謎の巨大なモニュメントが現れ、東洋の東の端にある巨大な湾港都市に世界中から妖怪たちが集まってきていた。そんな中、長い放浪の旅の末に妖怪人間のベム、ベラ、ベロはその街へとやってきた。早速友達を作ろうと張り切って街に出たベロは、お金持ちの娘であるキラと知り合い、友達になろうと約束するが…。

ベロを嫌う母親に改めて彼を紹介して友達と認めてもらうため、キラはプロムナードの光のパレードにベロを招待した。だが、キラたちが約束していた時間になると、紅龍楼にあった地獄門が開いて妖怪デュラハンが現れた。自由になるために地獄へ運ぶ100億人目の人間を探していたデュラハンは、その人間にキラを選んで…。

長い髪の女性ばかりを狙う妖怪ライカンスロープが現れた。だが、クラスメイトたちが妖怪の存在を信じないため、自らの手で妖怪退治をしようと考えたソラはライカンスロープを追うことにする。そして妖怪退治の途中、ソラは薔薇のアンブレラを差した美しい女性に出会い、ほのかな恋心を抱くが…。

ソラの学校では、巷で続発していた野生化したペットたちが忽然と消え、何者かが人間を襲う事件の話題で持ちきりだった。そんな折、ソラのクラスメイトであるミツキは、傷ついた1匹のオウムを拾う。そのオウムの怪我を手当てして大切に育て始めるミツキだったが、そんな彼の前に妖怪ハーピーが現れて…。

最近、キラの父親である玄白の病院で怪奇現象が続いていた。妖怪インプが入院している子供たちと遊びたいあまり、子供たちが退院できないように病気の治りを遅くしていたのだ。そんな玄白の病院に足の怪我で入院していたソラは、頻発する怪奇現象が妖怪の仕業だと確信してその妖怪を捕まえようと病院中を探し回るが…。

ソラのクラスに壁谷健人という転校生がやってきた。なかなかクラスメイトに心を許さない健人と仲良くしようとするソラは、帰り道で偶然出会ったキラを紹介する。その時、健人から妹の話し相手になって欲しいと頼まれたキラは、快く引き受けて健人の家を訪れる。だが、それは禁じられた儀式の幕開けだった…。

西洋館で洗濯をしているベラの元に、1羽の鳥が降り立った。それはかつてベムたちを助け、そして生きる道を説いた錬金術師デモクリトス老師の鳥だった。最後の力を振り絞り、ホムンクルスがベムたちを狙っていることをベラに伝えるデモクリトス。一方その頃、ベロはサラという悲しげな謎の女性と街で出会い…。

フリーカメラマンの紀浩は、女性の失踪事件に関する特ダネを狙っていた。そんな時、マンホールから地下水道へと乗り込むベムたちを目撃した紀浩は、彼らを執拗に追いかけるが途中で見失ってしまう。一方、地下水道で失踪事件の被害者を救出したベムとベラは、その犯人である妖怪レッドキャップを追い詰めるが…。

多発する女性の行方不明事件を妖怪の仕業と決めつけたソラは、キラを巻き込んで妖怪退治軍団を結成した。そして行方不明事件の調査に訪れた占い館で、キラは謎の占い師にベロと仲良くすると両親が不幸になると告げられてしまう。その矢先に両親に危機が襲いかかり、謎の占い師の言葉を思い出したキラはベロを拒絶して…。

古代宝石展の現場責任者を任されたソラの父であるシゲルは、世間を騒がす謎の宝石泥棒のニュースに気が気でなかった。貴金属や宝石類のみ盗まれ、犯行現場に残されていたのは人が通れないほどの小さな穴だったため、妖怪の仕業ではないかと危惧するベム。だが、それは宝石展の関係者である工藤の企みだった…。

ある画商が玄白の病院を訪れた。病院にいついていたインプは、その画商からただならぬ気配を感じてベロに忠告する。そんな中、画商から絵を購入しようとしていた玄白に頼まれ、絵を選ぶために画廊まで行くことになるキラ。そのことを知りインプの忠告を思い出したベロは、不安になってキラに同行するが…。

インディーズバンド「674（ムナシー）」のギタリストであるジュンは、スランプに陥っていた。そんな折、ジュンは街の中古楽器店にある真紅のギターに魅入られる。だがそのギターは、かつて674のライバルバンド「BATAN‐Q」のギタリストであるジョージが変死した時に使っていた「魂を吸うギター」で…。

連続密室失踪事件を調査していた刑事の三上は、残された遺留品からその事件が妖怪の仕業だと判断した。だが捜査本部が妖怪の存在を認めず、独自に調査を進めることにする三上。一方、彼の息子である裕也は、忙しい父を想い妖怪退治軍団としてソラと事件現場に赴く。そして地下迷宮に潜入した2人は、ベロと遭遇して…。

