ローラ・パーマーがクーパー捜査官に「２５年後に会いましょう」と告げたまさにその２５年後。ツイン・ピークスでは副所長になったホークに丸太おばさんから「クーパーと関係する何かが行方不明」と連絡が入る。同じ頃、全米各地で怪事件が発生し…。

不倫相手の殺害容疑で逮捕されたウィリアム。Mr.Cはウィリアムの秘書から“何かの座標”の情報を掴もうとするが、手下の二人は裏でMr.Cを殺そうとしていた。一方、赤い部屋ではローラがクーパーに「もう行っていい」と告げる。

赤い部屋を出たクーパーは別空間にたどり着き、とある女性と出会う。ＦＢＩでは副支部長となったゴードン捜査官がニューヨークの惨殺事件の報告を受けていた。その時クーパーがサウスダコタの連邦刑務所に勾留されたという情報が入る。

ダギーはカジノで大勝ちし、妻のジェイニー=Ｅは借金が返せると喜ぶ。ゴードンはデニースにクーパー発見を報告、対面したクーパーに異常を感じたゴードンとアルバート捜査官は、ある人物にも面会してもらうことで意見が一致する。

出社したダギーは、謎の光を目撃し同僚のウソを指摘。社長のブッシュネルは彼が会社のエースを侮辱したことをたしなめ、罰として大量の仕事を家に持ち帰らせる。一方、ダギーが大当たりを連続したことで、カジノを仕切るミッチャム兄弟に目をつけられる。

自宅に戻ったダギーは片腕の男に「目を覚ませ」と告げられる。ダギーが事件資料に書いた落書きを見た社長のブッシュネルは重要なことに気づく。別の町では、ひき逃げ現場の目撃者が、被害者の身体から魂のようなものが消えるのを目撃する。

ローラの日記から破かれた3ページ目を見つけたホークは、その内容から、25年前ブラック・ロッジから出たのは“善いクーパー”ではないのではないかと推理する。一方、ゴードンの頼みで刑務所に行ったダイアンは、Mr.Cと対面し、「彼は別人だ」と告げる。

Mr.Cはレイに“ファーム”と呼ばれる場所へ向かうと話すが、レイは車を駐め、ふいにMr.Cを撃つ。倒れた彼に不気味な男たちが群がり、彼の体と顔に手を触れる。怯えたレイがフィリップを名乗る男に報告の電話をして逃げ去るとMr.Cが生き返る。

生還したMr.Cはハッチンズ夫妻の元へ向かい、そこからラスベガスのトッドに指令を出す。フランクたちの訪問を受けたベティは、夫のブリッグス少佐から預かっていたものを彼らに渡す。中には日時と地名が記されたメモが入っていた。

リチャードはひき逃げの目撃者ミリアムを襲う。さらに告発の手紙もチャドに捨てられ、犯人は分からずじまいに。ダンカンはカジノのミッチャム兄弟に、放火で全焼した彼らのホテルの保険金が、ダギーのせいで下りないとウソを伝え…。

ゴードンらはウィリアムの案内で少佐に会った場所を訪れ、捜していた“あるもの”を発見。車内にいたウィリアムは突然撃たれるが、ダイアンは車に近づく妙な男を見る。ラスベガスではミッチャム兄弟がダギーを殺そうとする。

ゴードンはタミー捜査官を“青いバラ特捜チーム”に勧誘。ツイン・ピークスではフランクがベンジャミンに、彼の孫のひき逃げと目撃者の殺人未遂容疑を伝える。アルバートはダイアンの携帯を傍受。一方ダイアンは遺体に書かれた数字をアプリに打ち込む。

ミッチャム兄弟とダギーが親密になり、焦ったアンソニーはダギーの毒殺を試みる。Mr.Cはレイを訪ね、ついに座標を入手し彼を殺害。ノーマはダイナーのチェーン店化に乗り出すが、企業側に取り込まれそうになる…。

ゴードンがフランクからローラの日記の“2人のクーパー”の話を聞く。アルバートはタミーに、かつて発生した“青いバラ事件”について伝え、その事件と“2人のクーパー”の類似点を見出すが…。

ジャコビーの演説に感銘したネイディーンはエドを解放、遂にノーマと結ばれる。Mr.Cはフィリップの声と再会しジュディの正体を尋ねるが、ある数字を告げられる。ダギーは映画の言葉「ゴードン・コール」に反応しフォークをコンセントに挿し…。

意識不明だったダギーはクーパーとして目覚め、ミッチャム兄弟にスポケーン行きの手配を依頼。届いたメッセージに動揺するダイアンは、ゴードンらにクーパーが訪ねてきた夜の話をし、銃を向ける。射殺された彼女の体は突然消え赤い部屋へ…。

覚醒したクーパーは保安官事務所へ向かい、ゴードンもツイン・ピークスへ急ぐ。一方、事務所にはMr.Cが現れ、異変を感じたルーシーらの働きで彼は死亡。その死体からボブの顔が浮かぶ巨大な玉が出現。また、その場に居合わせたナイドにも異変が…。