Am Morgen danach müssen Castle und Beckett nun entscheiden, ob sie ein Paar sind oder ob es nur eine einmalige Sache war. Aber bevor sie das in Angriff nehmen können, müssen sie sich mit den Verantwortlichen für den Tod von Kates Mutter auseinandersetzen, die nun eine Bedrohung für Beckett darstellen.

An Becketts erstem Tag nach ihrer Suspendierung werden sie und Castle in die anrüchige Welt der lokalen Fernsehnachrichten geworfen, als WHNYs altgediente Wetterfee tot aufgefunden wird. Als ob es nicht schon schwierig genug wäre, sich in einer Branche voller Verrat und rücksichtslosem Ehrgeiz zurechtzufinden, müssen sie auch noch ihre neue Beziehung vor ihren Kollegen verheimlichen

Eine wieder in Besitz genommene Lagereinheit, Schatzsucher und die feine Gesellschaft von Manhattan kommen im Fall einer auf unerklärliche Weise ermordeten Frau zusammen. Castle beschließt, die Auktion des Lagerhauses zu betreten, um zu sehen, ob irgendetwas darin zu ihrer Ermordung geführt haben könnte.

Castle und Becketts Pläne für ein romantisches Wochenende in den Hamptons werden durchkreuzt, als ein sterbender Mann in Castles Garten stolpert und in seinem Pool zusammenbricht. Die beiden können sich der Verlockung der Ermittlungen nicht entziehen und tun sich mit dem wohlmeinenden, aber unerfahrenen Sheriff der Kleinstadt zusammen, um den Mörder zu finden.

Bei den Ermittlungen zu einem schockierenden Ritualmord stoßen Beckett und ihr Team auf überraschende Beweise, die Castle mit dem Mord in Verbindung bringen. Als sich die Beweise gegen ihn häufen, werden Loyalitäten auf die Probe gestellt. Und als überraschende Enthüllungen ans Licht kommen, beginnt Beckett sich zu fragen, wie gut sie ihren neuen Geliebten und Partner seit vier Jahren wirklich kennt

Als auf einer Science-Fiction-Convention eine Leiche gefunden wird, geraten Castle und Beckett in das Herz der Fangemeinde - eine Welt voller egoistischer Prominenter, eingefleischter Fans in Kostümen und genug Drama für zwei Galaxien.

Ein Dokumentarfilmteam begleitet Castle, Beckett und das Team bei ihren Ermittlungen im Mordfall des Leadgitarristen einer Rockband.

Nach einem katastrophalen "Meet the Parents"-Dinner werden die zerstrittenen Castle und Beckett losgeschickt, um den einzigen Zeugen eines Mordes zu finden, doch sie geraten in einen Hinterhalt und sind gezwungen, den Zeugen mitzunehmen. Mitten in der Nacht in einem üblen Viertel der Stadt gestrandet, ohne Telefon, Marke oder Waffe, müssen Castle und Beckett einen Weg finden, ihn vor einer Gruppe von Mafiosi zu beschützen - vorausgesetzt, sie bringen sich nicht vorher gegenseitig um.

Castle und Beckett ermitteln, als ein bärtiger Mann namens Kris Kringle im Central Park vom Himmel fällt; Beckett und Castle arbeiten gemeinsam an einer Weihnachtsliste.

Als ein mächtiger Scheidungsanwalt, der nur Frauen vertrat, ermordet wird, sehen sich Castle und Beckett mit einer Vielzahl von wütenden Ex-Ehemännern konfrontiert, von denen jeder der Mörder sein könnte. In der Zwischenzeit zieht Castles Ex-Frau (Darby Stanchfield), Meredith, in das Loft ein, um sich um Alexis zu kümmern, während sie sich von der Mono-Krankheit erholt, und zu allem Überfluss ist Beckett gezwungen, ebenfalls einzuziehen, während ihre Wohnung ausgeräuchert wird, was zu Spannungen, Humor und mehr als nur ein wenig Unbehagen führt

Als ein aufstrebender DJ auf der Album-Release-Party eines Popstars ermordet wird, müssen Beckett und Castle in die raue Welt der New Yorker Musikindustrie eintauchen. Als die Ermittlungen zu einem gestörten Teenager führen, nimmt Esposito den Jungen unter seine Fittiche, in der Hoffnung, ihn auf den richtigen Weg zu bringen, bevor es zu spät ist.

Als Beau Randolf, der Gründer des erfolgreichen Erwachsenenvideo-Franchise "College Girls Gone Crazy", ermordet wird, sehen sich Castle und Beckett mit einer langen Liste von Ehemännern, Vätern und Ex-College-Girls konfrontiert, die alle ein Motiv haben. Um den Mörder zu finden, müssen sie tief in das Leben des Opfers eintauchen, wo sie an jeder Ecke auf Überraschungen stoßen. Außerdem beginnt Alexis mit einem Videoblog, aber Castle ist nicht glücklich darüber, dass persönliche und intime Details aus ihrem Leben veröffentlicht werden.

