ניקיטה נידונה למוות על פשע איום שלא ביצעה. אולם, במקום לממש אותו ניתנת לה אפשרות להפוך למתנקשת ממשלתית סודית תחת פיקודם של הסוכן המסתורי מייקל ושל עמיתיו.

"מדור 1" מקבל על עצמו להגן על פוליטיקאי שמנסה להשכין שלום בין שני פלגים יריבים. בעת המשימה פוגשת ניקיטה חברת ילדות שמזהה אותה. כעת ניקיטה מנסה ליצור לג'ולי זהות חדשה שתגן עליה.

"מדור 1" חודר אל ארגון טרור שמשתמש במכשיר הסוואה למכ"מ כדי ליצור התנגשות אווירית בין מטוסים. זהו אותו ארגון אשר הרג את אשתו של מייקל. ניקיטה מתחזה לטרוריסטית וחושפת תגליות מפתיעות.

במהלך פעולה שגרתית, ניקיטה מצילה גבר מפגיעת מכונית. היא מסרבת להצעתו לדייט, אבל נותנת לו פרטים כדי שיוכל לשלוח לה מתנה. העניין מסתבך כאשר היא מגלה כי התאונה הייתה מבוימת.

זוג פושעים המנסה למכור מתג גרעיני למרבה במחיר, הורג בפיצוץ ארבעה פעילים של "יחידה 1" במהלך ניסיון מכירה כושל. ניקיטה מתחזה לבתה האובדת של האישה כדי למצוא באמצעותה את המתג.

"מדור 1" מיירט מידע על זוג נשוי שנשכר כשומרי ראש עבור הטרוריסט פרי באואר. כדי לאסוף פרטים על מטרתו הבאה של באואר, "מדור 1" ממנה את מייקל וניקיטה להתחזות לזוג הנשוי ולחדור אל שורותיו.

ניקיטה ופעילים אחרים של היחידה יוצאים למשימה שמשתבשת קשות. ניקיטה מאמינה שמישהו בארגון בגד בה ובחבריה ויוצאת למצוא את החפרפרת. במהרה היא מגלה כי הדברים מסובכים מכפי שחשבה.

פעיל בארגון מציע לניקיטה להבריח אותה יחד איתו, אולם היא לא יודעת אם היא יכולה לסמוך עליו. במקביל היא יוצאת למשימה כדי לחלץ שני חיילי מארינס המוחזקים כבני ערובה ע"י טרוריסטים דרום אמריקאיים.

פושע בשם הרדינג מצליח לחדור אל המערכת הממוחשבת של הארגון ולגנוב תיקיה הכוללת בתוכה את זהויות כל פעיל במדור 1. את המידע שבידו הוא מציע למרבה במחיר: מדור 1 או טרוריסט אכזרי.

אחרי שעסקת סמים מתדרדרת ובעקבותיה מתים רבים, "מדור 1" נשלח לחקור. אחד מהמתים היה פעיל סי-איי-איי במסווה, במשימה לעצור את ההפצה של הרואין בצפון אמריקה ובאירופה.

ניקיטה נואשת להחזיר את מייקל הפצוע, אחרי שהוא נשאר מאחור במשימה שמטרתה הייתה להשמיד מפעל נשק כימי.

המדור חושד בגבר כי הוא טרוריסט מפתח, אבל ניקיטה סבורה שמדובר באדם חף מפשע שהיה במקום הלא נכון בזמן הלא נכון.

ניקיטה חופרת בעברה של המגויסת החדשה והאלימה שלה, קרין, ומגלה כמה עובדות מפתיעות על הפעילה הטרייה.

מדלין נאלצת להתעמת עם עברה המסתורי, בעודה מסכלת מזימה טרוריסטית לזהם אספקת מים באמצעות קרינה.

מייקל מפתה את רעייתו של מתנקש כדי להשיג גישה אל המחשב של הגבר. לבה של ניקיטה כואב בשל האישה הבוגדת והנבגדת, ליסה.

ניקיטה מסייעת לבירקוף להחלים מתגובת הלוואי של הרצח הראשון שלו, אחרי שהמשימה שלהם משתבשת.

מלחמה פורצת בין המדור לבין קבוצת טרוריסטים בשם "תא אדום". מייקל וניקיטה נשבים ומעונים במטרה להוציא מהם מידע על מיקומו החדש של המדור.

"מבצעים" מציע לניקיטה את חירותה בתמורה לכך שתסכים לחוס על חיי בנו, סוחר הנשק.

רוצח סדרתי בוחר בקרבן הלא נכון כאשר הוא תוקף את ניקיטה. אחרי שהיא שולחת אותו לדרכו, בלש החוקר את הפרשה מתחיל לחפש אותה כעדה המרכזית לפשע שביצע האיש.

ניקיטה בוחנת מתקן של מציאות מדומה, ומוצאת את עצמה שטופת מוח בדרכה לבצע משימת התנקשות/התאבדות.

חייו של ראש אומה חדשה נתונים בסכנה. ניקיטה ממונה להגן עליו, אך הוא עדיין נחטף. העניינים מסתבכים עבור ניקיטה אחרי שהיא שומעת את הסיפור של החוטף ומבינה שיש לו סיבות טובות.

היחידה עולה על עקבותיו של טיילר, טרוריסט מהמסוכנים בעולם. במהלך המשימה ניקיטה מסרבת פקודה, וכעונש נשלחת למשימת התאבדות ללא ידיעתה. מייקל עושה הכל כדי להציל אותה.