Als Commander Jonathan Ford gezwungen ist, Captain Marilyn Stark wegen Befehlsverweigerung vom Dienst zu entheben, steht die seaQuest DSV ohne Kapitän da. Die neue United Earth Oceans Organization rekrutiert den widerwilligen, pensionierten Captain Nathan Bridger, um das Kommando zu übernehmen; Bridger ist jedoch alles andere als begeistert wieder zum Militär zurückzukehren. Doch als ein abtrünniges Piraten-U-Boot beginnt Leben zu gefährden, kann Bridger nicht anders, als in das Leben hineingezogen zu werden, dem er zu entkommen versuchte. Besonders als sich der Kapitän des rebellischen U-Boots als die kürzlich gefeuerte Stark entpuppt, die auf einer Rache-Mission ist, um die seaQuest zu zerstören.

Zwei Kilometer unter dem Meeresspiegel erforscht die Mannschaft der seaQuest ein außergewöhnliches Phänomen: Vulkankrater bergen faszinierende Lebensformen. Doch plötzlich erkrankt Captain Bridgers Delfin Darwin. Der Grund scheinen Bakterien aus dem Vulkan zu sein, die offenbar auch für Menschen gefährlich werden können. Die Ärztin Dr. Westphalen versucht das seaQuest-Team zu warnen, doch Bridger hört den Funkspruch nicht.

Die seaQuest entdeckt die verlorene Bibliothek von Alexandria, die unter dem Meer versunken ist. Als sich die umliegenden Nationen jedoch nicht auf einen friedlichen Weg einigen können die Entdeckung zu teilen, muss Bridger als Vermittler auftreten bevor eskalierende Spannungen zur Zerstörung der Bibliothek führen.

Der Massenmörder Dr. Rubin Zellar wird unwissentlich an Bord der seaQuest gebracht. Nach seiner Festnahme kann Zellar fliehen und informiert Bridger, dass er irgendwo an Bord des Schiffes ein in Eis eingefrorenes Gift versteckt hat... ein Gift, das sicherlich mit jeder Sekunde schmelzen wird.

Während die seaQuest einer Inspektion unterzogen wird, hat Leutnant Benjamin Krieg in einer Seekrabbe im Tongagraben eine nahe Begegnung mit einer unbekannten Lebensform. Als die Kreatur ihn loslässt, entdeckt Krieg eine Schatztruhe mit geheimnisvollen glühenden Steinen; Steine, die das große Geld bedeuten könnten. Doch ist die größere Bedrohung für die seaQuest die Gier, die die Crew überkommt, oder die unbekannte Lebensform?

Die seaQuest erhält den Auftrag, ein verlassen geglaubtes Munitionsdepot zu verschütten. Als die Besatzung jedoch darin lebende Kinder entdeckt, muss Bridger sie überzeugen, ihm in Sicherheit zu folgen.

Ein an Bord einer versunkenen Raumstation gefundener Virus infiziert die Besatzung. Während Bridger sich beeilt, den Erfinder des Erregers zu finden, trifft ein Krieger-U-Boot einer gegnerischen Konföderation ein, um ihre Verbrechen zu vertuschen, selbst wenn dies die Zerstörung der seaQuest bedeutet.

Als Bridger von einer unbekannten Kraft quer durch sein Quartier geschleudert wird, führt das die seaQuest zu einem hundert Jahre alten gesunkenen Schiff, in dessen altem Rumpf die Geister derer spuken, die dort umgekommen sind, und von denen einer von Dr. Westphalen Besitz ergreift.

Commander Ford, Dr. Westphalen, Lucas und Leutnant Krieg sind auf der Meeresoberfläche gefangen, während über ihnen ein Hurrikan tobt. Währenddessen muss die seaQuest, die durch einen Blitzeinschlag schwer beschädigt wurde, verzweifelt nach einem gesunkenen französischen U-Boot suchen, bevor ihren Passagieren, allesamt Kinder, die Luft ausgeht.

Als die Klimaanlage in den Mannschaftsunterkünften ausfällt, bleibt Krieg nichts anderes übrig, als sich an "The Regulator" zu wenden, einen skrupellosen Schwarzmarkthändler, der eine schändliche Vergangenheit verbirgt, mit der Bridger vertraut ist und mit der Lucas sympathisieren kann.

