Olivia Dunham est retenue prisonnière sur Liberty Island, dans l'univers parallèle. Elle est interrogée, droguée et considérée comme mentalement instable. Voyant en elle un atout majeur pour gagner la guerre contre l'autre monde, Walterego a demandé à Brandon de la soumettre à un traitement expérimental visant à la convaincre qu'elle est l'autre Olivia Dunham, en remplaçant ses souvenirs par ceux de son double. Mais le processus semble inefficace. Alors que Brandon s'apprête à lui faire une injection supplémentaire, Olivia parvient à s'échapper. Elle veut à tout prix retourner dans le monde réel. Elle prend un chauffeur de taxi en otage...

Dans l'univers réel, à Milton, dans le Massachusetts, une famille est prise en otage par trois hommes. Ils creusent dans le sous-sol de la maison à la recherche d'une mystérieuse boîte. Quand deux d'entre eux la trouvent et l'ouvrent, ils meurent dans un état de transe. La division Fringe enquête sur ce cas. Plus tard, dans le building de Massive Dynamic, Walter et Nina découvrent le testament de William Bell...

Dans l'univers alternatif, Olivia fait son retour à la Section spéciale où elle retrouve ses équipiers Charlie Francis et Lincoln Lee. Ensemble, ils doivent enquêter sur des accidents de la route qui semblent de prime abord le résultat d'une réaction en chaîne intentionnelle, fruit de savants calculs mathématiques opérés par un esprit aussi intelligent que retors. Bientôt, ils arrêtent un suspect, un certain Milo Stanfield. De son côté, Phillip Broyles s'inquiète du retour d'Olivia dans son équipe mais le secrétaire de la Défense Bishop lui explique l'utilité de conserver l'agent Dunham au sein de son unité...

Dans l'univers réel. Le sénateur James Van Horn conduit tranquillement sa voiture dans les rues de Brookline, une ville de la banlieue de Boston, dans le Massachusetts, lorsqu'il est percuté par un camion. Il est amené d'urgence à l'hôpital, où les médecins tentent de le sauver. Mais soudain, surgit Newton, qui s'empare du corps. Présent sur les lieux, Phillip Broyles riposte, mais Newton tire dans l'oeil de Van Horn. Et Broyles découvre horrifié que du mercure coule de la plaie, prouvant que le sénateur est un métamorphe...

Dans l'univers réel, des personnes souffrent d'amnésie après avoir entendu la même fréquence radio. La Fringe Division enquête sur cet étrange phénomène. De son côté, Peter veut continuer de travailler sur l'arme de destruction massive de l'univers alternatif et ce, malgré les réticences de Walter. Il poursuit également sa relation avec Olivia sans se douter de qui elle est vraiment. Walter, Peter et Olivia demandent de l'aide à Nina Sharp pour résoudre l'affaire des fréquences radio. La piste mène à un certain Joseph Feller...

Dans l'univers alternatif. Un enfant est enlevé chez lui, la nuit, par un homme masqué. La Fringe Division pense que le kidnappeur est le «Candy Man», un criminel qui s'est déjà rendu coupable de plusieurs enlèvements. Olivia découvre que le fils de Broyles, Christopher, a été enlevé par le psychopathe quatre ans plus tôt, et qu'il garde de lourdes séquelles de son traumatisme. Son enquête est d'autant plus difficile qu'elle songe également à rejoindre le monde réel avec l'aide d'Henry Arliss Higgins, le chauffeur de taxi qui l'avait aidé précédemment...

Dans l'univers réel. Après avoir reçu un mystérieux coup de téléphone en pleine nuit, Peter réalise qu'Olivia qui dort à ses côtés n'est pas celle qu'elle prétend être mais bien celle de l'univers alternatif. Alors qu'il fouille dans son ordinateur, Olivia le surprend et lui fait prendre un puissant sédatif. A son réveil, avec l'aide de Walter et Broyles, ils décident de se lancer à ses trousses. Dans l'univers alternatif, Brandon rencontre le secrétaire à la Défense Bishop qui l'autorise à utiliser Olivia pour des expériences chirurgicales afin de ramener leur Olivia dans leur monde...

A Rye, dans l'Etat de New York, un quidam est drogué par un autre homme, très distingué, qui l'installe sur une table d'opération avant de lui arracher le coeur. La Division Fringe enquête sur cette affaire et tente de comprendre les motivations d'un tel acte. Olivia, revenue de l'univers alternatif, semble opérationnelle pour cette mission mais ses rapports avec Peter sont difficiles. Celui-ci finit par lui avouer que pendant sa captivité, il a entretenu une relation intime avec l'autre «Olivia». Cette perspective laisse à Olivia un goût amer...

Une nuit, dans une maison de retraite, Roscoe Joyce, un ancien musicien, rencontre son fils Bobby alors que celui-ci est décédé depuis près de 25 ans. Cette étrange rencontre est organisée par l'observateur. La Fringe Division est alertée et Walter est ravi car Roscoe Joyce est l'un de ses musiciens préféré. Quel est toutefois le but recherché par l'observateur ? Walter décide de mener une expérience dans son laboratoire avec Roscoe. De son côté, Olivia est toujours assez préoccupée par l'attitude de Peter et s'interroge sur les conséquences de son retour dans le monde réel...

Dans un hangar de l'armée, Olivia, Broyles, Walter et Peter rencontrent Nina Sharps et le docteur James Falcon. Grâce aux informations laissées par l'autre Olivia, des scientifiques ont réussi à reconstituer la machine dont Peter semble être la clé. La seule présence de Peter active l'étrange construction. Walter demande à Nina de l'aider à comprendre la relation qui unit son fils à la machine. Le docteur Falcon est chargé de faire subir des tests à Peter. Mais l'équipe va bientôt être chargé de résoudre une affaire de meurtre, dont la victime est un polymorphe...

