Han pasado tres años desde la última vez que los Decepticons atacaron la Tierra. Tras la muerte de CliffJumper, los Autobots intentarán proteger, una vez más la Tierra, junto con sus 3 nuevos aliados humanos, contra la amenaza de Megatrón y sus Decepticons.

Megatron ha regresado de su larga búsqueda en el espacio, y se ha traído con él, el antiguo y poderoso Energon Oscuro, que tiene la cualidad de revivir a los muertos y controlarlos, Megatron hace la prueba con el Autobot asesinado por Starscream "CliffJumper", reviviéndolo y convirtiéndose en un "Zombie" que acaba con todo lo que se cruza en su camino. Los Autobot al ver la señal de vida de CliffJumper se dirigen hacia el lugar de donde proviene la señal, encontrando una mina de Energon repleta de Decepticons, al ver a su compañero caído, Arcee va en su rescate pero al sujetarle la mano se da cuenta de que él no es el mismo de antes.

Optimus y Ratchet comienzan una batalla contra los Zombies controlados por Megatron y su Energon Oscuro, al acabar con todos ellos, Optimus se dirige a pelear contra Megatron, este se transforma en un avión y se escapa de las manos de Optimus Prime. Mientras que en la nave Decepticon, Raf y Jack son rescatados por Arcee y Bumblebee, y son puestos en un lugar seguro donde descubren una pantalla donde se encuentran los planes de Megatron, Miko logra sacarle una fotografía a la pantalla, y luego se la enseña a Ratchet, que asegura que ese plan es hacer un puente espacial para transportar a todo un ejército de Cybertronianos resucitados desde Cybertron hasta la Tierra, para que sigan los planes de Megatron para acabar con los Autobost y conquistar al planeta.

Al ver que no tienen otra alternativa, Optimus, Arcee, Bumblebee y Bulkhead se arriesgan a ir por el portal terrestre hacia el espacio corriendo el riesgo de que sean lanzados por el infinito espacio, al pasar que magnetizan al portal espacial de Megatron, luego de que Soundwave fija las coordenadas hacia Cybertron, Megatron va a luchar para acabar con el líder Autobot y se inicia la batalla final para impedir que el ejército de Megatron sea transportado hacia la Tierra, mientras que los demás Autobots intentan hacer estallar el portal siguiendo las instrucciones de Ratchet.

Luego de que el plan de Megatron fallara y quedara atrapado en la explosión del portal espacial, Starscream, que ahora se convirtió en el líder de los Decepticons, decide ir a despertar a un Decepticon que quedó en la Tierra mientras Cybertron estaba en Guerra, Skyquake. Optimus y Bumblebee van a la zona donde se encuentran Starscream y Soundwave. Mientras en la base autobot, Ratchet ayuda a Jack, Miko y Raf con sus proyectos de ciencia.

Mientras que en una misión de exploración en el Ártico, Bulkhead y Bumblebee encuentran una cápsula espacial que se estrelló y enterró en el hielo. Lo llevan a la base para el examen, y Optimus Prime y Arcee se aventuran en el Ártico para encontrar pistas sobre el origen de la cápsula. Mientras están fuera, los otros Autobots descubren que la cápsula contiene un gran enjambre de Scraplets, una forma cruel y altamente peligrosa de la vida silvestre que se alimenta de metal. Los Scraplets infestan la base Autobot, devorando cualquier metal a la vista y causan daños en el portal terrestre, dejando a Optimus y Arcee varados en el Ártico.

Los Autobots reciben un mensaje de Wheeljack, un viejo amigo de Bulkhead desde los días de la guerra, quien está de visita en la Tierra mientras viajaba por toda la galaxia. Después de recoger la señal del mensaje, Starscream y Soundwave capturan a Wheeljack antes de que se encuentre con los Autobots, y envían a MakeShift, un espía de los Decepticons en condiciones de asumir cualquier forma, disfrazado de Wheeljack para descubrir la ubicación de la base Autobot.

