Die Lexx hat die Erde erreicht und Stanley Tweedle beginnt Verhandlungen mit dem Präsidenten der USA. Die Verhandlungen gehen ziemlich daneben und Isambard Prince, der Chef des ATF, hat den Plan, die Lexx mit russischen psychopathischen Killern in einem Spaceshuttle angreifen zu lassen. Prince’ alter Kumpel Priest vom Planeten Feuer ist der neu gewählte Präsident. Lexx ist sehr hungrig und isst einen großen Bissen vom Amazonas-Regenwald.

Prince fliegt mit einem Shuttle zur Lexx. Kai und Xev fliegen mit einer Motte zur Erde. Diese wird von Missiles angegriffen. 790 gelingt es allerdings, die Missiles umzulenken. Der Kampf wird vom SETI-Team unter der Leitung von Dr. Longbore beobachtet. Dieser berichtet Kai von den Forschungen über Higgs-Bosonen, die schon bald zur Zerstörung der Erden führen werden. Xev lernt einen romantischen texanischen jungen Mann kennen, der sie erst heiraten möchte, bevor er Sex mit ihr haben will. Alle seine Freunde hätten auch gern Sex mit Xev und so erschießen sich alle gegenseitig. Xev wird wegen Mordes verhaftet.

Xev landet in einem texanischen Frauengefängnis. Die Tochter des Leiters rekrutiert attraktive Frauen aus dem Gefängnis und produziert mit ihnen Sendungen für den Internet-Piratensender P4X. Xev wird sehr bekannt mit ihrer Liebessklaven-Geschichte. Sie tritt auch in einer Sexshow auf. Stanley wird beim ATF weit oben an eine Wand gefesselt, zusammen mit dem psychopathischen Schuljungen Digby. Diesem erzählt er alles über den Schlüssel zur Lexx. Prince versucht, den Schlüssel zu erlangen.

Priest macht mit Stan einen Handel und versucht, Prince zu töten. Er trifft aber daneben und löscht dabei Orlando, Florida, aus. Um seine Präsidentschaft zu retten, macht er Kuba für die Zerstörung Orlandos verantwortlich. Auch Kuba wird daraufhin vollständig von den USA zerstört. Genevieve G Rota (Giggerota) wird zum Papst ernannt. Eine Katze wird von einer Karotte befallen.

Stan und Xev treten in der Reality-Show Xevivor auf, die auf der Insel Zig Zig gedreht wird. Die Insel ist aber bereits mit den außerirdischen Killer-Karotten verseucht. Der Hauptpreis für die männlichen Teilnehmer von Xevivor ist Xev. Stan wird von 790 als Joker in die Show eingeschleust. Nach und nach werden die Teilnehmer und die Filmcrew von den Karotten in Zombies verwandelt. Farley (Fifi), der Produzent der Sendung, macht sich vor allem Sorgen um seine eigene sexuelle Orientierung. Zwischenzeitlich zeigt Tina in Dr. Longbores Labor Kai einen Film über Transsilvanien.

Da der Präsident der USA Stan zum König von Neufundland gemacht hat, macht die Crew einen kurzen Abstecher dorthin. Stan möchte gern seine loyalen Untertanen kennenlernen, diese ignorieren ihn aber weitestgehend oder spucken ihm sogar ins Gesicht. Es stellt sich heraus, dass in Neufundland sein alter Ego Brud lebt und dass dieser nicht eben beliebt ist. Brud findet sehr bald heraus, was es mit Stan auf sich hat, und übernimmt dessen Rolle. Er trifft Bunny, die Frau des Präsidenten. Sie wurde von Prince und dem Präsidenten entsandt, um Stan zum Bleiben zu überreden. Sie hat Sex mit ihm, weil das der Präsident von ihr verlangt hatte. Aber Brud bleibt nicht, sondern begibt sich zur Lexx und stiehlt auch noch ihr gesamtes Geld. 790 stößt ihn vom Kommandodeck. Zwischenzeitlich wird Stan gefangengehalten, da er für Brud gehalten wird. Kai spielt in einer Kneipe Klavier und bald singt die gesamte Kneipe mit ihm Yo Way Yo. Priest wirft eine Atombombe auf Neufundland.

