燃え上がる本能寺の本堂――宗三左文字は何度も同じ夢を見てはうなされていた。そんなある日、新しく刀剣男士として顕現した不動行光は、自らを「織田信長が最も愛した刀」だという。同じ元主を持つ宗三左文字・へし切長谷部はそんな不動行光の言動に思うところがあるようで……。

主から近侍を拝命した山姥切国広は、過去の出来事から自分は近侍に相応しくないのではと思い悩む。一方、顕現して間もない不動行光は出陣の命が下った刀剣男士たちに「俺も連れてってくれ」と頼むが、山姥切国広に諭され腑に落ちない様子。『歴史を守る』という意味がよく分からない不動は、無邪気な発言でへし切長谷部の顔を曇らせてしまい―。

宗三左文字と手合わせをするも、なにやら本調子ではないへし切長谷部。先日の不動行光とのやり取りがフラッシュバックし、刀だった頃の記憶を思い出してしまう。そんな中、気を利かせた鯰尾藤四郎が発した一言により二人の仲はさらに険悪に。信長への思いを互いにぶつけ合う二人を仲裁しようとする宗三左文字だったが―。

鶴丸国永が計画した『四部隊対抗戦闘訓練』。その組分けに宗三左文字・不動行光・へし切長谷部・薬研藤四郎は動揺を隠せない。実はこの戦闘訓練は、織田信長の元に在った刀たちの不和を解消するためのものだった。だが、相変わらずな様子の織田の刀たちに山姥切国広は苦い表情を浮かべる。それぞれの思いを抱きながら、戦闘訓練が始まるのであった。

『本能寺の変』へと出陣した山姥切国広・三日月宗近・宗三左文字・不動行光・へし切長谷部・薬研藤四郎。宗三左文字と不動行光は共に行動していたが、道中ではぐれてしまう。不動行光を見つけた宗三左文字は刀だった頃の記憶を語るが、そこに時間遡行軍が現れる。へし切長谷部と薬研藤四郎も合流し迎え撃つ刀剣男士たち。そこにかつて不動行光と共に在った森蘭丸が通りかかり……。

ついに『本能寺の変』が起こる。今回の任務に疑念を抱く薬研藤四郎や、表情が曇ったままの宗三左文字に「織田信長の物語に向き合わなければならない」と言うへし切長谷部。その話を聞いて「俺はダメ刀だ」と落ち込む不動行光。それぞれの織田信長への思いが交差する。そんな中、明智軍の兵に囲まれてしまった森蘭丸を助けたのは時間遡行軍だった。

時間遡行軍によって迷宮化した本能寺。遡行軍により人外と化した森蘭丸を宗三左文字と不動行光が迎え撃つ。深手を負いながらも、逃げた明智光秀を必死に追う蘭丸に不動行光は説得しようとするも蘭丸は聞く耳を持たない。正気を失った蘭丸と対峙する刀剣男士たちだが、遡行軍が蘭丸の体を取り巻き……。