在战后的木叶村中，已经从第三代火影的位子上引退的日斩以及团藏之间关于次任火影候补人选的意见发生了分歧。团藏为了掌握权力而推荐大蛇丸，但在日斩的强烈希望下，就任第四代火影的是身为卡卡西老师的波风水门。当时的卡卡西由于在神无毗桥之战中失去了带土，并且在那之后亲手杀了琳，而陷入失意的谷底中。每天都持续陷入恶梦之中，导致无法在任务中集中精神，卡卡西的心灵正逐渐变得虚弱……

因水门的命令，卡卡西加入了火影直属的精锐部队“暗部”，在其中发挥自身实力，很快便成为了让暗部的同伴们心服口服的存在。但，卡卡西那毫不留情追杀敌人并刺穿敌人咽喉的姿态也使他开始被人称为“冷血卡卡西”，水门也对心中染上黑暗的卡卡西感到担心。此时，水门的妻子·玖辛奈怀孕了，得知此事并沉浸在喜悦之中的水门交给卡卡西一个特别的任务。然而，村子被暗中活跃的面具男操纵九尾袭击的那个夜晚也逐渐逼近……

加入了暗部养成组织“根”的卡卡西，目击到了能够使用只有初代火影·柱间才会使用的木遁忍术的少年。为了查明真相，卡卡西侵入第三代火影·日斩的书房，在那里发现了有关“柱间细胞”的资料，并且知道了现在还有人继续着这种研究、以及村内多次发生儿童诱拐事件这些事实。而就在此时，“根”似乎将要实行日斩暗杀计划。身为“根”一员的卡卡西到底是否会执行这个任务呢？

持续进行禁术研究的大蛇丸，其根据地被第三代火影·日斩踏入而陷入穷途末路。但日斩没有对昔日的学生大蛇丸下手，因而导致大蛇丸逃跑了。包括卡卡西在内的暗部则是被下达了追捕大蛇丸的任务。曾经暗中和大蛇丸共同研究禁术的团藏害怕事实被揭穿，于是让“根”的一名忍者前去帮助大蛇丸，而这名忍者正是卡卡西以前曾目击到的使用木遁忍术的少年……

伊布里一族拥有可以使身体变为烟的肉体变化能力，寿命短到受到风吹就会死亡的程度，不过他们接受了盯上这能力的大蛇丸的实验而延长了生命。在村落中与大和相遇的雪见，不知为何称呼大和为“天藏”；大和则由于在雪见的身上找到了自己身为实验体时与自己同在一起的少女的影子，而和她的关系变得亲密，两人逃向了吹着风的外面的世界。另一方面，为追捕大蛇丸而来的卡卡西开始追赶放弃了任务的大和。大和为何会被称作天藏？而卡卡西又能否阻止大蛇丸叛逃出村？

伊布里一族拥有可以使身体变为烟的肉体变化能力，寿命短到受到风吹就会死亡的程度，不过他们接受了盯上这能力的大蛇丸的实验而延长了生命。在村落中与大和相遇的雪见，不知为何称呼大和为“天藏”；大和则由于在雪见的身上找到了自己身为实验体时与自己同在一起的少女的影子，而和她的关系变得亲密，两人逃向了吹着风的外面的世界。另一方面，为追捕大蛇丸而来的卡卡西开始追赶放弃了任务的大和。大和为何会被称作天藏？而卡卡西又能否阻止大蛇丸叛逃出村？

时隔数年再次相逢，卡卡西将他视作同伴而感到安心，但在卡卡西的背后，天藏（少年大和）举起了闪闪发亮的苦无——。

　　身为“根”忍者的天藏自团藏那里受领了“把写轮眼拿到手”的任务，但团藏的目标却是卡卡西的写轮眼。天藏在初次与卡卡西相遇时曾与他合作并建立起情谊，因而为此踌躇不决，但当他得知卡卡西被人称作“残杀同伴的卡卡西”时，天藏终于下定决心执行任务……

卡卡西知道了天藏打算取自己的性命，因而大为震惊。就在此时，大蛇丸的研究素材大蛇突然袭击了卡卡西和天藏。两人即将被大蛇吞掉而丧命之时，救了天藏的竟然是本该与他为敌的卡卡西。天藏也由此知道，“残杀同伴的卡卡西”其实比谁都重视同伴的性命。

　　但，隶属于规章严格的“根”的天藏由于犯了放弃任务的罪，其性命也被团藏盯上了——。

为了取回宇智波一族的信赖，鼬的好友·宇智波止水开始了单独行动——。

　　过去在木叶发生的九尾袭击事件，由于九尾是遭受写轮眼的瞳术操纵，宇智波一族因而被怀疑是引发事件的元凶。从那以来，宇智波一族所居住的区域24小时都在暗部的监视之下，使一族从木叶中孤立，而由于各怀疑心，村子和一族的关系变得越来越恶化……

那个使宇智波一族被称为“悲剧的一族”的惨剧之夜，正在临近——。

就在宇智波一族发动政变的时机即将到来之际，卡卡西拜访了宇智波一族居住的区域。卡卡西感觉到了和以前来访时有所不同的一种闭锁性的、禁止一族以外人士靠近的异样气氛。而在那里，可以不受怀疑来往于村子和一族之间的鼬，在暗中进行情报调查的期间掌握了宇智波一族企图发动政变的决定性证据……

被日斩命令离开暗部去担任下忍的老师的卡卡西，回想起了当年与带土和琳在水门之处进行的争夺铃铛的演习——。

当时的卡卡西无视为了贯彻团队合作而进行的演习，一心只想着完成任务。也许是为了不再让如同自己一般的忍者出现，卡卡西以老师的身份严格地对待孩子们而导致没有一人合格，他那冰冷的目光尚未从暗部时的“黑暗”中解脱出来……

心中背负着黑暗的卡卡西，受日斩的命令而担任指导的下忍是鸣人、佐助、小樱三人——。

身为第四代火影·水门的儿子，笨拙的吊车尾鸣人。与带土同属宇智波一族，也是一族的唯一幸存者佐助。以及，聪明的女忍者，同时也是普通少女的小樱。卡卡西面对这些与过去的水门班极为相似的成员而感到困惑，心想着“自己没有成为下忍的老师的资格”，开始了与鸣人他们的“争夺铃铛”演习……