Un scientifique est tué par une étrange poudre bleue qui a transformé ses os en poussière. Olivia et le FBI mènent leur enquête et découvrent que cette affaire est liée à des anciens marines qui ont vécu des expériences lors d'opérations militaires. L'équipe parvient à localiser le principal suspect, mais celui-ci est alors victime d'un accident de voiture qui le laisse dans le coma. Walter suggère de faire appel à un de ses anciens patients, Simon Philips, capable de lire dans les pensées. Il espère ainsi pouvoir quand même interroger le suspect...

Dans l'univers alternatif. Olivia retrouve son compagnon, Frank, qui la demande aussitôt en mariage. Mais Olivia se montre très distante avec Frank. En l'absence de Broyles, c'est Lincoln qui dirige les opérations de la Division Fringe. Un homme est retrouvé mort, victime d'une infestation d'insectes dont l'espèce est éteinte depuis dix ans...

Dans l'univers réel, Olivia, Peter et Walter se rendent au Rosencrantz Building, un immeuble de Brooklyn où des gens sont mystérieusement tombés du balcon, comme s'ils étaient passés au travers. Walter émet l'hypothèse que ce bâtiment est à l'endroit exact où les deux univers se rejoignent et que cette faille entre les deux mondes peut être dévastatrice, pouvant provoquer un vortex. Dans l'appartement 6B, une vieille dame, Alice Merchant, semble concernée par ces étranges événements. Alice a perdu son mari en même temps que dans le monde parallèle, le double de son mari a perdu sa femme. Ils s'accrochent l'un à l'autre, prenant le double de leur conjoint pour leur propre conjoint décédé...

Dans les années 80, Peter, enlevé par Walter dans l'univers alternatif, comprend qu'il n'est pas de ce monde. Il se rend sur le lac Reiden et plonge dans l'eau glacée en espérant rentrer chez lui. Elizabeth Bishop le sauve in extremis. Préoccupée par la santé mentale de l'enfant, elle suggère à Walter de l'emmener à Jacksonville, là où le scientifique teste des drogues neurotrophiques sur des enfants, dont la jeune Olivia Dunham. Dans l'univers alternatif, Walter et sa femme Elizabeth ne savent pas comment gérer la disparition de leur fils Peter...

Deux voleurs sont surpris lors d'un cambriolage dans une entreprise qui fabrique des métaux lourds. L'un d'eux est tué mais son corps est plus léger que l'air et il flotte littéralement. Olivia et la Fringe Division enquêtent sur cette affaire. Walter est en plein désarroi car l'esprit de William Bell lui manque pour comprendre les enjeux des deux univers. Il confie ses angoisses à Nina Sharp et lui explique que si Bell est mort, il devrait pourtant y avoir un moyen de retrouver son esprit, son âme...

Le corps d'Olivia est occupé par l'esprit de William Bell. Si Walter se réjouit de retrouver ainsi son vieil ami, Broyles et Peter semblent quant à eux plus inquiets sur la tournure de cet étrange événement. De plus, la Fringe Division doit enquêter sur une femme, Dana Gray, qui semble ne pas pouvoir mourir. L'équipe reçoit le renfort d'un jeune agent du FBI, Lincoln Lee...

Dans l'univers alternatif. Accompagnée de sa mère Marilyn, Olivia se rend chez son obstétricienne. Elle craint que l'enfant qu'elle porte ne soit contaminé par un virus et qu'elle ne puisse pas mener sa grossesse à terme. Plus tard, elle est kidnappée puis emmenée dans un entrepôt où des médecins pratiquent sur elle et son bébé une étrange expérience. Lincoln Lee, inquiet, est chargé de la retrouver. Il apprend également de la bouche de Walter Bishop des informations cruciales...

Dans le monde réel. L'esprit de William Bell est malheureusement toujours coincé dans le corps d'Olivia. Walter et Bell pensent que si la situation perdure, l'esprit d'Olivia ne pourra pas reprendre sa place. Pour essayer de remettre les choses en ordre, Walter tente une expérience sous LSD. La prise de cette drogue va permettre à l'équipe de plonger littéralement dans le subconscient d'Olivia...

Dans l'univers alternatif, le secrétaire à la Défense Walter Bishop déclenche à distance la mystérieuse machine qui se trouve dans l'univers réel. Là, des événements inexpliqués se produisent. Olivia, Peter et Walter engagent une course contre la montre pour tenter d'arrêter le phénomène. Nina Sharp révèle à Olivia que Sam Weiss détient des informations capitales sur les enjeux des deux univers. De son côté, Peter est persuadé qu'il peut contrôler la machine alors que Walter se désespère car il se sent responsable du chaos à venir...

En essayant de se connecter avec la machine, Peter est tombé dans le coma, blessé assez gravement. Olivia fait équipe avec Sam Weiss, celui qui semble détenir des informations sur la machine. Dehors, des éclairs et des décharges électriques frappent une grande partie de l'Etat, provoquant un début de panique. En compagnie de Sam Weiss, Olivia part à la recherche d'une «clé» qui permettrait de comprendre comment fonctionne la machine et qui pourrait permettre à Peter d'en reprendre le contrôle...

En se connectant à la machine, Peter est projeté dans le monde réel tel qu'il est en 2026. Dans cet univers, la Fringe Division est maintenant dirigée par Olivia, qui est l'épouse de Peter, et Phillip Broyles est devenu sénateur. Mais le chaos règne encore, notamment entretenu par un groupe terroriste dirigé par un certain Moreau. Quant à Walter, il est en prison pour avoir, dans le passé, activé les liens entre les deux univers. D'ailleurs l'univers alternatif a disparu mais est-ce une bonne chose ?...