On kulunut vuosi siitä, kun Dean ja Castiel päätyivät demonien kansoittamaan Kiirastuleen, ja Dean löytää lopulta pois kauhujen keskeltä tehtyään sopimuksen salaperäisen apurin kanssa. Dean joutuu kuitenkin pettymään, kun saa tietää Samin lopettaneen metsästämisen ja jättäneen sekä Deanin että Kevinin oman onnensa nojaan. Kevinin viestit paljastavat profeetan karanneen Crowleyn kynsistä, ja veljekset jäljittävät hänet mutta eivät ole ainoita pojan perässä.

Vastoin Deanin kehotuksia Kevin haluaa varmistaa äitinsä olevan turvassa, ja kun profeetan äiti saadaan pelastettua demonien kynsistä, tulee tämä Deanin, Samin ja poikansa mukaan etsimään Jumalan sanaa. Nelikko löytää kivitaulun lopulta ahneuden jumala Pluton huutokaupasta, mutta pian he huomaavat, että yliluonnollisessa tarjouskilvassa hinnat ovat heidän saavuttamattomissaan, ja lisäksi myös Crowley lymyää armottomien ostajien joukossa. Muistot Kiirastulesta ja Castielista palaavat Deanin mieleen.

Nuoren miehen juoksulenkki saa kammottavan lopun, kun häneltä riivitään sydän rinnasta. Kun selviää, ettei kyseessä ole ensimmäinen vastaavanlainen tapaus, Sam ja Dean jättävät Kevinin etsinnät sikseen ja jahtaavat julmaa murhaajaa, kunnes huomaavat kauhukseen, että syyllisiä on monia. Murhaajat ovat saaneet elinsiirteen samalta huippu-urheilijalta, mutta mitä tekemistä urheilusankarilla on karmaisevien kuolemien kanssa? Sankarin äiti puolestaan on epäilyttävän harvasanainen. Jahdin tiimellyksessä Sam kaipaa normaalia elämää.

Sam ja Dean saapuvat murhapaikalle, jossa ainoa johtolanka on jälkeen jätetty video: kolme opiskelijanuorta Brian, Michael ja Kate kuvaavat elämäänsä, joka mullistuu eräänä kohtalokkaana yönä, kun Michael saa salaperäisen pureman. Jälki katoaa, mutta sen seuraukset ovat paljon kauaskantoisemmat, kun Michael pullistelee uutta yli-inhimillistä voimaa. Nuoret vakoilevat Samia ja Deania, jotka saapuvat selvittämään kampuksen murhatapauksia, ja saavat samalla selville totuuden Michaelin kohtalosta, joka herättää sekä kammoa että ihailua.

Kun vampyyri Benny, Deanin apuri Kiirastulesta, ottaa yhteyttä tarvitessaan apua vampyyrijahdissa, Dean julistaa Samille pitävänsä vapaapäivän yksityisasioiden takia ja etsii ystävänsä käsiinsä. Benny metsästää vampyyria, joka teki hänestä kaltaisensa ja luottomiehensä mutta joka tappoi Bennyn tämän hylättyä luojansa rakkauden tähden. Yhdessä Dean ja Benny livahtavat vampyyrien pesään, mutta tuleeko Samin lisäapu lopulta tarpeeseen? Sam muistelee elämää, jota vietti Deanin kärvistellessä Kiirastulessa.

Sam ja Dean jahtaavat kostonhimoista aavetta, joka on vastuussa murhista. Heidän apunaan on tuttu metsästäjä Garth, joka yrittää ottaa Bobbyn paikan. Veljesten välillä kytevät kaunat purkautuvat melkoisella voimalla.

Kevin ja hänen äitinsä yrittävät rakentaa pommia, joka tuhoaisi demonit, mutta Crowley ei aikaile käydessään vastaiskuun. Dean näkee näkyjä Castielista kaikkialla, mutta mitäpä onkaan sen takana...

Castiel haluaa ryhtyä metsästäjäksi ja hän auttaa veljeksiä tutkimaan outoja murhia eräässä pikkukaupungissa. Mutta mitä tekemistä vanhoilla piirretyillä on jutun kanssa? Sam muistelee yhä normaalia elämäänsä.

Sam epäilee Bennyn palanneen vanhoihin tapoihinsa, kun tätä epäillään taposta. Dean ei tätä purematta niele, ja veljekset ovatkin pian napit vastakkain. Mutta miksi Samin muistot Ameliasta tuntuvat entistä oudommilta?

Castiel yrittää pelastaa enkelin, joka on Crowleyn vankina. Veljesten välit ovat kireät, ja kaiken lisäksi Amelia vaatii Samia tekemään lopullisen valinnan.

Sam ja Dean perehtyvät roolipelaajien maailmaan metsästäessään hirviötä ja törmäävät vanhaan tuttuunsa, superhakkeri Charlieen. Sam on yhä allapäin Amelian takia, ja Dean yrittää lohduttaa häntä.

Sam ja Dean tapaavat miehen, joka väittää olevansa heidän isoisänsä, Henry. Veljekset ovat kuin ällikällä lyötyjä uudesta sukulaisesta, joka on matkannut ajassa eteenpäin pysäyttääkseen supervahvan demonin.

Sam ja Dean tutkivat tuhkaksi palaneen rabbin tapausta ja saavat vastaansa golemin. Rabbi oli tutkinut natsien käyttämiä noitakeinoja. Isoisänsä avulla veljekset löytävät uuden ja verrattoman päämajan.

Kevin on tulkinnut kivitaulun, ja Sam ja Dean yrittävät sulkea helvetin portit. Tämä onnistuu vain suorittamalla kolme eri tehtävää.

Noituutta harjoittava poliisi näkee painajaisia murhista. Kun murhat tapahtuvat oikeasti, Sam ja Dean kutsutaan hätiin.

Sam ja Dean tutkivat zombihyökkäystä, mutta miksi kreikkalaiset jumalat ovat sotkeentuneet juttuun? Samin vointi huononee.

Crowley on lähettänyt demonejaan etsimään Luciferin hautaholvia, jossa on eräs tärkeä esine. Sam ja Dean saavat vihdoinkin kuulla Megistä.

Sam ja Dean tutkivat vampyyrisurmia ja törmäävät orpojoukkioon, josta ollaan koulimassa uuden sukupolven metsästäjiä. Joukossa on myös eräs veljesten tuttu, mutta opettaja herättää epäilyjä.

Veljesten pitää suoriutua toisesta kokeesta, mutta siihen tarvitaan noutajan apua. Naomi yllättää Deanin, joka vuorostaan joutuu pyytämään palvelusta Bennyltä.

Dean opettaa hakkeri-Charlielle metsästämisen jaloa taitoa, mutta jokin tuntuu olevan vialla. Kevin on jälleen kateissa.

Sam ja Dean saavat hälyttävän viestin Keviniltä ja löytävät mahdollisen uuden liittolaisen. Cas yrittää vältellä Naomia ja muita enkeleitä, ja Samin olo heikkenee.

Veljekset keksivät mahdollisen keinon ratkaista viimeinen koitos, jonka avain on eräällä papilla. Casilla on parikin tehtävää, yksi toistaan tärkeämpiä.