El Agente Fowler tras ser atacado y derribado por una nave enemiga pide ayuda a los Autobots para poder transportar con su ayuda una artefacto que podría causar una gran destrucción masiva, una vez que el artefacto esta en manos de los Autobots son atacados nuevamente por MECH, una organización terrorista, con la intención de apoderarse del artefacto.

Bulkhead y Miko investigan lecturas masivas de Energon en Grecia. Bulkhead ve una imagen de los dioses griegos, con una cosechadora de Energon Cybertroniana . Mientras tanto Knock Out y Breakdown se unen a Starscream en la búsqueda del artefacto. Raf logra encontrar el lugar donde se encuentra el recolector, Jack, Raf y Miko se infiltran en el museo mediante el Portal Terrestre y logran obtenerlo, Miko es atrapada por un guardia de seguridad mientras Soundwave logra quitarles el recolector.

Arcee le permite a Jack correr contra Vince para demostrarle que no es el mejor, al ganarle Vince al día siguiente lo reta a otra carrera, Jack para no quedar en ridículo frente a Sierra. En la carrera Jack compite conduciendo a Bumblebee, pero no saben que Knock-Out estará también presente en esa carrera, tratando de acabar con Bumblebee.

Jack y Arcee encuentran una nave que se estrelló en la Tierra. Al descubrirla Arcee se da cuenta de que pertenece a su enemiga mortal Airachnid, quien asesino a su mejor amigo en Cybertron e intento matarla a ella también. Ahora Arcee deberá luchar para impedir que Jack sea raptado por Airachnid.

Ratchet detecta a una nave autobot que se ha estrellado en la Tierra hace siglos, junto con Optimus van a investigar con la esperanza de encontrar a un autobot con vida, al llegar se dan cuenta de que una peste que al parecer no tenía cura, ha acabado con todos los que estaban dentro, Optimus se contagia al tocar energon infectado y la única esperanza para su recuperación es entrar en la mente de Megatron para encontrar la cura antes de que Optimus muera.

Megatron estando ya en la mente de Bumblebee, decide tomar el control total de su cuerpo e intentar reparar su cuerpo original, para eso abre un portal para recuperar un fragmento de Energon Oscuro, al obtenerlo se dirige hacia la nave Decepticon para cumplir su objetivo.

Starscream luego de ser muy maltratado por Megatron, decide ir en busca de Skyquake y revivirlo con Energon Oscuro, los Autobots abren un portal terrestre para ir a detenerlo pero Miko lo atraviesa, Jack y Raf van para detenerla, pero cuando Arcee abra un portal terrestre para que regresen los Decepticons abren uno también y crean una alteración en el tiempo espacio y los tres humanos quedan atrapados en la cuarta dimensión (Zona Fantasma) junto con el Zombie de Skyquake que los persigue.

Mientras Bulkhead y Breakdown tratan de terminar su rivalidad en una batalla a vida o muerte M.E.C.H. llega y captura a Breakdown para analizarlo y obtener más información sobre su tecnología. Mientras tanto en la base, los Autobots, deciden ir a rescatar a Breakdown antes de que M.E.C.H. logre "abrir" a Breakdown.

Jack es castigado por su madre y esta obligado a no usar su motocicleta (Arcee), al día siguiente la madre de Jack es secuestrada por M.E.C.H. que ha hecho un trato con Airachnid, para atraer a Arcee hacia una trampa y usarla para experimentos.

Bulkhead y Arcee si dirigen hacia una misión de exploración, para investigar una extraña formación magnética de procedencia desconocida, al llegar se encuentran con que no fueron los únicos en enterarse, y deberán luchar contra Airachnid y Breakdown para recuperar el extraño objeto antes de que caiga en manos de Megatron.

Arcee y Bulkhead entran a una cueva donde hay señales de Energon junto con Jack y Miko, sin darse cuenta, Megatron y Starscream también entran en esa cueva para comprobar que no haya mas Energon. Megatron al darse cuenta de que Starscream lo traicionó, decide eliminarlo pero justo en ese instante Megatron descubre que los Autobots se encuentran ahí y empieza a atarcarlos, pero por error dispara hacia la parte superior de la cueva y esta empieza a derrumbarse con todos adentro.

