Das Örtchen Twin Peaks, 25 Jahre nach dem Mord an Laura Palmer: Die sonderbare Log-Lady bittet Deputy Sheriff Hawk, das Verschwinden von FBI-Agent Dale Cooper erneut zu untersuchen. Der ist immer noch im roten Raum gefangen, während sein böser Doppelgänger mörderischen Geschäften nachgeht. Unterdessen geschieht in South Dakota ein grauenhafter Mord, der mit den Ereignissen in Twin Peaks zusammenzuhängen scheint.

FBI-Agent Dale Cooper hat im roten Raum eine Begegnung mit der getöteten Laura Palmer: Sie offenbart ihm, dass er den Raum erst verlassen kann, wenn sein böser Doppelgänger dorthin zurückgekehrt ist. Der will das allerdings keinesfalls und hat andere Pläne: Er sucht in South Dakota nach rätselhaften Koordinaten. Deputy Sheriff Hawk macht unterdessen im Wald, wo Agent Cooper verschwand, eine merkwürdige Entdeckung.

In Twin Peaks versucht Deputy Sheriff Hawk herauszufinden, von welchem fehlenden Detail die Log-Lady gesprochen hatte. Unterdessen hat das rätselhafte Geschehen im roten Raum offenbar auch unerfreuliche Auswirkungen für Agent Coopers bösen Doppelgänger. Zur selben Zeit taucht in Las Vegas ein völlig verstörter und orientierungsloser Dale Copper auf.

In Twin Peaks kehrt Sheriff Frank Truman vom Angeln zurück und geht mit Deputy Hawk erneut die Ermittlungen im Fall von Dale Coopers Verschwinden an. Der echte Dale Cooper irrt unterdessen ohne Gedächtnis durch Las Vegas und sorgt mit einer Glückssträhne in einem Casino für Wirbel. Sein böser Doppelgänger wurde von der Polizei in South Dakota verhaftet. FBI-Vizedirektor Gordon Cole rückt an, um ihn zu befragen.

Während Agent Coopers Doppelgänger im Gefängnis sitzt, stolpert der echte Coop weiter ohne Gedächtnis durchs Leben des Versicherungsvertreters Dougie, dem er zum Verwechseln ähnlich sieht. Doch allmählich blitzen Erinnerungsfetzen an seine wahre Identität auf. In Twin Peaks durchforsten unterdessen die Deputies Hawk und Andy die alten Akten nach einem Hinweis. Kellnerin Norma, sorgt sich um Tochter Becky, die mit einem Junkie zusammen ist.

Deputy Hawk hat auf der Damentoilette der Polizeistation eine fehlende Seite aus Laura Palmers Tagebuch gefunden. Enthalten die Notizen einen Hinweis auf Coopers verschwinden? FBI-Chef Gordon Cole bittet Coopers Sekretärin Diana, dessen bösen Doppelgänger unter die Lupe zu nehmen, der in South Dakota im Knast sitzt. In Las Vegas wird auf den guten Cooper, der im Leben des Versicherungsangestellten Dougie feststeckt, ein Anschlag verübt.

Agent Coopers böser Doppelgänger konnte aus dem Knast fliehen. Von Gangster Ray will er endlich die gesuchten Informationen erhalten. Doch der schießt ihn kurzerhand über den Haufen und lässt ihn – vermeintlich tot – zurück. Unterdessen beginnt mit der Zündung der ersten Atombombe 1945 in New Mexico eine Kette von Ereignissen, die mit Agent Cooper und Twin Peaks in einem rätselhaften Zusammenhang zu stehen scheinen.

Coopers Doppelgänger hat den Angriff überlebt und wird von zwei Komplizen wieder zusammengeflickt. Unterdessen nimmt die Polizei in Las Vegas den echten Coop genauer unter die Lupe. FBI-Vizedirektor Cole legt einen Zwischenstopp in South Dakota ein, wo einer der Toten als der vor 25 Jahren verschwundene Major Briggs identifiziert wurde. In Twin Peaks erhalten die Sheriffs von der Witwe des Majors eine Kapsel mit einer rätselhaften Botschaft.

Dale Cooper, der im Leben des Versicherungsangestellten Dougie Jones feststeckt, gerät erneut ins Visier von Casino-Boss Bradley Mitchum. Janey-E Jones findet dagegen allmählich Gefallen an Dougies rätselhaften Veränderungen. In Twin Peaks geht unterdessen Richard Horne über Leichen, um seine Beteiligung an einem tödlichen Autounfall zu vertuschen. Deputy Hawk erhält neue Hinweise von der Log-Lady.

