戦争が終結した木ノ葉隠れの里では三代目火影から引退したヒルゼンとダンゾウとの間で、次の火影候補を巡って意見が割れていた。ダンゾウは大蛇丸を推薦し権力掌握を狙うが、ヒルゼンの強い要望により四代目火影にはカカシの先生でもある波風ミナトが就任する。その頃カカシは神無毘橋の戦いでオビトを失い、リンを自らの手で殺めてしまったことにより失意のどん底にいた。悪夢にうなされ任務に集中できない日々が続き、カカシの心は次第に弱っていく。

ミナトの命（めい）により、火影直属の精鋭部隊“暗部”に入隊したカカシはその実力を発揮し、暗部の仲間たちからも一目置かれる存在になっていた。しかし、敵を容赦なく追いつめトドメを刺す姿から“冷血のカカシ”と呼ばれ始め、心が闇に染まっていくカカシをミナトは案じていた。そんな時、ミナトの妻・クシナに赤ちゃんが出来たことが分かり喜びに浸る中、ミナトはカカシにある特別任務を申し付ける。そして里では仮面の男が暗躍し、九尾に襲われた夜が迫ろうとしていた…。

暗部養成組織“根（ね）”に加担することになってしまったカカシは、初代火影・柱間だけが使えるはずの木遁忍術を使う少年を目撃する。その謎を突き止めるべく、三代目火影・ヒルゼンの書斎へと侵入したカカシはそこで“柱間細胞（はしらまさいぼう）”に関する資料を見つけ、今でもその研究を続けている者がおり、里では子供の誘拐事件が多発しているという事実を知る。そんな折、“根”ではヒルゼン暗殺計画が実行されようとしていた。果たしてカカシは“根”としてその任務を遂行してしまうのか？

禁術の研究を続けていた大蛇丸は、アジトを三代目火影・ヒルゼンに踏み込まれて窮地に立たされる。しかし、かつての教え子である大蛇丸をヒルゼンは手にかけることができず逃がしてしまうのだった。カカシを含め暗部たちには大蛇丸を捕まえる任務が下される。密かに大蛇丸と共に禁術の研究に着手していたダンゾウは、その事実が明らかになることを恐れ“根”の忍を一人、大蛇丸を助けるために向かわせるのだが、その忍はカカシが以前目撃した木遁忍術を使う少年だった。

イブリ一族は体を煙に変える肉体変化能力を持ち風で吹かれると死んでしまう程に短命だが、その能力に目をつけた大蛇丸の実験により長く生きることが可能になった。その里で出会ったユキミに何故か“テンゾウ”と呼ばれたヤマトは、かつて自分が実験体だった頃、一緒にいた少女とユキミを重ね次第に仲良くなり、二人は風の吹く外へと抜け出してしまうのだった。一方、大蛇丸を捕まえに来たカカシは、任務を放棄してしまったヤマトを追いかける。何故ヤマトはテンゾウと呼ばれたのか？そしてカカシは大蛇丸の里抜けを阻止することができるのか！？

イブリ一族は体を煙に変える肉体変化能力を持ち風で吹かれると死んでしまう程に短命だが、その能力に目をつけた大蛇丸の実験により長く生きることが可能になった。その里で出会ったユキミに何故か“テンゾウ”と呼ばれたヤマトは、かつて自分が実験体だった頃、一緒にいた少女とユキミを重ね次第に仲良くなり、二人は風の吹く外へと抜け出してしまうのだった。一方、大蛇丸を捕まえに来たカカシは、任務を放棄してしまったヤマトを追いかける。何故ヤマトはテンゾウと呼ばれたのか？そしてカカシは大蛇丸の里抜けを阻止することができるのか！？

数年ぶりに再会し、仲間だと安心するカカシの背後でテンゾウ（少年ヤマト）は鋭く光るクナイを構えた――。

“根”の忍であるテンゾウは“写輪眼を手に入れろ”という任務をダンゾウから受ける。しかし、ダンゾウが狙いをつけたのはカカシの写輪眼。初めて出会ったときカカシとは協力しあった仲であったため、ちゅうちょしたが、“仲間殺しのカカシ”と呼ばれていることを知ったテンゾウはその任務遂行を決意してしまう。

テンゾウが自分の命を狙っていると知りショックを受けるカカシ。そのとき、突如、大蛇丸の研究素材の大蛇がカカシとテンゾウを襲う。大蛇に飲み込まれ命尽きる寸前、テンゾウを救ったのは意外にも敵であるはずのカカシ！テンゾウは“仲間殺しのカカシ”が実は誰よりも仲間の命を大事にしていることを知った。

だが、掟の厳しい“根”に所属するテンゾウは、任務を放棄した罪でダンゾウから命を狙われることになる――。

うちは一族の信頼を取り戻すため、イタチの親友・うちはシスイが一人行動を開始する――。

かつて木ノ葉で起こった九尾襲来事件。写輪眼の瞳術により九尾を操れることから、うちは一族が事件を起こした元凶なのではないかと疑われた。それ以来、うちは一族が住む区画は暗部による２４時間体制の監視下に置かれ、一族は木ノ葉の中で孤立し、疑念によって里と一族の関係は悪化の一途を辿ってゆく。

ちは一族が“悲劇の一族”と呼ばれる所以となったあの惨劇の夜が、目前に迫る――。

うちは一族のクーデターの機運が高まる中、カカシはうちは一族が住む区画を訪れる。以前来た時とは違い閉鎖的で、一族以外を寄せ付けない異様な空気を感じ取るカカシ。そこで怪しまれず里と一族の間を行き来できるイタチが密かに情報を探る中、うちは一族がクーデターを企んでいる決定的な証拠を掴むのだった。

暗部を抜け、下忍の先生をやるようヒルゼンから命じられたカカシは、かつてミナトのもと、オビトとリン達で鈴を取り合った演習のことを思い出す――。

その時、チームワークを見極めるための演習にも関わらず任務達成のことしか考えていなかったカカシ。そんな自分のような忍を出さないためか、先生として子供たちに厳しく接し合格者を一人も出さないカカシの冷たい目からは、暗部にいた頃の“闇”が抜け切れずにいた。

心に闇を抱えたカカシにヒルゼンが担当させた下忍は、ナルト、サスケ、サクラの三人だった――。

四代目火影・ミナトの息子であり、ドジな落ちこぼれのナルト。オビトと同じうちは一族で、唯一生き残ったサスケ。そして賢いくノ一でもあり、普通な女の子のサクラ。まるでかつてのミナト班のようなメンバーに戸惑うカカシは、「自分には下忍の先生の資格はない」と思いつつも、ナルトたちと“鈴の取り合い”をすることになる。