Kai will nach Transsilvanien gehen, um dort mehr über die Vampirlegenden zu erfahren. Die Crew trifft dort auf abergläubische Einheimische, Fledermäuse, Van Helsing und drei Gothic-Girls. Sie werden zur Walpurgisnacht auf das Schloss eingeladen. Ihr Gastgeber ist ein britischer Schauspieler, der den Grafen Dracula spielt. Kai wird von Greenfield in einem Sarg gefangen. Stan organisiert in der Kneipe einen Mob gegen das Schloss. Das Schloss wird gestürmt und Dracula wird getötet. Die Gothic-Girls erwecken Vlad mit einer kleinen Menge Protoblut.

Die Gothic-Girls bringen Stan über ein Ritual unter ihre Kontrolle. Er lässt sie auf der Lexx landen. Dort stehlen sie Kais Protoblut-Vorräte für Vlad. 790 befreit Stan vom Parablut und Kai kehrt zur Erde zurück, um dem Göttlichen Vollstrecker gegenüberzutreten. Ihr Kampf endet auf der Lexx, wo Vlad Xev und Stan beißt. Das Parablut hat keinen Einfluss auf Xev und ihr gelingt es, Vlad in einer der Kryoeinheiten einzufrieren.

Prince lockt die Crew zurück zur Erde. Bunny wird wieder vorgeschickt, um Sex mit Stan zu haben. Auf Bunnys Pornovideo erkennt Stan Lyekka (LoLo) wieder. Er will ihr nahekommen und gibt vor, an der Pornoproduktion teilnehmen zu wollen. Prince zeigt Xev den lebenden Kai. Dieser ist ein Schauspieler, der sein Leben der Kunst gewidmet hat und sich die Füße tackert, um den Schmerz zu spüren, und auf der Bühne schläft. Er möchte bis zum Ende seiner Show zölibatär leben (zwei bis sechs Monate). Da sich Xev gerade auf dem Höhepunkt ihres siebenjährigen Reproduktionszyklus als Clusterlizzard befindet, frisst sie den lebenden Kai. Stan benutzt Prince und die ATF, um an Lyekka heranzukommen. Sie stiehlt zusammen mit ihrem Regisseur eine Motte und begibt sich zur Lexx. Dort tauen sie Vlad auf. Stan wird wegen Diebstahls verhaftet.

Die Crew trifft auf Uther, der sie zum Spaceshuttle fährt. Zurück auf der Lexx treffen sie auf Vlad. Uther wird zu ihrem Sklaven gemacht und Xev wird getötet. Vlad saugt die Energie aus Kai heraus. Stan findet den Mut, Vlad mit dem magischen Stab vom Uther zu vernichten.

Basierend auf Ein Sommernachtstraum. Stan und Kai bringen Xevs Körper zum Fest des Morgath, da Uther ihnen gesagt hatte, dass die Toten dort erweckt werden könnten. Dort erkennt Oberon in ihnen den Roten Narren, den Dunklen Mann und die Tote. Er möchte Xev gern für die nächsten 1500 Jahre heiraten. Deshalb erweckt er sie wieder zum Leben. Kai wird zu einem frohlockenden singenden Baum umgewandelt. Xev weist Oberon zurück. Deshalb wendet er sich an Stan. Diese weist ihn ebenfalls zurück, als er erkennt, dass Oberon 1500 Jahre Sex von ihm will. Titania rettet alle, indem sie Oberon austrickst und er sie für immer heiraten muss.

Auf der Lexx haben Stan und Xev die Möglichkeit, Prince zu töten, aber sie bringen es nicht übers Herz. Kais Protoblut wird knapp. 790 möchte gern einen Körper und deshalb hilft er Prince und Priest dabei, die Mottenbrüter zu erwürgen, um an den Schlüssel zur Lexx zu gelangen. Auf der Erde wird sein Roboterkopf auf einen der Mottenbrüter aufgesetzt. Er sucht sich den Penis eines amerikanischen Soldaten aus. Der Präsident befiehlt Bunny, die Crew der Lexx zu töten, aber sie kann das nicht tun. Prince kehrt zur Lexx zurück und tötet fast Stan und Xev. Bunny verliert den Schlüssel, während sie Sex mit Priest hat. Prince wird das erste Mal auf der Erde getötet.

