ナルトたちは海での長旅を終え、ついに目的の島にたどり着いた。いよいよ大ガマ仙人の予言のタコに会えると大喜びのナルトだが、島に到着して早々、現れた化け物イカにナルトが捕らえられてしまう。それを助けてくれたのは、タコならぬ八尾の人柱力・キラービーだった。キラービーが尾獣を完全にコントロールした人柱力であると聞いたナルトは、自分も九尾の力をコントロールするために修業をつけてもらおうとするが、キラービーはあっさり拒否。仕方なく島での世話役・モトイにキラービーの修業についてたずねると、モトイはナルトを「真実の滝」と呼ばれる場所に連れてゆく。

モトイから、今のままでは、尾獣を操るための修業に進むことができないと聞かされたナルトは、何かのヒントになるかもしれないと、キラービーについて詳しく話を聞くことにする。ナルトの気持ちを察したモトイは、かつて自分がキラービーに対して抱いていた気持ちと、自分が犯した過ちについて話し始める。

――それは、キラービーとモトイがまだ子供だった頃、八尾はほかの尾獣同様、人間には従わず、暴走を繰り返し、そのせいで多くの犠牲者が出ていた。そんな中、モトイの父親が犠牲者のひとりとなり……。

キラービーという新たな師匠を得たナルトは、早速、尾獣の力をコントロールするための修業に取りかかる。　キラービー、ヤマトとともに真実の滝の奥にある遺跡にやってきたナルトは、尾獣と対話できるシステムになっているという領域で、自らに封印された九尾と対峙。自来也から託された封印のカギを開ける。九尾の力をコントロールするためには、戦ってそのチャクラを自分のものにしなければならないのだ。　ナルトと解放された九尾の戦いが始まった。

九尾の力をコントロールするため、自らの精神世界で戦いを繰り広げるナルト。それを現実世界で見守るキラービーとヤマトは、ナルトに現れた変化に焦りを隠せないでいた。憎しみの塊である九尾の影響を受け、一度はおさえ込んだはずの「闇」の感情が再びナルトの心の中に甦ってきたようなのだ。

その頃、精神世界では、キラービーたちの予想通り、ナルトが「闇」の感情に支配され始めていた。必死で抵抗するナルトだが、憎しみや絶望の感情は徐々にナルトを飲み込んでゆき……。

だがそのとき、ナルトの前に思いがけない人物が現れる。

――ときはさかのぼり、木ノ葉隠れの里の長が、四代目火影だった頃。四代目火影・ミナトとその妻・クシナの間には、まもなく子供が生まれようとしていた。だがこの出産は、喜びと同時に大変な危険が伴うものでもあった。出産が迫ったある日、クシナは、三代目火影・ヒルゼンの妻に案内され、里から少し離れた場所に移動させられる。そして厳戒態勢の中、夫・ミナトに付き添われ、出産へとのぞむことになるのだが……。

ときを同じくして、木ノ葉隠れの里に不吉な影が近づいていた――。

突如、現れた「仮面の男」に生まれたばかりの息子を人質に取られ、強引に「飛雷神（ひらいしん）の術」で別の場所へと移動させられたミナトは、安全な場所に息子・ナルトを避難させ、最愛の妻・クシナのもとへと急ぎ戻る。仮面の男のターゲットはクシナだったのだ。　瀕死のクシナを救い出し、仮面の男との戦いに突入するミナト。だが、強力な結界と厳重な警備をくぐり抜けるほどの力を持つ男との戦いは熾烈を極める。同じ頃、木ノ葉隠れの里では、封印を解かれた九尾の妖狐の襲来を受け、多くの忍たちが死闘を繰り広げていた。

里への被害を最小限に抑えるため、自らの時空間忍術を使い、九尾ごと別の場所へと移動したミナトだったが、今の状況で使えるチャクラは残り少なくなっていた。そんなミナトに、やはり残されたチャクラの少ないクシナが力を貸す。クシナは九尾を道連れにして死ぬことで、夫や息子を救おうとしていたのだ。だがミナトにはクシナの覚悟が納得できない。生まれたばかりの息子を思う気持ちと互いを思い合うがゆえの言い争いの末に、ふたりはひとつの決断を下す。

ナルトが九尾のチャクラをコントロールするための修業に挑んでいることを聞いたガイは、自分も何か手助けできないかと真実の滝へとやってきた。　そんなガイの前に突然、奇妙な虫のようなものが現れる。それは大刀・鮫肌と同化した“暁”の鬼鮫だった。鬼鮫は、鮫肌と同化することでキラービーに近づき情報を集めていたのだ。集めた情報を“暁”に届けるため逃走する鬼鮫。その鬼鮫にガイが追いすがる。鬼鮫はこれまで何度となく戦いを繰り広げ、その実力を知るガイに対し強力な術を発動するが、ガイにも隠された大技があった。

