何者かの銃弾を受けて倒れたクーパー。意識が朦朧とする彼の前に現れた蝶ネクタイをした巨人が、ローラ殺人事件の重要なヒントを与える。トルーマンらに発見され、病院に運ばれたクーパーはなんとか意識を取り戻すが、同じ日の夜に連続して起こった事件の報告を聞くといてもたってもいられず、捜査を再開する。ローラが殺された夜の状況が次第に明らかになり、鍵を握る第三の男の存在が浮かび上がるが…。

レオとジャックの容疑は晴れたが、クーパーを撃った犯人につながる手がかりが見つけられないでいた。一方、アルバートはクーパーに、クーパーの元相棒で精神病院に入院していたウィンダム・アールが脱走、失踪したことを告げる。クーパーは病院でロネットに“キラー・ボブ”の似顔絵を見せて反応をみようとするが、ロネットはひどく興奮し……。そんな中、ベン・ホーンから、オードリーが行方不明だと連絡が入る。

入院中のロネットが何者かに襲われた。その頃、ドナに会ったハロルドは、生前のローラの指示でドナに連絡したと告げ……。そんな中、“キラー・ボブ”の似顔絵を見たリーランドは、似顔絵の男に会ったことがあると証言する。一方、マデリーンは、母親の帰還によってみじめな気分に陥っていたジェームズを慰めていたが、ドナはそんな二人の様子を見てショックを受ける。

目撃証言によって、リーランドがジャック・ルノー殺害容疑で逮捕され、殺害を認めた。一方、ジャックの兄・ジャンは、ベンジャミン・ホールに取引を持ちかけていた。取引内容は、カジノ“片目のジャック”で監禁しているベンジャミンの娘・オードリーと、クーパーを交換しようというものだった。そんな中、ブルー・パイン・ロッジでは、ジョシーがシアトルでの“買い物”から帰ってくる。そこへ謎の髪の長い東洋人タジムラが現れ……。

クーパーはホテルの部屋でオードリーの書置きを見つけ、彼女が“片目のジャック”にいることを知る。そんな中、彼はオードリーの父親・ベンジャミンから身代金の受け渡しを頼まれるが、それはクーパーを陥れるための罠だった。クーパーはハリー・トルーマンとともに、オードリー救出に向かうが……。一方、無罪を申し立てたリーランドは保釈が認められて帰宅。ドナは、ハロルドの家からローラの日記を持ち出そうとマデリーンに協力を頼む。

救出されたオードリーは、麻薬を打たれており、うわ言を言い続ける。一方、保安官事務所に戻ったクーパーはFBIの上司・コールから、チェスの手が書かれたメモを渡される。クーパーのかつての相棒、ウィンダム・アールからの挑戦状らしいが……。そんな中、ジョシーはブルー・パイン・ロッジから出て行く。一方ドナは、ハロルド･スミスがローラの秘密の日記を持っていることをトルーマンに伝える。

クーパーが片腕の男を連れ、グレート・ノーザン・ホテルの捜索が始まるが、ベンジャミン・ホーンが入ってくると、片腕の男は苦しみだして失神してしまう。ハロルドはドナにだまされたことにショックを受け、自殺をしていた。そんな折、紙くずの中からローラの日記が見つかるが、それを読んだクーパーはホーンを保安官事務所に連行する。するとそこにマーガレットが現れ、クーパーに謎めいたメッセージを残す。

朝、ゴルフの練習を行うリーランド。ゴルフバッグを開くと、中にはなんと人間の手が。一方、保安官事務所には製材所で働くピートがやって来て、留置場に入れられたホーンに面会を求める。ピートが持ってきたテープレコーダーからは、火事で死んだと思われていたキャサリンの声が流れてくる。それを聞いたホーンは、だまされたと言って悔しがるが……。そんな中、失踪していた片腕の男が保安官事務所に連れてこられ……。

死体が再び発見され、今度は薬指の爪にOの文字が入った紙切れが見つかった。クーパーはドナの協力で、ローラの日記の1ページを手に入れるが、そこにはクーパーが見た夢に出てきた赤い部屋の記述があった。この件に関して助言を求められた片腕の男・マイクは、意味深な言葉をクーパーに伝えるが……。そんな中、リーランドはひと芝居打って自身の監禁に成功するが、“ボブ”に体を乗っ取られて自傷行為を始め……。

事件が解決し、保安官事務所で皆に別れのあいさつをするクーパー。そこへFBI捜査官がカナダ警察のキングとともに訪れ、オードリー救出の際に彼がカナダ国境を越えたことに関して問題があると告げ、クーパーに停職処分を行う。その晩、クーパーはブリッグス少佐と森で焚き火を囲んで語り合う。少佐がホワイト・ロッジの話を始めたとき、クーパーは用足しに席を立つが、異変を感じて焚き火の場所まで戻ると、少佐の姿はなく……。

ジョシーはハリーに、香港時代の恩人で愛人でもあったエッカートに、香港に戻るよう脅されていたと告白する。一方、クーパーの部屋に、ウィンダム・アールの次のチェス問題とテープが届く。さらに彼の車からはコカインが見つかり…。そんな中、ジョシーは夫・アンドルーを殺したのがエッカートであることをキャサリンに告げようと、ブルー・パイン・ロッジを訪れる。ジョシーが去るとキャサリンの前に死んだはずのアンドルーが現われ…。