Die Crew kauft in Prime Ridge ein Reihenhaus. 790 hat die Geldautomaten so manipuliert, dass sie nur '790' eingeben brauchen und dann jeden Geldbetrag erhalten können, den sie wollen. Es stellt sich heraus, dass Xev nicht kochen kann, Kai ist mit seiner neuen Kühltruhe nicht zufrieden und schon bald sind alle ziemlich vom Fernsehprogramm gelangweilt. Xev bekommt einen Job bei CJD Meat Products als Beraterin. Den Job nimmt sie an, um nette Jungs kennenzulernen, mit denen sie dann Sex haben kann. Dabei lernt sie Cleesby kennen. Stan wird von der Nachbarin zum Essen eingeladen. Kais Protoblut geht zu Ende, er verschenkt das gesamte Geld an zwei Junkies und verhält sich so, als ob auch er was geraucht hätte. Die Episode endet im Kugelhagel; das SWAT-Team zertrampelt die Blumenbeete und wird deshalb von der Nachbarin erschossen. Cleesby und Picolina entscheiden, dass Sex besser ist als schießen und die Junkies klauen die Motte. Die Crew nimmt sich das Auto der Nachbarin, um zu einem Spaceshuttle zu gelangen.

Die Crew flieht vor ihren Verfolgern. Der immer schwächer werdende Kai wird in einem Einkaufswagen transportiert. Sie finden Zuflucht in einem Beerdigungsunternehmen, das von Mort geführt wird. Mort bastelt gerade an seiner Freundin Deedee herum. Sie wurde bei einem Unfall getötet und er ist immer auf der Suche nach Ersatzteilen für sie. Xevs Brüste passen nicht, da sie die falsche Blutgruppe hat. Als er von Kais Protoblut hört, sieht er darin die Möglichkeit, Deedee wieder zum Leben zu erwecken. Kai gibt ihm bereitwillig etwas ab. 790 will nicht mit der Crew kooperieren, da Kai nicht sprechen kann. Xev verspricht dem Polizisten Festus Sex, überlässt ihn aber dann der reanimierten Deedee. Deedee tötet Mort im Namen des Göttlichen Schattens.

Weiter auf der Flucht treffen Xev, Stan und Kai auf Moss, dem Chef der AFR. Er benutzt ihr Wissen und gibt sich gegenüber den Präsidenten als der reinkarnierte Prince aus. Er wird zum Chef der ATF ernannt. Moss ist ein Anhänger von Verschwörungstheorien, die alle etwas mit '666' zu tun haben. Er inszeniert einen Schauprozess für die Crew, wobei er Richter, Verteidiger und Staatsanwalt in Einem ist. Er entscheidet, dass sie zusammen mit dem Präsidenten exekutiert werden sollen. Prince ist im Fernseher wiedergeboren wurden. Er weist Bunny an, der Idaho AFR eine Botschaft zukommen zu lassen. Diese sind in Besitz der Motte und sie begeben sich zur ATF, wo sie die Möglichkeit haben, sich an ihrem alten Rivalen Moss zu rächen. Alle außer der Crew werden erschossen.

Lexx ist am verhungern und die Crew beschließt, das Schiff zu verlassen und 790 als Strafe für seinen Verrat zurückzulassen. Sie planen, die Erde mit dem Schiff Noah zu verlassen, welches Dr. Longore gebaut hat. Tina entdeckt, dass Dr. Longbore seine eigenen Pläne darüber hat, wer ihn auf dem Flug begleiten soll. Prince geht an Bord der Lexx. Priest und Bunny erschießen fast alle Mottenbrüter, um wieder der Schlüssel zur Lexx zu erlangen. Sie weisen die Lexx an, die Erde zu zerstören. Lexx hat aber zu wenig Energie und so wird nur Ottawa zerstört. Stattdessen frisst sie Holland. Xev erlangt den Schlüssel von Bunny, auf Mädchen-Art.

Kai hatte Prince versprochen, das Schachspiel fortzusetzen. Prince im Fernseher erinnert ihn jetzt daran. Wenn Kai gewinnt, verspricht Prince, ihm seine sterbliche Seele wiederzugeben. Wenn Kai verliert, sollen Stan und Xev ihm gehören. Kai ist überzeugt davon, dass er gewinnen wird und lässt sich auf den Handel ein, obwohl ihn Stan und Xev vom Gegenteil überzeugen wollen. Er versucht, Prince in Sicherheit zu wiegen, um ihn zu unvorsichtigen Handlungen zu provozieren. Alle Schachfiguren stammen aus Lexx-Episoden. Die Landschaft, in der Kai und Prince spielen ändert sich ständig, je nach Vorteil für die eine oder andere Seite. Kai gewinnt, erhält aber nichts.

In einer Umlaufbahn des Jupiters entdeckt die Crew ein russisches Raumschiff mit Studenten an Bord, deren einziges Ziel es ist, an Bord der Lexx zu kommen und die Lexx zu übernehmen. Außer Haley. Haley wurde von den anderen ausgetrickst und denkt, sie befände sich auf einer Mission gegen die Konzerne. Eines der Mädchen ist hinter Kai her und 790 wittert seine Chance, alle loszuwerden, indem er Haley manipuliert. Er zeigt ihr, wo noch eine der Black-Pack-Waffen verborgen ist und bringt sie dazu, alle ihre Freunde umzubringen, weil es sich gut anfühlt.

