Miután egy évig harcolt a szörnyekkel, Dean - egy Benny nevű vámpír segítségével - visszatér a Purgatóriumból. Miután találkozik Sammel, a testvérpár megtudja, hogy Kevin megszökött Crowley elől, és lehet, hogy időközben arra is rájött, hogyan zárják be a Poklok kapuit mindörökre.

Sam és Dean elkísérik Kevint egy árverésre, ahol természetfeletti lények licitálhatnak természetfeletti tárgyakra - többek között a lefoglalt Isten Szavára. A Kevin anyjával kiegészült testvérpárnak viszont hamar rá kell jönnie, hogy nem tudnak feltenni elég értékes licitet, így rendhagyó megoldásokhoz kell folyamodniuk Crowley ellen.

Sam és Dean egy főiskolán egy házi videóra bukkan: két barát és egyikük barátnője lefilmezi a mindennapjaikat, miközben egy vérfarkas támadást is ki akarnak nyomozni.

Dean a vámpír Bennynek segít a bosszúálló akciójában, miközben a magára maradt Sam felidézi, hogy milyen volt az élete Ameliával és Dean nélkül.

Dean és Sam egy rejtélyes gyilkosságsorozat után nyomoz. A tettesek egyik pillanatról a másikra feldühödnek, és sokéves sérelmüket torolják meg az áldozaton. Lehet, hogy az átok eredete a polgárháború idejéig nyúlik vissza.

Crowley elrabolja Kevint és a többi próféta-jelöltet is, hogy felolvastassa velük Isten szavát. Castiel rejtélyes módon visszatér a Purgatóriumból, és rögtön felajánlja segítségét Samnek és Deannek.

Sam és Dean olyan rejtélyes halál- és bűnesetek után nyomoznak, ahol rajzfilmes szituációkba keveredtek a szereplők. Helyükről kiugró szívek, lepottyanó üllők, furcsa madárhangok és levegőben lebegés ? a nyomok apjuk egyik régi ismerőséhez vezetnek.

Sam felbéreli az elmegyógyintézetből kiengedett Martint, apjuk régi barátját, hogy kövesse Bennyt. Amikor két embert is megöl egy vámpír, Samék rögtön rá gyanakodnak, de Dean azt mondja, biztos nem ő tette. Megindul a nyomozás, de a testvérpár között nincs egyetértés.

Dean, Sam és Castiel az Alfie testében szenvedő Samandrielt akarják kimenteni az őt kínzó Viggo és Crowley karmaiból. Az angyal minden erejével ellenáll, de lehet, hogy Crowley-éknak végül sikerül megtörniük, és végzetes titkot oszt meg velük.

Két jelmezes szerepjátékos fiatal férfi szokatlan körülmények között halnak meg. A nyomok egy élő szerepjátékot játszó társasághoz vezetnek, ahol Dean és Sam viszontlátja az előző évadban megismert Charlie-t, aki a "mesebeli világ" királynőjének szerepében tetszeleg. Dean nagy örömére be is épülhet a játékosok közé, hogy megoldhassa a rejtélyt, míg Sam az interneten nyomoz néhány játékos közelmúltbéli gyanús "balesete" után...

Samék nagyapja, Henry Winchester 1958-ból a jelenbe utazik, és fiát keresi. Megtudja Deanéktől, hogy John már halott, de ők az unokái. Együtt kell megfékezniük Abbadont, aki szintén a múltból érkezett, és a pokol lovagja mit sem veszített az erejéből.

Sam és Dean elfoglalja a Betűvetők egykori főhadiszállását, de nem jut sok idejük a pihenésre: egy idős rabbi spontán kigyullad egy kampuszon. A nyomok egészen a második világháborúig és a náci Thule Társaságig vezetnek vissza...

Kevin rájön, hogy a pokol kapuinak bezárásához 3 próbát kell teljesíteni. Az első: megölni egy pokolkutyát, és megfürdeni a vérében. Ezek a szörnyek a lelküket eladó alkuszegőkre vadásznak, így a testvérpár egy farmra utazik, ahol egy mezőgazdász család egyszer csak meggazdagodott a semmi közepén talált olajból...

Dean és Sam egyik régi barátja, James Frampton nyomozó boszorkány lett. Minden jel arra mutat, hogy most embereket gyilkol. A magát irányítani nem tudó rendőr egyik társa a testvérpár segítségét kéri.

Elütnek egy csavargót. A férfi meghal, aztán feltámad. Samék kiderítik, hogy azért hal meg nap mint nap, majd támad fel újra, mert ő Prométheusz. Viszont Zeusz és Artemisz már a nyomában van, mióta a titán megszökött a hegyről - ráadásul a fiát is utolérte az átok.

Dean és Sam elindulnak, hogy kiszabadítsák a Crowley fogságába esett Meget. Tőle tudják meg, hogy létezik egy angyal tábla is, és a Pokol fejének éppen arra fáj a foga. Castielt eközben Naomi arra "edzi", hogy - ha a pillanat úgy hozza - gondolkodás nélkül végezzen a Winchesterekkel, és elvigye a táblát a Mennybe.

Dean és Sam azt gyanítják, hogy vámpírok állnak néhány friss haláleset mögött. A helyszínre utaznak, és kiderül, hogy a tavaly megismert Krissy Chambers két tinédzser társával már neki is látott a szörnyvadászatnak. A három fiatal elviszi a testvérpárt mentorukhoz, Victorhoz - Deanéknek viszont gyanús a férfi, és a vámpírölések körülményei is.

Dean és Sam megtudja Kevintől a 2. próbát: ki kell menteniük egy ártatlan lelket a Pokolból, és feljuttatni a Mennybe. Bobbyra esik a választásuk, de kénytelenek megbízni egy kétes hírű embercsempészben.

A testvérpárt felkeresi Charlie Bradbury azzal, hogy talált számukra egy esetet: több gyilkosság is történt, és az áldozatok belülről szinte megsemmisültek. Charlie is Winchesterékkel tart, hogy segítsen nyomozni, és fény derül múltja legnagyobb titkára.

Crowley a Winchesterek hasonmásaival próbálja megtéveszteni Kevint, akit Deanék már halottnak hisznek. Sam továbbra sincs jó bőrben, de úgy gondolja, tudja, hogy hol lehet Metatron, isten írnoka, aki segíthet nekik tábla-ügyben.

A harmadik próba: meg kell gyógyítani egy démont. Sam és Dean úgy döntenek, Abbadon pont megfelel a célnak. Míg előássák, Castiel és Metatron új szövetséget köt, hogy úrrá legyenek a mennybéli zűrzavaron, Crowley pedig ravasz trükköt eszel ki, és ultimátumot ad a testvérpárnak.

Amikor Crowley Jody Mills seriffet kezdi fenyegetni, a testvérpár úgy dönt, alkut köt a pokol királyával, aki nem is sejti, hogy a fiúk már kitaláltak valamit. Eközben Castiel és Metatron is csak két próbára van attól, hogy lezárja a Mennyet, miközben Naomi azt bizonygatja, hogy Metatron átveri Castielt és Deanéket.