ツイン・ピークスの町が気に入ったクーパーは、ここで暮らすために不動産屋と物件を見に行く。見学した空家はデッド・ドッグ・ファームと呼ばれており、床には複数のタイヤの跡、そして椅子の上には白い粉が見つかり……。一方、クーパーを訪ねたオードリーは、父親ベンがボビーに撮らせた写真を差し出す。そこには、デッド・ドッグ・ ファームで自分を陥れようと密談中の奴らの写真があった。

DEA捜査官・ブライアンが、麻薬取引の写真に写っていた気の弱い犯罪者を説得し、デッド・ドッグ・ファームでジャン・ルノーにおとり捜査を仕掛ける。警察が関わっていると一度は見破られかけるが……。その後、保安官事務所に帰ってきた一同は、停電騒ぎに遭遇する。真っ暗なオフィスには、いつの間にか、チェス盤を指差す男性の死体が運び込まれていた。クーパーらは、これを“ウィンダム・アールの次の手”だと直感し……。

犯罪容疑は晴れたものの、依然としてFBIを停職処分扱いのクーパーは、保安官補として死体遺棄事件を担当することに。彼はハリーに、元相棒のウィンダム・アールの話を始める。4年前、ある事件で保護した女性にクーパーは恋をしたが、その女性はアールの妻だった。彼女はクーパーの腕の中で殺されてしまい、アールはこれが元で心を病み、精神病院に入ったという。一方、意識が戻ったレオが森をさ迷っていると、一軒の小屋を見つけ……。

停電の元となった発電所で発見された地図には、繋げるとCの形になるよう、5カ所に印がついていた。Cがキャロラインの頭文字であることから、クーパーは自身が標的になっていると考える。一方、森の小屋ではレオが“猛獣使い”に操られていた。そんな中、ジョシーの元愛人・エッカートがツイン・ピークスを訪れ、ジョシーの身辺が騒がしくなる。そんな折、クーパーが狙撃された現場に残された繊維がジョシーのものだと判明し…。

ジョシーは死んだはずの夫・アンドルーが生きている姿を目撃して気絶してしまう。さらにその後、エッカートがジョシーとふたりきりで会いたがっていると伝えられ……。一方、保安官事務所では、チェスの達人のピートがアールにしばらく駒を取らせない妙手を考えだしていた。その晩、クーパーはキャサリンに電話で呼び出され、ホテルのエッカートの部屋に向かう。その頃、エッカートは銃を構えるジョシーと相対しており……。

ハリーが寝てる間にジョーンズに襲われるが、何とか難を逃れ、クーパーもようやく停職が解ける。その頃、森の小屋では、アールがレオに3枚のカードを引かせていた。クローバーのクイーンはドナ、ダイヤがオードリー、スペードがシェリー、そしてスペードのキングはクーパーを表すと告げるアール。さらに、ハートのクイーンであるミス・ツイン・ピークスには死が待っていると予告し……。そんな中、クーパーはバーで出会ったアニーの手首に、傷跡があることに気づく。

アールは森の小屋で、ひとりの若者にホワイト・ロッジとブラック・ロッジの物語を話して聞かせる。一方、ロードハウスではミス・ツイン・ピークスの準備委員会が開かれていた。そんな折、クーパーはアニーと湖でボートに乗りに出る。アニーは修道院に入ったきっかけを彼に打ち明け、ふたりは親密な雰囲気に…。その晩、イースター・パークでは大きな黒いチェスの駒が発見される。駒にはメッセージがついており……。

少佐は、クーパーとトルーマンに、アールが悪を培養するための秘密の場所ブラック・ロッジについて語ったビデオを見せる。この様子を盗聴していたアールは、森に出かけた少佐を拉致する。そんな中、アニーはミス・ツイン・ピークスに応募することを決意。クーパーが彼女を勇気付けようと「君がクイーンだ」と言うと、突然巨人が現れ、“ダメだ”と言いたそうな仕草をするが……。

クーパーはハリーに、恐怖がジョシーの死を招いたのだと話すが盗聴していたアールはそれを聞いて喜びの表情を浮かべる。一方、ミス・ツイン・ピークスのコンテストで行うスピーチに悩んだアニーは、クーパーの部屋を訪れる。そしていよいよ、ロードハウスではミス・ツイン・ピークスの選考が始まる。アニーはスピーチを評価されて見事に栄冠に輝くが、その瞬間、会場の明かりが消える。それと同時に変装したアールが現われ……。

アールに誘拐されたアニーは森の赤いカーテンの向こうへ連れ去られていた。一方、これまで謎だった“フクロウの洞窟”の絵が森の地図だと判明し、クーパーたちは絵を頼りにグラストンベリー・グローヴに向かう。ようやく目的地に到着したクーパーは、ひとりでブラック・ロッジの赤い部屋に入っていくが、その部屋には、なぜかクーパーの知り合いが大勢いて……。翌日の夜、クーパーとアニーは赤い部屋から解放されるが……。