Eine Referenz an Apocalypse Now. Stan und die Crew überlegen, ob sie das Mutterschiff der Karotten zerstören sollen. Es erscheint eine Frau, die Lyekka zu verwechseln ähnlich sieht. Sie stimmen zu, sie mit auf die Erde zu nehmen, wenn sie verspricht, nicht die gesamte Menschheit, sondern nur einen Teil davon essen zu wollen. Sie soll darüber mit dem Beherrscher der Erde verhandeln. President Priest und der Papst Gigerotta sind gerade in Vietnam. Der Papst kidnappt Stan und Priest und spielt Benzin-Golf mit ihnen. Nachdem Lyekka den Papst gegessen hat, schlägt Priest vor, dass sie Japan essen soll. Als kleine Abschiedsgeste wirft Priest eine Atombombe auf Vietnam.

Das nächste Spaceshuttle, welches die Crew zur Lexx bringen soll, ist erst in einem Tag startklar. Sie beschließen, die Zeit bis dahin in Las Vegas totzuschlagen. Stan bestellt sich zwei Prostituierte aufs Zimmer. Kai und Xev schickt er raus. Das ägyptische Hotel beherbergt auch die Mumie des Philosophen Drago, den Kai vor Ewigkeiten getötet hatte. Die Mumie geht auf einen Tötungs-Trip. Wir erfahren, dass Kai auch die Pedantischen und die Pseudointellektuellen getötet hat.

Auf jedem Planeten, dem die Crew auf der Suche nach einer neuen Heimat begegnet, scheint alles Leben ausgelöscht zu sein. Sie erkennen, dass das Lyekka gewesen sein muss, aber Stan ist immer noch überzeugt, dass sich Lyekka geändert hat. Lyekka gibt der Crew ein Abschiedsgeschenk. Stan und Xev bekommen jeder eine sehr schmackhafte Frucht und Kai eine Blume. Stan und Xev erleben daraufhin einige paranoide Attacken, die von 790 noch befördert werden. Kais Kryokontroller wird von der Blume zerstört. Ohne die Kapsel reicht sein Protoblut höchstens noch für ein paar Wochen.

Der Lyekka-Asteroid geht im Meer nahe Japan nieder. Kai und Xev fliegen mit einer Motte dorthin. Dort treffen sie auf die Mönche eines buddhistischen Klosters. Dort erfährt Xev etwas über innere Werte; ihre Organe werden fast durch den Meister geerntet. Eine Godzilla-große Lyekka entsteigt dem Meer und zerstört Tokio. Kay kann sie besiegen. Lexx zerstört den wandelnden Asteroiden, der daraufhin erscheint. Stan beschließt, der Erde endgültig den Rücken zuzukehren.

Dr. Longbore wählt eine Crew unter den Schulmädchen, die mit ihm die Noah besteigen sollen. Bevor er startet, erscheinen Priest und Bunny und gehen zusammen mit den Schulmädchen an Bord der Noah. Dr. Longbore bleibt zurück und wird beim Start der Noah getötet. Longbore hat beim Start den Higgs-Bosonen-Erzeuger zurückgelassen und dessen Countdown gestartet. Dieser soll die Erde zerstören. Das Alien-Mutterschiff beginnt, die Erde mit riesigen Tentakeln zu zerreißen. Kai will den Bosonen-Erzeuger benutzen, um das Alien-Mutterschiff zu zerstören. Lexx wird langsam alt und senil und vergisst zeitweise, wer sein Käptn ist. 790 nutzt seine Chance und befiehlt, die Erde zu zerstören. Prince bringt Kai wie versprochen die Sterblichkeit. Kai befördert den Bosonen-Erzeuger in das Innere des Alien-Asteroiden, wo dieser dann explodiert. Kais Flug ins Innere des Asteroiden gleicht seinem ersten Tod. Er hat jetzt seine Sterblichkeit wiedererlangt. Kurz bevor der Counter abläuft, erkennt er die Ironie der Situation und lacht. Dann explodiert der Bosonen-Erzeuger. Prince erscheint an Bord der Noah. Die Lexx löst sich auf und bringt dabei eine Mini-Lexx hervor. Stan und Xev gehen an Bord und Stan wird der neue Kapitän.