ガイとの激闘の末、ついに捕らえられた鬼鮫。アオバはその鬼鮫から“暁”の情報を抜き取ろうと記憶の中へと入り込む。

かつての鬼鮫は、霧隠れの里で、仲間殺しなど裏の仕事をこなしてきた。仲間にとって敵なのか味方なのか、どこに向かっているのかもわからない自分を「偽りの存在」であると考えていた鬼鮫は、密かに霧隠れに潜入していたマダラに誘われるまま、“暁”のメンバーとなる。　そして、自分と同じ同胞殺しのイタチとコンビを組むことにするのだが、鬼鮫の心には、いつかイタチの言った一言が印象深く残っていた。

木ノ葉隠れの里で出会ったナルトに希望を託し、大切な仲間、長門と弥彦の亡骸とともに、故郷、雨隠れの里に戻った小南の前にマダラが現れた。マダラは、力を得るために長門の輪廻眼を狙っていた。　マダラが自らの野望のため、いずれ自分の前に現れるであろうと予想していた小南は、このときに備えて周到な秘策を用意していた。　仲間の亡骸とその思いを守るため、世界を混沌に陥れようとするマダラの野望を阻止するため、小南、決死の戦いが始まった。

鬼鮫に情報を盗まれ、自分たちの居場所が特定されてしまうと危惧するヤマト達。ナルトとビーを移動させたいが、戦争の事を知られないよう、“動物たちの生態調査の極秘任務”として騙している以上、外に出す訳にはいかない。「移動はさせるがこの島にいてもらう」と言うモトイの秘策に従い、アオバはさらにＳ級ランクの極秘任務をナルトに与えて騙そうとする。

一方、情報が盗まれたと報告を受けた忍連合本部は、敵がナルトを奪いにくると予測し、増援を島に送る事にする。その増援に名乗りを上げた人物とは……？

ヤマトたちがいる場所は、雲隠れが昔から飼っている島ほどもある巨大な大亀だった。その甲羅の中で、Ｓ級任務だと思い込み生態調査を続けるナルト。しかし、外ではナルトを奪いに来たカブトとデイダラ、それを阻止しようとする土影たちとの戦いがすでに始まっていた。大亀をひっくり返してしまう程のカブトの激しい攻撃と、デイダラの爆弾攻撃に苦戦する土影たち。激しい戦いが繰り広げられる中、黒ツチの活躍によりカブトを捕らえる事に成功するが……？

ナルトを守り抜いた土影たちだったが、ヤマトが敵の手に捕らえられてしまう。外の事が気になり始めるナルトだが、ビーの機転により、尾獣のチャクラコントロールの修業に集中し始める。

一方、マダラの居場所を突き止めた忍連合軍は先手を打つため、各部隊に召集をかけ大勢の忍たちを一つの場所に集結させる。マダラ率いる“暁”も大量の白ゼツを用意し、手だれの忍たちを穢土転生で蘇らせ戦いの準備を進めていた。

準備の整った、忍連合軍と“暁”。ついに、第四次忍界大戦の戦いの火蓋が切られようとしている…！

ナルトとサスケ、二人が出会った頃。ナルトには両親がおらず、里の人々から九尾の化け狐と毛嫌いされ、孤独な日々を送っていた。一方サスケも、両親を殺した兄、うちはイタチへの復讐を胸に、孤独な日々を送っている。違うようで、似たような気持ちを抱えた二人。仲が悪いながらも、サクラやカカシという仲間と出会い、絆が芽生えてゆく。しかし、サスケは“うちは”の血を引く天才忍者。サスケとの実力の差に、ナルトは焦りを感じはじめていた。

ケンカばかりのナルトとサスケだが、死の森での中忍試験では力を合わせ合格を目指す。しかし強敵、大蛇丸を前に足がすくんでしまったサスケは、信じられない力を発揮して戦うナルトを見て焦りを感じる。

雨隠れの忍との戦いでも力を合わせて立ち向かうが、ナルトの予想以上の実力でピンチを切り抜ける。急激に成長していくナルトの存在を、無視することができなくってきたサスケはナルトに負けたくないという想いとともに、自分は復讐者であることを改めて心に誓う。

サスケは仲間のために尾獣化した我愛羅と戦うが、力でも、憎しみの強さでも太刀打ちできなかった。さらにイタチが現れ復讐に燃えるサスケだが、まったく歯が立たず、イタチへの復讐を果たすためだけに生きてきたサスケは絶望に打ちひしがれてしまう。

