지라이야 오로치마루 츠나데의 어린 시절, 지라이야는 실력도 늘지 않고 번번히 혼만 나고 3대 호카게는 지라이야에게 소환술을 보여주고 지라이야는 자신도 소환수를 갖기 위해 수행에 열을 올리고 묘목산으로 들어가게 된다. 그곳에서 가마분타와 만나고 자신을 기다리던 후카사쿠와 만나게 된다. 예언을 내리는 왕두꺼비선인의 말에 따라 지라이야는 수행을 하며 에언을 기다리고 마침내 청년이 되어 왕두꺼비선인의 예언을 듣는다. 왕두꺼비선인은 지라이야에게 제자를 두게 될 것이라며 그 제자는 닌자세상의 변혁을 이끌 아이로 그 변혁은 안정 파괴 둘 중 하나로 지라이야는 그 변혁자를 이끌 사람으로 큰 선택을 할 때가 올 것이라고 말한다. 지라이야는 왕두꺼비선인의 에언대로 세상을 돌아다니며 세상을 돌아다니며 책을 쓰며 여러 사람들을 만나게 된다. 그러던 중 3차닌자대전이 시작되고 츠나데 오로치마루와 함께 전장을 누비며 전설의 세닌자로 불리게 된다.

여행에서 돌아와 닌자 3차대전에 참전한 지라이야는 츠나데 오로치마루와 함께 나뭇잎마을 전설의 세 닌자로 불리며 혁혁한 공을 세운다. 그러던 중 비마을에서 야히코 코난 나가토 전쟁고아 세명을 만나고 지라이야는 그들이 자립할 때까지 함께 생활하게 된다. 나가토에게서 신화 속 이야기로만 생각했던 윤회안을 보고 그가 예언속의 변혁자라 생각한 지라이야는 3년간 아이들에게 인술을 가르치고 떠난다. 다시 전쟁에 참가한 지라이야는 아이들의 죽었다는 소식을 듣고 슬퍼하고 4대 호카게 미나토의 공으로 마침내 긴 전쟁은 막을 내린다. 그리고 아이를 가진 미나토는 지라이야의 처녀작 ‘근성닌자전’에 나오는 주인공의 이름 ‘나루토’를 따서 자신의 아이 이름으로 삼겠다고 한다.

비닌자마을에 잠입한 지라이야는 마을 여기저기를 돌아다니며 정보를 캔다. 비마을 사람들은 모두 페인을 존경하며 예전 비마을 우두머리였던 한조의 얘기라면 질색을 한다. 비를 맞으면 누가 어디서 무엇을 하는지 금방 알아차린다는 말에 지라이야는 개구리로 작은 술집을 만들고 말단 닌자 두 사람을 술집으로 유인한다. 술집으로 유인한 두 닌자를 잡은 지라이야는 정보를 캐내기 위해 간지럼으로 고문하고 개구리로 변한 동료를 본 비닌자는 페인에 대한 정보를 털어놓는다. 페인은 얼굴도 알려지지 않았으며 존재 자체도 확실하지 않은 존재로 혼자 몸으로 한조를 해치운 실력자라고 한다. 한편 침입자의 존재를 눈치챈 페인은 코난에게 침입자를 찾아줄 것을 부탁하고 침입자를 찾아 나선다

지라이야는 나루토의 팔괘봉인에 맞는 열쇠를 갖고 있는 케로토라를 불러내서 도장을 찍고 자기에게 무슨 일이 생기면 나루토의 몸에 들어가라고 말하고 미나토가 나루토의 몸에 구미의 음의 차크라를 봉인한 것은 무슨 이유가 있을 거라며 구미의 출현은 천재지변이 아니라 누군가 소환해낸 것이라며 초대 호카게와의 싸움에서 죽었다고 알려진 우치하 일족의 창시자 우치하 마다라를 거론한다. 그리고 페인을 직접 만나기 위해 비닌자의 모습을 하고 나가지만 이를 지켜본 코난은 페인에게 침입자의 정체가 지라이야란 것을 알리고 지라이야와 싸움을 벌인다. 뒤이어 쫓아온 페인, 지라이야는 페인이 나가토란 사실을 눈치채고 페인은 자신은 인간에서 신이 되었다며 봉인한 미수를 이용해서 엄청난 병기를 만들어서 전쟁을 끝낼 것이라며 자신은 세상을 성장시키기 위해 아픔을 가르쳐줄 거라며 궤변을 늘어놓는다.

