Castle (Nathan Fillion) versüßt seiner Ehefrau den ersten Tag als neuer Captain des zwölften Reviers mit Kuchen und Klunkern, um sich anschließend seiner neu modellierten Privatdetektei zu widmen. Der Anruf von Ryan (Seamus Dever) und Esposito (Jon Huertas), die nach seiner Unterstützung an einem Tatort fragen, deutet zunächst auf einen ganz normalen Fall hin. Doch zusätzlich zu den drei von Kugeln durchsiebten Opfern findet er das Blut des Schützen und den Armreif, den er Beckett (Stana Katic) zuvor geschenkt hatte. Offensichtlich befindet sich seine Ehefrau auf einer eigenen Mission, von der sie jedoch weder ihrem Mann noch ihren Freunden vom Revier etwas erzählt hat.

Beckett (Stana Katic) befindet sich in der Episode XX von Castle gemeinsam mit FBI-Analytiker Vikram Singh (Sunkrish Bala) auf der Flucht vor dem unbekannten, bewaffneten Einsatzteam, während ihr Ehemann (Nathan Fillion) versucht, die Hintergründe der Geschehnisse aufzuklären, um seine Ehefrau zu finden. Zum Glück erhalten sie in letzter Sekunde tatkräftige Schützenhilfe von einer Frau (Ann Cusack), die sich als Castles Stiefmutter Rita vorstellt.

Um sich für Kate (Stana Katic) von seiner besten Seite zu zeigen, versucht Castle (Nathan Fillion) den Fall des aufgespießten Studenten mit Hilfe seiner Lizenz als Privatdetektiv vor ihr aufzuklären. Um den entscheidenden Vorteil auf seiner Seite zu haben, erkauft er sich die Stelle eines Professors beziehungsweise Gastdozenten an der Universität des Opfers. Nachdem Ryan (Seamus Dever) und Esposito (Jon Huertas) vergeblich versuchen, sich als Undercoverstudenten unter das Campusvolk zu mischen, sehen sie sich gezwungen, entgegen der Anweisung von Beckett, den Ehemann ihres Captains zu unterstützen.

Das Leben des Opfers in der Episode What Lies Beneath der Serie Castle scheint ein Kartenhaus zu sein, dass auf Lügen aufgebaut ist. Stück für Stück versuchen die Polizisten des 12. Reviers Lüge und Wahrheit zu trennen, um an ein mögliches Mordmotiv zu gelangen. Castle (Nathan Fillion) schaltet sich in den Fall ein, indem er sich von der Ehefrau des Opfers engagieren lässt. Die erste ergiebige Spur finden sie bei der Selbsthilfegruppe der pathologischen Lügner, bei denen der Tote ein bekanntes Gesicht war. Hat ihn also sein krankhafter Lügenzwang in eine tödliche Bredouille manövriert?

Augenzeugin Mia (Stephnie Weir) beobachtet einen Raubüberfall und erhält Besuch von Ryan (Seamus Dever) und Esposito (Jon Huertas) und wird von ihnen aufs Polizeirevier geleitet. Dort kann sie allerdings nur bedingt Angaben zu dem maskierten Killer machen. Dafür erfährt Castle (Nathan Fillion), der sich ebenfalls auf dem Revier befindet und die Frau zurück in ihr Apartment bringt, dass Mia einen besonders ausgeprägten Geruchssinn besitzt, der die Ermittlungen auf die richtige Spur lenken könnte. Deswegen schließt er sich mit der äußerst widerwilligen Zeugin mit wenig Taktgefühl, aber besonderem Riechorgan, zu einem ungleichen Duo zusammen.

Während Kate (Stana Katic) nicht in der Stadt ist, zieht Detective Slaughter (Adam Baldwin) Castle in den Fall eines besonders ausgeklügelten Raubzuges hinein. Schon bald stolpern sie über die erste Leiche, die allerdings Slaughters Messer inklusive Fingerabdrücke im Hals stecken hat. Doch Castle glaubt an die Unschuld des stürmischen Detectives. Zusammen gehen sie einer neuen Spur nach, während Ryan (Seamus Dever) und Esposito (Jon Huertas) ihnen dicht auf den Fersen sind, um Slaughter zu verhaften. In Zuge dessen, entdecken sie, dass das Mordopfer als Mentor des jugendlichen Straftäters Louis Prince (Brett DelBuono) fungierte.