Während sie den Mord an einer jungen Frau untersuchen, finden Castle und Beckett Beweise, die ihren Tod mit Senator William H. Bracken (Jack Coleman) in Verbindung bringen, dem Mann, der für den Mord an Becketts Mutter verantwortlich ist. Beckett ist fest entschlossen, Bracken endlich vor Gericht zu bringen, doch schon bald stellt sie fest, dass die Dinge weitaus komplizierter sind, als sie scheinen.

In der ersten von zwei Episoden beginnen Castle und Beckett mit einer Mordermittlung, bei der auch ein Komplott zur Entführung der Tochter eines reichen Geschäftsmannes aus dem Nahen Osten aufgedeckt wird. FBI-Agent Harris, ein ausgeglichener Profi, wird hinzugezogen, um bei der Suche nach den Entführern zu helfen.

Als es dem FBI nicht gelingt, seine Tochter zurückzuholen, nimmt Castle die Sache selbst in die Hand und wendet sich an einen zwielichtigen Mittelsmann, der ihm helfen soll, Alexis zurückzuholen. Doch schon bald erfährt Castle, dass die Entführung seiner Tochter möglicherweise Teil eines noch viel finstereren Plans ist.

Als eine junge Frau drei Tage nach dem Anschauen einer "Spuk"-DVD buchstäblich zu Tode erschreckt zu sein scheint, geraten Castle und Beckett in einen ihrer bisher gruseligsten Fälle. Zu allem Überfluss ist Castle davon überzeugt, dass auch er dem Tod geweiht ist, als er sich versehentlich das verfluchte Video ansieht.

Als ein Mann tot in einem industriellen Kuchenmixer aufgefunden wird, gehen Castle und Beckett davon aus, dass der Mord einer irischen Bande in Staten Island und einer schönen Barbesitzerin namens Siobhan O'Doul zuzuschreiben ist. Zur großen Überraschung aller hat Detective Ryan eine komplizierte Vergangenheit mit Siobhan und der Staten-Island-Verbrecherfamilie aus seiner Zeit als verdeckter Ermittler im Drogenmilieu. Als der Fall in eine Sackgasse gerät, muss Ryan wieder undercover ermitteln, um den Mörder zu entlarven, was seine Beziehung zu seiner Frau erschwert.

In der 100. Folge der Serie befindet sich Castle in der unglücklichen Lage, NICHT an einem Fall arbeiten zu können. Während er sich mit einem gebrochenen Bein im Loft verkriecht, geht Beckett ohne ihn los, um den Tod eines Steuerfahnders zu untersuchen, und lässt Castle unglücklich und gelangweilt zurück. Als er jedoch glaubt, Zeuge des Mordes an einer jungen Frau in der Wohnung gegenüber zu sein, wird er in einen Mordfall im Stil von "Das Fenster zum Hof" hineingezogen, der ihn viel zu sehr an sein Zuhause erinnert.

Als Castle und Beckett am Schauplatz eines grausamen Mordes riesige Fußabdrücke finden, ist das Team gezwungen, sich mit der unwahrscheinlichen Theorie auseinanderzusetzen, dass Bigfoot der Mörder ist. Doch als sie in die Welt der Primatenforschung, der Großwildjagd und der mythologischen Kreaturen eintauchen, wird ihnen klar, dass die Suche nach dem verantwortlichen Mann (oder der Bestie) sie auf die Liste der gefährdeten Arten setzen könnte.

Als Beckett den Auftrag erhält, Erik Vaughn zu beschützen, einen charmanten Milliardär und Unternehmer, dessen Leben in Gefahr ist, ist sie gezwungen, über ihre Beziehung zu Castle nachzudenken, die auf einem Tiefpunkt angelangt ist. In der Zwischenzeit unternimmt Castle, der von Eifersucht zerfressen ist, alles, um den Fall zu lösen und die beiden zu trennen.

Becketts Leben steht auf dem Spiel, als sie auf eine druckempfindliche Bombe tritt. Während das Team nach einer Möglichkeit sucht, den Sprengsatz zu entschärfen, lenkt Castle Beckett ab, indem er mit ihr darüber streitet, wer sich zuerst in wen verliebt hat.

Als der Heimatschutz auf unerklärliche Weise den Tatort eines Autobombenanschlags versiegelt, stehen Castle und Beckett vor zwei Rätseln: Wer hat das Opfer, einen Whistleblower der Regierung, ermordet, und warum versuchen Bundesagenten, den Fall zu übernehmen? Die Handlung verdichtet sich, als sie herausfinden, dass das Opfer nicht durch eine Autobombe, sondern durch eine Rakete einer Militärdrohne getötet wurde.

Im Staffelfinale zwingt ein Vorstellungsgespräch bei einer hochrangigen Bundesbehörde Beckett dazu, sich zu überlegen, was sie von ihrem Job und von ihrer Beziehung zu Castle erwartet. In der Zwischenzeit wird die Leiche einer jungen Frau im Wassertank eines heruntergekommenen Hauses gefunden. Als das Team die Ermittlungen aufnimmt, stellt es fest, dass ihre letzte Ruhestätte nur eines von vielen seltsamen Dingen an ihrem Tod ist.