La section spéciale poursuit ses enquêtes, mais sans Peter, qui n'est pas censé exister dans cette version du monde. Pourtant, son image resurgit par moments, apparaissent à Walter. Olivia enquête sur plusieurs meurtres oeuvre, a priori, du même tueur. Lincoln, dont le coéquipier a été victime de l'assassin, rencontre ainsi Olivia et toute l'équipe, et réussit à s'immiscer dans les investigations...

La Fringe Division de l'univers alternatif fait appel au FBI dans l'univers réel pour traquer un certain John McClennan, tueur en série insaisissable. Olivia apprend que le John McClennan de l'univers réel est quant à lui un universitaire. Les deux Divisions veulent l'envoyer dans l'univers alternatif...

Walter est toujours victime d'hallucinations : il entend une voix dans sa tête et aperçoit le reflet de Peter, sans toutefois le reconnaître. Pendant ce temps, Olivia et Lincoln enquêtent sur une bactérie qui a tué deux enfants, laissant les cadavres dans un état de décomposition avancé. Cette mystérieuse bactérie semble liée à un autre enfant, solitaire et taciturne, le jeune Aaron Sneddon...

Olivia se réveille chez elle. Elle se retrouve nez à nez avec une boule d'énergie qui semble attirer les objets métalliques. Le phénomène se reproduit alors qu'elle procède avec Astrid aux analyses demandées par Walter. Ce dernier se souvient alors d'un des enfants sur lesquels il avait expérimenté le cortexiphan. Le petit avait développé une aptitude à la projection astrale qui le rendait magnétique. Olivia et Walter partent à sa recherche...

Peter Bishop, dont personne ne se souvient, est transféré dans une cellule située dans les locaux du FBI. Il demande à parler à Walter, convaincu que lui seul pourra l'aider à comprendre ce qui lui est arrivé. Après l'entretien, Olivia retrouve Lincoln sur les lieux d'un double homicide. Une des victimes a la peau translucide. Les deux agents partent aussitôt à la recherche du polymorphe qui a enlevé le docteur Malcolm Truss, un ancien chercheur de Massive dynamic qui travaillait sur un projet de régénération cellulaire avant que William Bell n'interrompe le programme...

Des curieux phénomènes temporels se produisent dans la banlieue de Boston. Le premier se déroule au cours d'un incendie : une petite fille se retrouve propulsée quatre ans plus tôt. Puis un train de marchandises fait irruption sur une voie ferrée à l'abandon depuis quatre ans également. Olivia et Broyles soupçonnent Peter d'être à l'origine de ces événements. Walter parvient à isoler un schéma récurrent et les recherches de la division s'orientent vers un pavillon habité par Kate et Raymond Green. Kate est atteinte d'un Alzheimer précoce...

Olivia et Lincoln enquêtent sur la mort d'un albinos. D'autres cas similaires ont été signalés dans le même quartier. Une goutte de sang les met bientôt sur la piste d'Eugene Bryant, un homme né avec une anomalie génétique. Bryant a été enlevé par une des filiales de Kelvin Génétique pour servir de cobaye dans une expérience de manipulation génétique. Des scientifiques l'ont rendu invisible en lui implantant des cellules capables de transformer les pigments de son corps selon l'environnement. Mais Bryant s'est enfui du laboratoire à la faveur d'un incendie, il y a dix ans, et depuis, il cherche à redevenir visible en volant les pigments des corps des ses victimes...

Walter refusant obstinément d'aider Peter à retrouver sa ligne temporelle. En dernier recours, Peter décide de s'adresser au Walter du monde alternatif. Il parvient à convaincre Olivia et Lincoln de le laisser entrer dans l'univers alternatif pour y rencontrer le secrétaire de la Défense...

Alors qu'Olivia s'interroge sur la prédiction que lui a faite l'observateur, elle doit enquêter sur le cas d'une jeune fille, qui semble pouvoir percevoir la mort imminente des personnes qu'elle croise. Malgré ses efforts, elle ne peut rien faire pour empêcher les événements de se produire. Mais elle finit par accepter d'aider le FBI suite à une vision particulièrement macabre qu'elle a eue. L'équipe découvre alors qu'un homme à qui un juge a retiré la garde de ses enfants veut faire sauter une bombe dans un tribunal. Ils arrivent à temps sur place pour éviter le massacre. Mais la jeune fille, qui se savait condamnée, meurt suite à une surcharge d'activité cérébrale...

Bouleversée par la mort de son père, l'agent Farnsworth, de l'univers alternatif, décide de rencontrer son double, dans l'espoir de trouver un peu de réconfort et des réponses à des questions d'ordre personnel. Elle participe aussi à l'enquête que mènent Olivia et Peter pour retrouver un tueur utilisant un poison qui n'a pas encore été inventé. Cet ancien professeur de mathématiques du MIT a, comme les observateurs, la capacité de voir le passé, le présent et l'avenir, simultanément...