Als die seaQuest die Bergbaukolonie Broken Ridge besucht, bittet einer der Kolonisten verzweifelt um die Hilfe der Crew, um aus einer gefährlichen Situation zu entkommen, die direkt aus dem alten Westen stammt.

Lucas fühlt sich an Bord der seaQuest isoliert, unerwünscht und nicht gewürdigt und besucht Node Three, eine Kommunikationskolonie, die von anderen jugendlichen Computergenies bevölkert wird, angeführt vom legendären Computerhacker Martin Clemens, auch bekannt als "Mycroft". Doch schon bald wird Lucas in die Manipulationen der Gruppe an den globalen Finanzen verwickelt - Manipulationen, die mehr Motive haben, als sie scheinen.

Die erste bemannte Mission zum Mars kehrt zurück zur Erde, angeführt von Commander Scott Keller, einem alten Freund von Bridger. Doch eine Fehlfunktion beim Wiedereintritt stürzt die Kapsel in den Ozean, wo ein korrupter General einer fremden Konföderation die Astronauten retten will, bevor die seaQuest es kann.

In Vorbereitung eines Experiments evakuiert die Crew die seaQuest und lässt nur Commander Ford, Lt. Commander Hitchcock, Lieutenant Krieg, Chief Crocker und Lucas an Bord. Doch Umweltextremisten nutzen den verwundbaren Zustand der seaQuest, um die Kontrolle über das Schiff zu erlangen.

Als Dr. Raleigh Youngs Magmaboje, die Monate zuvor von der seaQuest gestartet wurde, aus dem Meer schießt und auf einer Insel abstürzt, glaubt eine Gruppe von Schatzsuchern, dass die UEO auf dem Weg ist, um das Vermögen zu stehlen, das sie zu finden hoffen.

Als ein Umweltradikaler beginnt, Walfangschiffe zu versenken, befiehlt die UEO Bridger, den Angreifer zu finden und ihn zu vernichten. Doch Bridger weigert sich aus moralischen Gründen und legt sein Amt als Kapitän der seaQuest nieder.

Lucas und Lt. Commander Hitchcock nehmen mit der seaQuest an einem Wettbewerb teil, bei dem es darum geht, eine revolutionäre neue Art von einsitzigem Tauchboot zu entwickeln. Während des Tests wird Lucas jedoch beschossen und das U-Boot von einem rivalisierenden Entwickler gekapert.

Während Dr. Westphalen Malcolm Lansdowne besucht, werden die beiden vom gestürzten Diktator und entflohenen UEO-Gefangenen Milos Tezlov gefangen genommen, der Malcolms Delfine für militärische Zwecke trainieren will. Als Kristin jedoch bemerkt, dass Tezlovs autistischer Sohn Caesar eine extreme Vorliebe für Delfine entwickelt, schließt sie einen Deal für ihre Freilassung ab und gewährt Tezlov die Passage an Bord der seaQuest.

Als Commander Ford glaubt, eine Meerjungfrau auf dem Grund des Ozeans gesehen zu haben, befiehlt ihm Captain Bridger, Landurlaub zu nehmen. Doch während seines Urlaubs trifft Ford dieselbe Frau wieder und findet sich bald in dem unnatürlichen Experiment eines mysteriösen Wissenschaftlers wieder. Währenddessen schleicht sich Lucas zu einer Party, auf der Julianna und er "den ganzen Weg" gehen könnten.

Die seaQuest macht die größte Entdeckung in der Geschichte der Menschheit, als sie ein außerirdisches Raumschiff entdeckt, das in einer unterseeischen Felswand begraben ist; dort ist es seit über einer Million Jahren gefangen. Als ein Außenteam ins Innere des Schiffes geht, finden sie heraus, dass sie vielleicht nicht das einzige Wesen an Bord sind.

Als die Besatzung der seaQuest dazu verleitet wird, ein Flüchtlingsschiff mit Westphalens Tochter zu torpedieren, sitzen Dr. Westphalen, Ford und Shan bei dem Versuch sie zu retten, in der Falle.

Ein brandneues Kraftwerk, das die ganze Welt mit Energie versorgen soll, geht schief und es besteht die Gefahr, dass die Polkappen schmelzen. Bridger beschließt, dass er die seaQuest opfern muss, um die Welt zu retten. Währenddessen hat Lucas eine Art Wiedersehen mit seinem Vater.