自分の知らないところで異常なまでに強くなってゆくナルトに、自分の弱さを見せつけられるサスケ。さらなる力を求め、心が復讐の闇に染まり始めてゆくサスケの前に、大蛇丸からの使いが現れる。

木ノ葉を抜け、大蛇丸のもとへ向かってしまうサスケ。仲間だと信じ、命がけで助けようとそれを追いかけるナルト、シカマル、チョウジ、キバ、ネジたちの５人だが、大蛇丸の使いである音の四人衆がそれを阻止しようと立ちはだかる。

サスケのために傷つき倒れてゆく仲間たちの想いを胸に、サスケに追いついたナルト。ナルトは友であるサスケを止めるために。サスケはさらなる力を手に入れてイタチへの復讐を果たすために。終末の谷で、２人の想いが激突する！！

それぞれの想いを胸に、テラスの上に立つ各部隊の隊長たちを見つめている戦闘大連隊の８万もの忍たち。一方、潜入偵察小隊がマダラのアジトを監視する中、ついに穢土転生部隊と１０万もの白ゼツの大軍が出撃する。

しかし、戦闘が始まるのは時間の問題というさなか、集結した各里の忍たち同士によるいざこざが起こってしまう。まだお互いを信用しきれていない忍たち。その対立の波紋が広がってゆく中、連隊長兼、第４部隊長の我愛羅が演説を始める。

上空から敵の領地内に入ったカンクロウを隊長とする奇襲部隊のサイやオモイたちは、森の中に本拠地を設営する。一方、領地内から逃げている潜入偵察小隊は“暁”側の奇襲部隊、デイダラとサソリたちの襲撃を受けていた。命からがら逃げ延びてきた偵察部隊のムタがカンクロウたちの前に現れるが、デイダラたちもやってきてしまう。味方の忍を操り、さらに穢土転生でかつての味方を蘇らせて攻撃してくる“暁”。奇襲部隊同士の激突により、戦争の幕が切って落とされる！

穢土転生部隊との戦いを繰り広げる奇襲部隊のカンクロウやサイたちの前に蘇ったサイの兄シンが立ちはだかる。傀儡使い同士カンクロウはサソリと戦い、サイは不死身のシンの体を利用したデイダラの爆弾攻撃にかつてない怒りを見せる。戦いのさなか、サイの絵を見て少年時代を思い出すシン。幼い頃から生活を共にさせ兄弟のように育ててから、最後に殺し合いをさせて感情を殺す「根」のシステムの中で生きてきたサイとシンの過去が語られる。

九尾チャクラモードのコントロールに慣れてきたナルトは、ビーの指導により人柱力が使う最強の術を覚えるため、尾獣の修業の最終段階を迎えていた。

一方、みたらしアンコを生かしていたカブトを信用していないマダラは、穢土転生の術には本当に生きた体が必要なのか、その術のすべてを説明しろとカブトに問い詰める。輪廻眼を手にしたマダラを相手にするのは不利だと悟ったカブトは自分の思惑を胸に、穢土転生の術の説明を始める。

上空をゆくサイとオモイたちを白が襲撃し穢土転生で蘇った砂のパクラ、岩のガリ、そして桃地再不斬の血継限界の忍達が迎え撃つ。そんな強敵を相手に窮地に陥るサイたちだが、カカシ小隊とサクラたちが駆けつける。カブトに操られている白は、もう一度私達を止めて下さいとカカシに頼むが、大蛇丸のチャクラを手に入れ強化されたカブトの力により意識が完全に縛られたかつての強敵、再不斬と白がカカシ達に襲いかかる！

敵の手の内を読み反撃に出ようとするカカシたちだが、カブトの穢土転生の術により歴代のどの忍よりも強いとされる者から選ばれた霧隠れ忍刀七人衆が出現し暴れまわる！カカシ小隊にも犠牲者が出る中、過去に決着のついたはずの再不斬と白との無意味で悲しい戦いに終止符をうつため、そして想いをぶつけあった彼らの死に様を守るため、カカシは決死の作戦をたて完全に意識を縛られた再不斬と白に挑み、かつての戦いの光景が再現される。

我愛羅率いる第四部隊が待機する砂漠の一角に、カブトの穢土転生によって二代目土影、二代目水影、三代目雷影、四代目風影の歴代の影を冠する４人の忍が出現する。さらに臨戦態勢のダルイ第一部隊がいる海岸線には大量の白ゼツとともに、かつての仲間、かつての強敵が現れる。それを感知した忍連合軍本部は困惑し総大将の雷影自ら出撃しようとするがシカマルの父、奈良シカクがそれを阻止し冷静な分析と高い頭脳によって戦況を見極め的確な作戦を立てる。

