Optimus Prime et les Autobots enquêtent sur le retour des Decepticons, tout en étant obligés de travailler pour un groupe de jeunes humains qui, sans le savoir, sont impliqués dans ce conflit...

Quand un signal de vie faible provenant de Cliffjumper est reçu, les Autobots se déploient et sont accueillis par Megatron qui, de retour, a obtenu une substance mystérieuse et puissante, l'Energon obscur...

Bulkhead part sauver l'agent Fowler, qui s'est fait kidnapper par les Decepticons. Les choses se compliquent quand il remarque que Miko l'a suivi...

En utilisant l'Energon Noir, Megatron rassemble une armée de morts-vivants pour combattre Optimus, tandis que les autres Autobots lancent une mission de sauvetage sur le vaisseau Decepticon...

Megatron relie son pont spatial à Cybertron pour y acheminer de l'Energon noir, dans le but de ressusciter les morts cybertroniens. Pour faire avorter ce plan, les Autobots n'ont d'autre choix que de faire exploser le pont spatial, leur seul espoir de retourner un jour sur Cybertron...

Tandis qu'Optimus Prime et Bumblebee affrontent Skyquake, Starscream voit son autorité sans cesse remise en question...

Arcee et Optimus partent en expédition dans l'Arctique. Pendant leur absence, la base est envahie par des dévoreurs, de minuscules bestioles qui raffolent du métal. Jack, Miko et Raf vont devoir aider leurs amis Autobots à se débarrasser de ces insectes...

Bulkhead est impatient de recevoir la visite de son vieil ami Wheeljack, mais lorsqu'il arrive enfin, tout ne se passe pas comme prévu...

Les Autobots, en mode véhicule, assurent le transport du SGND, le système de génération nucléaire dynamique, mais se voient attaqués par la Mech, une organisation d'humains. Les Decepticons apparaissent aussi et se mesurent aux Autobots, qui n'ont d'autre choix que de faire tomber leur couverture, révélant ainsi leur identité à la Mech...

Miko et Bulkhead se rendent en Grèce pour retrouver un Moissonneur d'Energon. Malheureusement, les nouveaux Decepticons Knock Out et Breakdown s'y intéressent également...

Vince, un garçon qui est dans la même école que Jack, le défie à une course. Arcee, au début réticente, finit par accepter et ils remportent l'épreuve. Mais Jack ne se contente pas de cette seule victoire et, malgré lui, risque la vie de plusieurs personnes...

Arcee emmène Jack pour ce qui semble être une mission de routine, mais elle rencontre une vieille ennemie et doit affronter ses peurs les plus intimes...

Alors qu'il était en mission avec Ratchet, Optimus se fait contaminer par la peste. Ratchet n'a pas le bon remède pour guérir Optimus. Mais il connaît les coordonnées du vaisseau des Decepticons. Arcee et Bumblebee s'y rendent pour chercher le remède mais ne trouvent rien. Ils tombent sur un Megatron inconscient. S'ils veulent sauver Optimus, ils n'ont pas le choix, ils doivent pénétrer dans la tête de Megatron...

L'esprit de Megatron se trouve dans le corps de Bumblebee et il tente d'en prendre le contrôle pour retrouver son propre corps. Pendant ce temps, Optimus, Arcee et Bulkhead prennent la direction du Pôle Nord pour empêcher Starscream de faire fondre la calotte glacière..

A la suite d'un disfonctionnement du Pont Terrestre, les enfants se retrouvent coincés dans une autre dimension. Et ils se retrouvent en compagnie d'un Skyquake réanimé...

Breakdown se fait capturer par la Mech, qui a l'intention de récolter des données sur son fonctionnement. Contre toute attente, Bulkhead, son plus grand ennemi, le sauve...

Pour se venger de Jack et d'Arcee, Airachnid fait équipe avec la MECH pour enlever June Darby, la mère de Jack...

Arcee et Bulkhead voient leurs efforts pour arrêter une patrouille Decepticon contrariés par un appareil magnétique...

Miko, Bulkhead, Jack et Arcee se retrouvent dans une mine en même temps que Megatron et Starscream. La mine s'effondre...

Airachnid et Starscream font équipe pour retrouver une arme dans la carcasse d'un vaisseau Decepticon échoué sur Terre. Lorsque Starscream est fait prisonnier pas Optimus Prime, il demande à rejoindre les rangs des Autobots...

Ratchet s'injecte une dose d'Energon synthétique. Il devient plus fort et plus rapide mais commence aussi à contredire Optimus et à le désobéir. Ce qui le mène presque à sa perte...

Persuadé qu'une ancienne prophétie est sur le point de se réaliser, Megatron part à la recherche du point où il pourra établir son Pont Spatial. Rafael est infecté par de l'Energon Noir pendant un combat...

De violents orages et tremblements de terre frappent la Terre. Ces phénomènes sont dûs au réveil d'Unicron. Les Autobots découvrent que si Unicron s'active, l'humanité tout entière risque de disparaître...

Les Autobots sont face à un dilemme : ils doivent détruire Unicron, le noyau de la Terre, sans mettre les humains en danger. Megatron leur fait une proposition risquée, mais peuvent-ils la refuser ?...

La Terre subit d'énormes raz de marée, des séismes et des bouleversements météorologiques. L'équipe d'Optimus, accompagnée de Megatron, tente d'atteindre le Spark d'Unicron afin de le détruire grâce à la Matrice de Commandement. Pendant ce temps, Ratchet raconte aux enfants l'histoire d'Orion Pax, qui devint plus tard Optimus Prime...