Olivia, Peter et Walter se rendent sur les lieux du crash d'un avion. Peu de temps avant l'accident, tous les véhicules roulant dans la zone sont tombés inexplicablement en panne. Après avoir fait des prélèvements, les trois enquêteurs reprennent la route pour Boston. Ils font une halte dans la petite ville de Westfield. Lorsqu'ils décident de repartir, ils se rendent compte qu'ils ne parviennent pas à quitter les lieux. Bientôt, ils découvrent également que la plupart des habitants sont devenus fous et se sont entre-tués...

Un homme est tué chez lui par trois inconnus qui semblent communiquer par télépathie, à la fois entre eux et avec un quatrième jeune homme, interné dans un hôpital psychiatrique pour schizophrénie. Ils ont tous les quatre été conçus par un scientifique qui, sous couvert d'aider des couples souffrant d'infertilité, essayait d'améliorer l’être humain par des manipulations génétiques. Ses «enfants», créés par centaines, font tout pour protéger leur vie et leur anonymat, supprimant quiconque s'intéresse de trop près à eux. Parallèlement, Olivia est de plus en plus troublée par les visions de l'autre Olivia, au point d'en parler à Peter et Walter...

Après avoir été enlevée par les hommes de main de David Robert Jones, Olivia est séquestrée et soumise à une batterie de tests dont le but est de déclencher ses pouvoirs. Tandis que l'équipe met tout en oeuvre pour la retrouver, Septembre apparaît dans le laboratoire de Walter. Pendant ce temps, l'Observateur fait de nombreuses révélations à Peter. Il le met même sur la piste d'Olivia...

Une femme, récemment veuve, est retrouvée morte, avec des traces de l'ADN de son défunt mari autour du cou. Ce cas, pour le moins troublant, est le deuxième en moins d'un mois. Olivia et Lincoln, chargés d'élucider ce meurtre au mode opératoire glaçant, orientent leurs recherches vers des fabricants de parfum. Parallèlement, Walter parvient à ralentir l'enregistrement vidéo de la disparition de l'observateur. Il arrive ainsi à apercevoir un geste furtif, qui lui permet de comprendre que l'observateur a glissé quelque chose dans l'oeil de Peter...

Un incident se produit à bord d'un avion de Vertus Air, sur un vol reliant Paris à New York. Tout comme dans l'univers de Peter, cette affaire semble liée à un homme auquel on a inoculé un virus, à la différence près que dans le monde réel, l'avion ne s'écrase pas. D'autres similitudes apparaissent bientôt...

L'agent Lincoln Lee se rend dans l'univers parallèle pour y apporter des documents confidentiels sur les polymorphes. Dès son arrivée, la section spéciale se lance à la recherche d'un «auto-justicier». Lincoln propose à ses interlocuteurs de les aider. L'enquête les conduit sur les traces de Canaan, un polymorphe différent des autres. Canaan n'a toutefois pas l'intention de se laisser approcher facilement. Il donne bien du fil à retordre à ceux qui voudraient entrer en contact avec lui. Pour tous, la situation devient des plus délicates à gérer...

Dans une salle de réunion, deux hommes sont soulevés dans les airs, comme sous l'effet d'une force invisible, avant d'être propulsés à terre. Tous les deux décèdent sous le choc, le squelette écrasé, malgré une chute très faible. Au même moment, leurs alter ego de l'autre univers meurent dans un crash aérien. Le synchronisme des décès force les sections spéciales des deux mondes à collaborer...

Nous sommes en 2036, les observateurs ont envahi la Terre et font régner la terreur. En 2609, en empoisonnant l'air et l'eau, ils ont rendu la planète définitivement inhabitable. Ils sont ensuite remontés dans le temps pour en prendre le contrôle en 2015 et instaurer un régime totalitaire, faisant de nombreux morts parmi les insurgés. La section spéciale existe toujours, mais ses moyens ont été considérablement réduits et ses anciens membres ont mystérieusement disparu...

Walter réunit les équipes des deux mondes pour leur exposer son interprétation des projets de David Robert Jones. Celui-ci veut faire fusionner les deux univers pour que l'accumulation de matière concentrée en un seul volume provoque une explosion cataclysmique. Selon Walter, le seul moyen d'empêcher la catastrophe semble être de couper les ponts qui relient les deux mondes. Pour cela, tout un dispositif doit être mis en place mais les équipes manquent de temps. C'est une véritable course contre la montre qui s'engage pour sauver la planète. Walter paraît très affecté par les décisions qu'il est obligé de prendre...

Plusieurs hommes et femmes, qui sortaient d'un centre commercial, sont victimes de combustion spontanée. Walter découvre qu'un escalator du bâtiment est infesté de nanites, à l'origine du phénomène. L'équipe emmène Rebecca Holt, une des personnes contaminées encore en vie, pour tenter de trouver un antidote...

Olivia et Peter, de retour au laboratoire de Walter, ont la surprise de trouver l'endroit vide. Le vieil homme et Astrid ont disparu. Alors qu'elle commence à comprendre ce qui s'est passé, Olivia reçoit un appel de Jessica, effrayée après s'être rendue compte qu'on la suivait. Son poursuivant n'est autre que l'observateur September...