Черепашки не погибли, а телепортировались в космос, на неизвестную далёкую планету. Они спасают робота, преследуемого местными военными и оказываются затянутыми в конфликт между двумя враждуюшими государствами.

Черепашки узнают что робота зовут Профессор Ханейкут. Он был учёным изобретшим телепортатор, и переместитель тел, но случайно переместился в тело своего робота осистента. Генрал Федерации пытается захватить его и заставить построить телепортатор, чтобы победить заклятых врагов Федерации.

Трицератоны ловят черепашек и Фуджитоида. Черепашек отправляют в тюрьму, а робота ведут к императору трицератонов. Последний ставит профессору выбор: либо тот строит телепортатор, либо он убьёт черепах.

Черепашки сражаются с монстром на арене и с трудом побеждают. Фуджитоид сбегает от трицератонов, и помогает черепашкам. Вместе они придумывают план по перемещению черепашек домой.

План в действии. Флот Республики и Федерации ведёт битву, в то время как Донатэлло с профессором строят телепортатор.

Пришельцы из ИИКТ возвращают Черепах, Фуджитоида и некоторых военных Федерации и Республики Трицератонов на Землю. Сплинтер и директор ИИКТ - Морту, оказываются союзниками. Морту раскрывает черепахам, то что он тоже пришелец и решает рассказать историю их расы, погрузив Черепах и Сплинтера в специальные коконы.

Бакстер Стокман проникает в здание ИИКТ и перепрограммирует устройство коконов так, что Черепашки и Сплинтер влияют на воссозданную виртуальную реальность в своих снах, и в ней сражаются с Шреддером во времена феодальной Японии. Тем временем зданиее ИИКТ штурмуют военные, но не они одни хотят в него проникнуть.

Утромы, Стражи, черепахи и Сплинтер сражаются против Шреддера и его преспешников. Целью Шреддера является месть Утромам. Стокман предаёт своего хозяина и сбегает.

Черепашки вместе с учителем, и друзьями вспоминают свою историю, битвы со Шреддером, и понимают что его действия повлияли на рождение самих Черепах.

Во время отдыха Черепах с друзьями, неизвестный атакует Леонардо из-за спины. Он вызывает Леонардо на поединок по его правилам, так как тот убил сильнейшего война их мира - Ороку Саки.

Робот Нано восстанавливает своё тело. Желая обрести семью он вызволяет из тюрьмы вора, которого встретил и учёного, создавшую его.

Эйприл готовится к переезду в новый дом. Микеланджело встречает в канализации мутанта - Кожеголового. Он с братьями узнёт его историю, которая была связана с Утромами.

Донателло во время сна приходит идея превратить кристаллы из подземного города в жидкость, чтобы сделать из них антидот для людей заточённых там в форме монстров. Он возвращается с братьями, в подземный город, с помощью своего нового изобретения - Черепахопроходчика, дабы помочь старым друзьям.

Наследница клана Фут - Караи решает отправиться в Нью-Йорк, чтобы остановить войну между различными группировками за владение территорией, после смерти Шреддера. Пурпурные драконы, Гангстеры и ниндзя клана Фут, руководимые элитной гвардией Шреддера противостоят друг-другу. Леонардо, ссорится с Рафаэлем, не слушает учителя Сплинтера и вмешивается в противостояние.

Караи просит помощи у черепах в восстановлении порядка в Нью-Йорке, обещая взамен отказаться от мести за смерть отца. Черепахи и Кейси соглашаются, но Рафаэль уходит. Стокман и главарь мафии выживают. Фальшивый Шреддер вновь созывает вест клан Фут и Пурпурных драконов.

По городу прокатились слухи о том, что на подходе к гавани Нью-Йорка пропало около 15 кораблей. Донателло и Микеланджело, тестируя новую подводную лодку, натыкаются на возможную причину этому: по дну снуют десятки мусоровозов, которые разбирают затонувшие суда на обломки и отвозят к подводной крепости на дне Гудзона — Мусорлантиде.

Кейси и черепашки отправляются на хоккейный матч, призом к которому является Золотая Шайба. Некие грабители крадут ценный приз, а главные герои пытаются его вернуть

Караи восстанавливает Шреддера с помощью технологий Утромов и передает ему власть над кланом Фут. Хан показывает Шреддеру Бакстера Стокмана в виде мозга с глазом в колбе и новых Фут-роботов принимающих образ политиков и Сплинтера. Шреддер отправляет робота Сплинтера в канализацию на поиски Черепах. Тем временем те обнаруживают сбежавшего из здания ИИКТ Трицератона Зога, который из-за действия Земной атмосферы видит галлюцинации и принимает черепах за своих офицеров.

Черепашки, Сплинтер и Зог сражаются с силами Шреддера в его корабле на порту. Караи проявляет честь и не убивает безоружного Леонардо на глазах у отца, Хана и всей элиты Фут.

Эйприл находит странный артефакт у себя в магазине, и вместе с черепашками отправляется в другое измерние.

Микеланджело с Кейси и друзьями идут в магазин за комиксами, и узнают что герои комиксов - Сила Справедливости настоящие. Но все они постарели, и теперь черепашки должны помочь борцам за справедливость в борьбе против врага.

Сплинтер уходит в неизвестное место. Черепашки прослеживают за ним и видят как их учитель открывает и входит в какой-то портал. Черепашки повторяют ритуал по призыву портала и идут за ним. Они попадают в мир между мирами - Нексус, где сейчас проходит Турнир сильнейших существ мультивселенной. Правитель этого мира - друг Сплинтера Даймё . Черепашки и Сплинтер принимают участие в турнире.

В павильоне чемпионов прошлых лет на Леонардо нападвют неизвестные ниндзя. Ему помогает ронин Усаги. Донатэлло выбывает в первтм этапе Турнира. Во втором туре Микеланджело должен сразиться с учителем Сплинтером, Леонардо с Усаги, а Рафаэль со старым другом черепах - трицератоном Траксимусом.

Донатэлло и Усаги ведут Леонардо к лекарю. Микеланджело, Рафаэль и Ген проходят в Финал турнира. Сплинтер решает рассказать Даймё о случившемся и приходит в тот момент, когда Даймё ранят убийцы его сына.

Донатэлло и Усаги не дают воинам сына Даймё убить Леонардо. Вместе они идут спасать Даймё. Сын Даймё занимает место отца и обещает отдать его скипетр Драго. Микеланджело, Ген и Клах проходят в полуфиналы. Рафаэль и Траксимус узнают у горожан, что Сплинтер находится в темнице дворца.