母親の涼子と2人暮らしのミツキは、普段夕食を1人で食べることが多く、寂しさを感じていた。そんなある日、ミツキは夕食の買い物の帰り道に人間の心のスキマにつけ入る妖怪ブラックドックの暗黒の瘴気を浴びてしまう。そこにベロが駆けつけるが、暗黒の瘴気を浴びてしまったミツキは次第に自暴自棄になり…。

気弱なためにクラスメイトから馬鹿にされていた守は、妖怪ウィー・ウィリー・ウィンキーと出会い、聴いた人を眠らせることができる歌を知った。その妖怪の気配を感じて学校に潜入したベロは、転入生と間違われて初めての学校生活を送ることになる。一方、守はウィンキーの力で自分を馬鹿にした生徒たちを眠らせていき…。

街では老人たちの奇妙な行動が多発していた。ソラの祖父である鉄雄も様子がおかしく、心配したソラと祖母のキヨが外出する彼を尾行すると、閉館を控えた映画館へと辿り着く。そこでお年寄り以外は入館できないと言われてソラだけ外で待機していたが、妖怪カリヤッハ・ベーラに集団催眠をかけられた老人たちに襲われて…。

薔薇の傘を差した人間が忽然と姿を消してしまう「恐怖のアンブレラ事件」の話題で街は持ちきりだった。そんなある雨の日、キラはクラスメイトのなつめと美術館へと立ち寄る。その帰り道、キラと別れたなつめは、持っている傘が自分の傘ではなく真っ赤な薔薇が描かれた恐怖のアンブレラに変わっていることに気づき…。

ベムたちと手を組み、人間界を支配しようとする妖怪ダーナオシーが現れた。だが、ベムたちは正義の信念を曲げようとせず、ダーナオシーに戦いを挑む。何としてもベムを味方につけたいダーナオシーは、妖怪サッキュバスを使ってベムを夢の世界に引きずり込み、彼らの出生にまつわる重大な秘密を知るが…。

新しくオープンしたお化け屋敷へやってきたソラ、ミツキ、ベロ、キラの4人は、お化け屋敷に入った途端、ゾンビの群れに襲われてしまった。しかもそれはお化け屋敷の仕かけではなく、妖怪ボギーレイヴァンの作り出した正真正銘のゾンビだった。一方、三上の元に田無という謎の男が現れ、妖怪捜査への協力を申し出て…。

家族とのナイトクルージングにミツキやベロたちを誘ったキラ。だがクルージング中、突如出現した巨大客船と衝突してクルーザーは沈没してしまう。その時、ベロの機転で一行は巨大客船に乗り移るが、そこは死霊たちの巣窟だった。そして双子の少女妖怪ニクスとニクシーの妖術により、キラたちは魂を奪われてしまい…。

連日に渡って発生していた謎の蒸発事件の犯人として、ベムたちがニュースに映し出された。だがそれは、ダーナオシーの手先である妖怪ドッペルゲンガーが作り出した偽者だった。そのせいでベムたちに恐怖する人間たち。そんな明らかに自分たちを狙った手口に、ベムたちは今までの妖怪たちとは違う作為を感じて…。

幼い頃、妖精オイン・エジェンに命を救われて自然を守り続けると決めた田中市長は、建設会社が推進する森の開発に反対していた。だが、建設会社の激しい金銭欲に目をつけたダーナオシーが、田中市長に呪いをかけてその隙に建設会社に森の開発を進めさせる。その動きを察知したベムは、市長への呪いを解くが…。

三上と田無が率いる警察に追い詰められてしまったべムたち。だが、そんな彼らの前に突如、妖怪タルウィス・ティグが現れてべムたちはタルウィス・ティグの空間をゆがめる力により、南海の孤島へと連れて行かれてしまう。そこで彼らは、最強最悪の妖怪グイン・アブ・ニーズが封印されたモニュメントを見つけて…。

警察は、田無が作った新兵器のメダリエで妖怪を一網打尽にする作戦を開始した。その作戦で人間に捕まった罪のない妖怪を助け出すため、ベムの制止を聞かず飛び出すベラ。一方、警察と妖怪の激しい戦いが街で繰り広げられる中、三上は以前自分を守るためにタルウィス・ティグと戦ったベロの行動が引っかかっていて…。

キラたちは、ベムたちの死亡を報じるニュースに愕然としていた。だが、警察に捕まった妖怪たちがソラの家に帰ってきたことから、キラたちはベムたちが生きているかもしれないと思い、焼け焦げた西洋館を探索する。そしてベロからのメッセージを発見したキラたちは、もう一度ベロに会うために力を合わせるが…。