Der brutale Mord an einem professionellen Verführungskünstler bringt eine unfangreiche Liste mit potentiellen Verdächtigen mit sich. Trotz ihres Dauerstreits versuchen Ryan (Seamus Dever) und Esposito (Jon Huertas), mit Castle (Nathan Fillion) als Schlichter, sich des Falles anzunehmen. Es dauert nicht lange, bis Castle und seine Freunde herausfinden, dass ihr Opfer nicht nur vorwiegend reiche, verheiratete Frauen verführte. Die regelmäßig auf dessen Konto eingegangenen Geldbeträge lassen darüber hinaus darauf schließen, dass er für seine Dienste bezahlt wurde.

Der Fund einer Leiche in dem Theater, wo Martha (Susan Sullivan) ihre letzte Show hat, ruft Castle (Nathan Fillion) und Beckett (Stana Katic) auf den Plan. Die beiden tauchen dann in die überraschend gefährliche Welt des Showbusiness und A Capella-Gesangs ein, um den Mörder zu überführen.

Castle (Nathan Fillion) bekommt endlich seinen Tag im Gericht als er als Zeuge in einem Mordfall aussagt. Doch als neue Informationen ans Licht kommen, müssen er und Beckett (Stana Katic) schnell handeln um zu verhindern, dass es zu einem Justizirrtum kommt.

Als der Sohn eines russischen Diplomaten ermordet wird, werden Beckett (Stana Katic) und Castle (Nathan Fillion) in ein gefährliches und kriminelles Spiel auf internationaler Ebene hineingezogen.

Castle (Nathan Fillion) wird gekidnappt und gezwungen mit Fremden an einem Psychospiel zu arbeiten. Währenddessen versuchen Beckett (Stana Katic) und das 12. Revier ihn zu befreien und einen Mörder zu finden.

Beckett (Stana Katic) und der 12. Bezirk ermitteln im Fall des Mordes an einem ausländischen Studenten. Als dessen Kommilitonen aber nicht mit der Polizei sprechen wollen, nimmt Castle (Nathan Fillion) verdeckte Ermittlungen als französisch-kanadischer Immigrant auf. Er findet heraus, dass das Opfer mehr war als zunächst angenommen.

Castle (Nathan Fillion) kehrt mit Fragen über die Zeit, an die er sich nicht erinnern kann, nach Los Angeles zurück. Die Ereignisse nehmen jedoch eine tödliche Wendung, als er von der legendären Greatest Detective Society angeheuert wird, um einen Mordfall zu lösen.

Als ein Officer in der NYPD-Akademie umgebracht wird, müssen Beckett (Stana Katic) und ihr Team zurück in auf den alten Trainingsplatz gehen um zu ermitteln. Unterdessen ringt Castle (Nathan Fillion) mit einer Entscheidung, die große Auswirkungen auf ihn und Beckett haben wird.

Ein Hinweis am Tatort eines Mordes an einem verliebten Autofahrer führt Beckett (Stana Katic) und Castle (Nathan Fillion) zurück zu einem alten Fall von Esposito (Jon Huertas). Doch es wird kompliziert als sie herausfinden, dass Esposito ihnen nicht die ganze Wahrheit über seine gemeinsame Vergangenheit mit dem Schuldigen offenbart hat.

Nachdem ein Mann ums Leben gekommen ist, der in Verbindung mit dem Schwarzmarkthandel von türkischen Relikten stand, begibt sich das Team auf die Suche nach einem weiteren gestohlenen Artefakt, bei dem es sich angeblich um Aladdins Wunderlampe handeln soll, um den Täter ausfindig zu machen.

Hayley (Toks Olagundoye) steht plötzlich unter Verdacht, für einen Akt von Cyber-Terrorismus verantwortlich zu sein, nachdem sie einem alten Freund ausgeholfen hatte. Castle (Nathan Fillion) und Beckett (Stana Katic) müssen sich daraufhin beeilen, ihren Namen reinzuwaschen.

Als ein höflicher städtischer Sicherheitsinspektor wundersamerweise eine Vergiftung überlebt, könnte es Glück gewesen sein. Als er jedoch eine weitere überlebt, müssen Castle (Nathan Fillion) und Beckett (Stana Katic) das Rätsel lösen.

Nachdem eine Schauspielerin ermordet wurde, finden Castle (Nathan Fillion) und Beckett (Stana Katic) heraus, dass der Star mehr Sorgen hatte als nur die nächsten Textzeilen.

Ein axtschwingender Psychopat flieht aus der Anstalt und kommt in Castles (Nathan Fillion) Büro ums Leben. Die Untersuchungen von Castle und Beckett (Stana Katic) führen dazu, dass Castle der Meinung ist, der Tod des Opfers könnte die Arbeit des Antichristen sein.

Dank ihrer bislang besten Spur sind Castle (Nathan Fillion) und Beckett (Stana Katic) bereit, gegen LokSat anzutreten. Eine unvorhergesehene Wendung gefährdet jedoch nicht nur ihren Fall, sondern auch ihr Leben.