海沿いの戦場ではダルイ第一部隊と数百もの白ゼツたちがダルイの放った嵐遁の術を合図に一斉に戦いを始める。無数のクナイが飛び交う中、大量の白ゼツに紛れて蘇った木ノ葉の忍ダンや日向ヒザシ、アスマたちが襲いかかってくる。かつて知り合いだった者や因縁のある者同士チョウザはダンとアスマを、日向ヒアシは日向ヒザシを迎え撃ち戦場が混沌と化していく中、さらに追い討ちをかけるように最強最悪の大罪人、金角銀角兄弟が立ちはだかる！

雷影も驚愕する程の金角銀角兄弟が戦闘に加わり雲の忍のアツイとサムイ、そしてダルイがそれに立ち向かう。しかし金銀兄弟は六道仙人の宝具と呼ばれる五つの忍具を操り、過去に二代目火影を瀕死にまで追い込んだ恐ろしい強さをもつ忍だった。果敢に金銀兄弟に立ち向かうアツイとサムイだがその忍具の前に打ち倒されてしまう。１人残され窮地に追い込まれたダルイは強敵を相手に死闘を繰り広げるが、金銀兄弟にはさらに恐るべき秘密が…。

死闘の末、銀角を封印する事に成功したダルイだったがそれに激怒した金角が恐るべき姿に変身する。それはまさに九尾化した人柱力の姿だった！忍連合本部の綱手も驚愕し、どう金角を押さえるか手をこまねくが雷影には秘策があるという。それは金銀兄弟の宝具を逆に利用し封印する作戦だった。しかしそれだけでは封印するのは難しいと悟ったシカクは瞬時に作戦を考え、ある忍たちに指令を送る。その指令を受けたのは木ノ葉の忍、猪鹿蝶の３人だった。

映画、ROAD TO NINJAの公開に先駆けて、劇場版と連動した企画を放送！！

突如、空中から現れて落ちていくサクラ。偶然それを目撃したいのが助けるも、森に落ちた衝撃でサクラは記憶を失ってしまう。里の事もナルトの事も忘れてしまってはいるが、ぼんやりとしたイメージだけは覚えているらしい。サクラが記憶喪失になった事を聞きつけた里の仲間達は、その微かな記憶を頼りにサクラの記憶を取り戻そうと一致団結するが…？

森を逃げる奇襲部隊員たちを蘇ったチヨバアと君麻呂、半蔵らが追撃する。一気にケリをつけようと半蔵が放った毒をくらい追い詰められるカンクロウだが第五部隊の侍と共に侍頭領ミフネが助太刀に現れる。かつては圧倒的な差でミフネを打ち負かした半蔵だが、今は全く太刀打ちする事ができない。それは“貴殿が己の信念を曲げたからだ”と言うミフネの言葉に半蔵はかつての自分を思い出し、侍と忍、互いの信念と信念を懸けた熱き思いが火花を散らす。

いの、シカマル、チョウジたちの目の先には忍連合の忍と戦うかつての師・アスマの姿があった。アスマの元部下でありアスマの事なら誰よりも知っている猪鹿蝶に一番勝機があると見たシカクは３人に過酷な指令を下す。アスマが命を落とした時の最後の言葉を思い出し戦う覚悟を決める３人。いざアスマと対峙し再会を懐かしむ間もなく戦闘が始まり果敢に挑むが、覚悟が鈍り攻撃する事ができないチョウジはかつてアスマと組手をした事を思い出す。

アスマに叱咤激励され勇気を振り絞り殴りかかろうとするが、完全に戦意を喪失し攻撃する事ができないチョウジ。いの、シカマル、父のチョウザはそんなチョウジを奮い立たせるために自分の思いやアスマが託したもの、そして猪鹿蝶の一族に代々伝わる“耳飾のしきたり”の事を思い出させる。いのやチョウザが自分のために身を挺して戦う中、アスマを殴らない事は優しさではない、そして自分はまさに今変わらなきゃいけないと決意したチョウジは…？

チャクラを遮断する部屋で修業をしているにもかかわらず、ナルトはチャクラモードにより金角の九尾のチャクラを感じ取った。外の事が気になり始め、部屋から出ようとするが意外な人物・イルカがそれを止めようと現れる。かつて自分を認めてくれた人物の説得でもナルトは止まろうとせず外に飛び出てしまうがその瞬間、仙人モードの感知能力によって各地で戦う仲間達のイメージが意識の中に流れ込み、ついにナルトは戦争の事を知ってしまう。