Megatron envía a Starscream y Airachnid al sitio de una nave Decepticon estrellada con el fin de recuperar "el inmovilizador", una poderosa arma con la capacidad de congelar Cybertronianos. Pero después de que Airachnid activara una señal, los Autobots llegan al lugar y se sorprenden al descubrir que Airachnid dejó atrás a Starscream y este ruega unirse a los Autobots.

Los Autobots en su búsqueda de un cilindro cybertroniano antiguo son atacados por Decepticons, Miko usa el portal terrestre para ir al lugar de la batalla e intenta traer el cilindro hacia la base, pero al ser muy pesado le es imposible moverlo y activa por error el cilindro y es disparado un láser hacia la cabeza de Bulkhead y luego de eso su inteligencia aumenta desmesuradamente y al comenzar a tener nuevos conocimientos va perdiendo la memoria hasta el punto de no recordar a sus amigos.

Ratchet se inyecta Energon sintético para poder ser más util en el campo de batalla, pero al no ser totalmente completa la fórmula los efectos secundarios le hacen perder la cabeza y lo vuelven muy engreído y orgulloso, tanto que decide enfrentar a Megatron sin ayuda.

Optimus se siente nervioso debido a una antigua profecía cybertroniana que hablaba de una batalla que se libraría en un planeta donde habría caos y empieza a sospechar que el planeta al que hablaba es la Tierra. Megatron confiado en que derrotaría a Optimus decide volver a construir un portal para buscar mas Energon Oscuro en el universo y volver a crear un ejército de "Cybertrionanos Zombies". Mientras tanto, la madre de Jack intenta salvar a vida de Raf, que fue infectado con energon oscuro por Megatron

Cuando Megatron esta apunto de terminar con la vida de Optimus, Bulkhead aparece para alejar a Megatron de Optimus así Arcee y Ratchet lo llevan de vuelta a la base, al haberlo logrado Megatron regresa a su nave. Ya en la base, Optimus se da cuenta de que él y Raf estuvieron expuestos al energon oscuro de Megatron y que aunque ya está curado, la madre de Jack regaña a los autobots por lo que pasó y trata de llevarse a los niños pero solo se lleva a Raf ya que Mikoy Jack se negaron a dejar a sus amigos detrás. Luego de que diversos desastres comienzan a manifestarse en la Tierra (Terremotos, Tsunamis, Tormentas, Etc), y Bumblebee salva a June y Rf de ser tragados por un tornado, Ratchet logra descubrir que la Tierra se había formado cuando un montón de rocas especiales chocaban contra Unicron, por lo que la tierra se formó alrededor de su cuerpo y que los desastres que estaban ocurriendo era debido a que el cuerpo de Unicron comenzaba a funcionar otra vez.

Después de ayudar a los Autobots en una pelea contra un ejército de clones de piedra de Unicron, Megatron forma una difícil alianza con sus enemigos para derrotar a Unicron y salvar a la Tierra de la destrucción. Los Autobots y Megatron luego viajan al núcleo de la Tierra, planeando enviar de vuelta a Unicron a un estado de hibernación utilizando la Matriz del Liderazgo de Optimus Prime.

En la base Autobot, Ratchet cuenta la historia de Optimus antes de que fuera un Prime, y su amistad con el gladiador Megatronus (Megatron) quien quiso ser un descendiente de Primus. Mientras tanto, al estar dentro de el cuerpo de Unicron, los Autobots y Megatron se enfrentan a las defensas del destructor para evitar que lleguen a su Spark, al no poder con todas, Optimus y Megatron entran a la Spark de Unicron, para que La Matrix del Liderazgo de los Prime acabe con Unicron. Pero al salvar a la tierra Optimus pierde su memoria y se vuelve a convertir en Orion Pax, el archivista de Iacon.