헌터를 동경하는 소녀 루비는 언니인 양과 함께 헌터 양성 학교인 비콘 아카데미에 입학한다. 슈니 가문의 영애 와이스와, 파우누스 소녀 블레이크와 아는 사이가 되고 희망과 비밀을 간직한 4인의 이야기가 시작된다.

낯을 가리는 루비는 양에게 비콘에서 친구를 만들 것을 재촉 받지만, 블레이크에게는 매정하게 거절당하고 와이스는 화나게 만든다. 신입생의 실력 테스트가 팀 편성을 겸해 진행된다는 것을 알고 동요하는 루비였지만.

학원 생활이 시작되었지만 서로 친해지지 못한 팀 루비. 와이스는 루비가 리더가 된 것을 납득하지 못하고 있었다. 한편, 팀 주니퍼에서는 리더 존에게 그림, 나이트메어의 위협이 다가오고 있었는데.

나이트메어 전문 헌터 시온의 협력으로 와이스의 꿈속으로 들어간 루비는 나이트메어가 숨어있는 꿈의 중핵을 향해 설원을 스노보드로 활주한다. 악목에 붙잡혀 계속 잠을 자는 와이스를 해방시키겠다고 결심했지만.

궁지에 몰렸지만 시온의 도움으로 구출된 루비. 와이스의 공격적인 말에 불안해진 루비였지만, 양과 블레이크와 함께 다시 한번 와이스의 꿈속으로 들어간다. 꿈속에서 와이스의 내면을 알게 된 세 사람은, 주저하면서도 앞으로 나아가는데.

꿈의 심층에 도착한 루비 일행. 나이트메어를 발견했지만, 루비 일행에 대한 분노를 폭발시키는 네거 와이스에게 압도 당해서 현실 세계로 후퇴할 수밖에 없었다. 와이스의 마음을 탐색하는 일에 암운이 드리워졌을 때, 루비 일행은.

새로운 작전을 개시하는 루비 일행. 나이트메어에 면역이 있는 존도 합류해서 다시 한번 와이스의 꿈속으로 들어간다. 존이 꿈속의 주민 시리즈들을 해방시키던 중 갑자기, 수많은 어린 와이스들이 튀어나왔는데.

이형의 형태로 변한 시리즈들과 로봇 병사가 폭주하면서 거리는 붕괴된다. 혼란스러운 가운데 루비 일행은 나이트메어가 둥지를 튼 꿈의 중핵에 도달했지만, 네거 와이스가 그 앞을 막아선다. 그녀의 공격으로 블레이크와 양은 마법진 안으로 빨려 들어갔는데.

와이스가 미소 지으며, '모든 일에는 이유가 있는 법'이라고 말한다. 그것은 약해진 마음을 나이트메어에게 사로잡힌 루비가 꾼 꿈이었다. 한편, 블레이크와 양은 화이트 팽에 대한 증오와 공포를 상징하는 듯한 저택으로 날려 보내지는데.

스스로 나이트메어를 빙의시켜 네거 와이스에게 대항하는 위험한 작전을 실행하는 블레이크. 악몽에 휩싸인 그녀는 한때 파트너였던 아담과 같은 모습으로 변해 이형의 화이트 팽과 함께 네거 와이스를 공격하는데.

파우누스의 분노를 부딪치는 네거 블레이크와 격돌하는 네거 와이스. 한편, 꿈의 중핵에 도달한 루비는 나이트메어를 감싼 가시덩굴과 대치하지만 물리치지 못하고 있었다. 초조해하던 루비였지만, 자신이 꿈속에서 들었던 와이스의 말을 떠올리는데.

악몽에서 해방되어 학원 생활로 돌아온 팀 RWBY. 오즈핀과, 다시 여행을 떠나는 시온은 학생들의 성장을 지켜본다. 이전보다 거리가 가까워져 유대가 깊어진 동료들과 함께 소녀들은 헌터가 되기 위한 길을 걸어 나아간다.