가마켄을 소환한 지라이야는 선인모드로 싸울 것을 선언하고 페인이 사라지자 결계전술을 쓴다. 이에 페인은 머리가 셋 달린 개를 불러내서 응수하고 2대 선인을 불러내기 위해 가마켄이 대신 싸우지만 상대는 갈수록 수가 늘어나며 가마켄은 부상을 입는다. 결국 가마켄은 쓰러지고 지라이야는 개들을 두꺼비 뱃속으로 끌여들여 해치우지만 페인은 계속해서 소환수를 불러낸다. 그리고 지라이야는 마침내 후카사쿠와 시마 2대선인을 불러내서 선인모드로 싸움을 시작한다. 시마와 후카사쿠는 윤회안을 가진 자가 상대며 예전에 지라이야의 제자였다는 말에 깜짝 놀란다. 모습을 감춘 페인이 시마가 생물탐지로 찾아내고 지라이야는 자신이 선택을 내려야한다는 왕두꺼비선인의 예언을 떠올리며 페인에게 너는 세상에 파멸을 가져올 자로 없애는 것이 스승의 선택이라고 말한다.

선술을 쓰며 공격하는 지라이야, 하지만 세명의 상대는 보지도 않고 공격을 피하고 모든 술법을 흡수하는등 공격이 통하지 않는다. 후카사쿠는 세명이 눈을 함께 공유해서 공격을 피한다는 것을 눈치채고 지라이야는 일단 자리를 피한다. 그리고 세명이 영상을 공유하는 이상 따로 따로 공격해야한다고 결정하고 각자 다른 술법을 쓰는 셋의 시선을 뺏고 환술로 잡아서 모두 숨통을 끊어놓는다. 하지만 페인을 처치했다고 생각하고 빠져나가는 지라이야를 기습하는 페인, 그리고 조금 전에 죽였던 세 명의 페인까지 다시 살아나 여섯 명의 사람이 나타나 페인육도 등장이라며 페인은 자신들 6명을 모두 일컫는 말이라고 한다. 그리고 지라이야는 그들 중 한명을 보고 놀라는데...

지라이야는 페인 육도라는 여섯 명 중 야히코의 얼굴을 보고 놀란다. 이미 죽었다는 야히코가 윤회안을 하고 나타난 것. 지라이야는 다시 정체가 뭐냐고 묻지만 상대는 자신들은 페인으로 신이라고 대답할뿐. 결계로 한명을 끌여들여 해치운 지라이야는 그 자가 젊은 시절 여행중에 마주친 후마일족의 남자라는 것을 알고 깜짝 놀란다. 그리고 페인의 정체를 알 수 있는 기회는 지금뿐이고 선택을 해야할 때라며 후카사쿠와 시마의 만류에도 불구 다시 싸움에 나선다. 시마에게 시체를 나뭇잎에 전해줄 것들 부탁하고 밖으로 나간 지라이야는 페인 육도의 얼굴이 전부 만난 적이 있는 자라는 것을 확인하고 페인의 정체를 알아내지만 목이 다쳐 정체를 알리지도 못 하고 정신을 잃는다. 죽음의 순간, 자신의 삶을 돌아보며 슬퍼하던 지라이야는 미나토와 쿠시나 그리고 나루토를 떠올리고 나루토가 예언의 아이라고 확신하고 후카사쿠의 등에 암호로 메시지를 남기고 숨을 거둔다.