In Twin Peaks reißt Becky der Geduldsfaden, als sie von einer Affäre ihres drogensüchtigen Ehemannes erfährt. Ihre Mutter Shelly muss Deputy Bobby Briggs rufen, um Schlimmeres zu verhindern. FBI-Vizedirektor Gordon Cole wird unterdessen bei der Untersuchung eines Grundstücks in South Dakota beinahe von einem mysteriösen Wirbel verschluckt. In Las Vegas sind die Mitchum-Brüder fest entschlossen Dougie Jones zu beseitigen.

FBI-Vize Gordon Cole und Agent Rosenfield wollen die inoffizielle „Blue Rose Task Force“ reaktivieren, die übernatürliche Fälle untersucht, und weihen FBI-Frischling Tammy Preston ein. Coopers Sekretärin Diane wird wegen mysteriöser Textmessages von Rosenfield überwacht. In Twin Peaks verhält sich Laura Palmers Mutter immer unberechenbarer. Der Ärger um ihren kriminellen Sohn ruft unterdessen Audrey Horne auf den Plan.

Agent Coopers böser Doppelgänger verfolgt Rays Spuren bis zum Unterschlupf seiner Gang in Montana. Er will endlich die Koordinaten – und sich an ihm rächen. In Las Vegas unternimmt Anthony Sinclair einen weiteren Versuch, den guten Cooper alias Dougie Jones zu beseitigen. In Twin Peaks kommen sich Dr. Jacoby und Nadine näher, während Audrey ihr Haus nicht mehr verlässt.

Albert Rosenfield weiht FBI-Neuling Tammy in einige Geheimnisse der „Blue Rose Task Force“ ein. Rätselhafte Träume von Monica Bellucci bringen FBI-Vize Gordon Cole dazu, neue Verbindungen zwischen den Ereignissen in Twin Peaks, South Dakota und Las Vegas zu ziehen. In Twin Peaks suchen die Sheriffs nach dem geheimnisvollen Jack Rabbit’s Palace, wo der Zugang zur schwarzen Hütte liegen soll. Die Begegnung zwischen Sarah Palmer und einem betrunkenen Widerling in einer Bar endet blutig.

Coopers böser Doppelgänger versucht den verschwundenen FBI-Agenten Phillip Jeffries zu kontaktieren, von dem er sich einige Antworten erhofft. In Twin Peaks trifft Norma eine Entscheidung für ihre Zukunft – und für die von Big Ed. Die todkranke Log Lady hat eine letzte Prophezeiung für Deputy Hawk. In Las Vegas ruft eine Szene aus einem Hollywood-Klassiker beim guten Dale Cooper alias Dougie Jones folgenreiche Erinnerungen wach.

Coopers Doppelgänger ist auf dem Weg zu dem Ort, den die gesuchten Koordinaten markieren. Unterwegs gabelt er den flüchtigen Richard Horne auf, der nicht ahnt, dass er seinen Vater vor sich hat. Der echte Cooper alias Dougie Jones fällt nach einem Stromschlag ins Koma – und erwacht daraus völlig verändert. In einer Vision erhält er eine Botschaft vom einarmigen Mann. Coopers Ex-Sekretärin Diane macht unterdessen FBI-Vizechef Gordon Cole ein furchtbares Geständnis.

FBI-Vizechef Gordon Cole offenbart ein brisantes Geheimnis: 25 Jahre zuvor war er mit Dale Cooper und Phillip Jeffries auf der Jagd nach einem unfassbar bösen Wesen namens Judy – bis die beiden Agenten verschwanden. Jetzt weisen alle Spuren in dem Fall erneut nach Twin Peaks. Der echte Cooper ist bereits dorthin unterwegs – ebenso sein besessener Doppelgänger. Die Konfrontation ist unvermeidlich. Aber Cooper muss noch eine weitere Sache bereinigen, die ihn zurückführt in Laura Palmers Todesnacht.

Dale Cooper verschlägt es 25 Jahre in die Vergangenheit. Im Wald trifft er auf Laura Palmer, kurz bevor sie ermordet wurde. Doch seine Hoffnung, den Mord ungeschehen zu machen, erweist sich als trügerisch. Plötzlich ist Laura wieder verschwunden. Im Roten Raum erhält Cooper von Lauras Vater den Auftrag, seine Tochter wiederzufinden. Die Suche führt den Special Agent bis nach Texas, wo er in der Kellnerin Carrie tatsächlich Laura zu erkennen glaubt.