, отправляется на модное шоу в Мейнхэттен в компании подруг, которые решают разделить с ней это высококлассное приключение в её любимом городе.

Радуга Дэш со своей понивилльской командой прибывает в Радужный водопад, чтобы участвовать в квалификационном раунде Эквестрийских Игр. Но очень быстро становится очевидным, что состязание оказывается слишком тяжёлой ношей для них.

К Искорке приезжает в гости принцесса Каденс, и она хочет провести с ней целый день вместе. Искорка волнуется, потому что каждый раз, когда они с Каденс встречались, происходила какая-то беда.

Пинки Пай рискует потерять титул «супер-дупер вечериночной пони», когда в Понивилль приезжает некий Чиз Сэндвич и устраивает отменную вечеринку для Радуги Дэш.

Рарити известна в Понивилле своей уверенностью и благородством, которые пропадают, когда в город приезжает Трендерхуф, странствующий писатель и тайный возлюбленный Рарити.

Когда участвующий в музыкальной группе Понитоунз Большой Макинтош вынужден уйти прямо перед важным выступлением, Флаттершай приходится делать всё возможное, чтобы шоу продолжалось.

Меткоискатели взволнованы тем, что сама принцесса Искорка предлагает им помощь в исследованиях. Видя заинтересованность Даймонд Тиары и Силвер Спун в персоне Сумеречной Искорки как принцессы, трое жеребят решают пойти навстречу.

Флаттершай принимает меры, чтобы спасти группу магических Бризи, которые нуждаются в некоторой помощи во время их миграции домой, но она начинает блуждать: как долго она сможет им помогать, когда она выполняет каждую прихоть крошечных существ.

Эппл Блум получает шанс остаться дома одной на целый день, однако серия случайных совпадений заставляют Эпплджек пожалеть о своём решении.

Сестра Пинки Пай Мод приезжает в Понивилль, и Пинки ждёт не дождётся встречи всей компании с Мод, чтобы они стали лучшими друзьями. Но когда оказывается, что Мод сильно отличается от того, как её описывала Пинки, у подруг возникают сложности, чтобы подружиться с ней.

Крошка Белль решила устроить постановку спектакля: написала сценарий и сшила костюмы. Она просит старшую сестру Рарити проверить платья и пришить пуговицы.

Тоник «от всех болезней» Флима и Флэма обещает гражданам Понивилля шанс избавиться от всех своих недугов. У Эпплджек имеются сомнения по поводу достоинств тоника, до тех пор, пока бабуля Смит не начинает его принимать и, кажется, он действительно излечил её от всех болезней.

Радуга Дэш готовится сдать тест по истории Чудомолний. Она должна пройти тест, чтобы стать членом Резерва Чудомолний. Искорка предлагает ей помочь в учёбе, но вскоре понимает, что её традиционные методы не работают.

Главные герои отправляются к Торговцам-Бартерам у Радужного водопада, чтобы найти весьма важный предмет для них. Но когда дела идут не так, как планировалось, девочки узнают, что нет ничего более ценного, чем их дружба.

Рарити теряет свою творческую харизму и чувствует, что она никогда не сможет снова создавать новые наряды. Желая помочь, Спайк находит заклинание, которое вызывает виденья у Рарити — как хорошие, так и плохие. Однако такие затеи изначально несли в себе скрытую опасность для города…

Спайк отвечает за зажжение факела для открытия Эквестрийских Игр, однако его нервы дают знать о себе.

Искорка переживает, что как принцесса она только «улыбается и машет». Тем временем в Эквестрию возвращается старый злодей по имени Тирек, который крадёт энергию пони. Искорка уже готова заняться этим делом, но принцесса Селестия решает назначить Дискорда с этим разобраться.

В надежде спасти Эквестрию принцессы передают Искорке все свои магические силы, которые она должна держать в секрете от друзей. Тирек со временем забирает энергию практически у всех пони и узнает, что четвёртой принцессой является Сумеречная Искорка. Теперь героине придется в одиночку противостоять злодею и, вероятно, принести жертву за всех, кто ей дорог…