Beckett is neergeschoten en komt in het ziekenhuis. Castle geeft zichzelf de schuld van alles. Josh zal vechten met Castle en er zal een 'Timejump' komen, anders ligt Beckett de hele tijd in een ziekenhuisbed. Na deze aflevering zal Josh verdwijnen wat waarschijnlijk betekent dat Beckett het uitmaakt. Beckett geeft aan de psycholoog toe gelogen te hebben over de blackout na de aanslag, ze weet zich alles nog te herinneren.

Er wordt iemand vermoord, in tweeën gesneden. Van zijn hoofd naar zijn kruis. Als ze de vrouw ondervragen verzwijgt ze iets. De moordenaar is een superheld. Na een hoop verdachten eindigt het met een schattig Caskett moment en Castle flipt vanbinnen vanwege Alexis.

Castle en Beckett onderzoeken een misdrijf van een grote plas bloed, maar waar er geen slachtoffer zich meebrengt. Alexis krijgt nieuws over Stanford.

Castle en Beckett onderzoeken de moord op een jonge vrouw, die werd gepleegd met behulp van Det. Ryan's oude dienst wapen - degene die werd gestolen door de seriemoordenaar, 3XK.

Castle en Beckett onderzoeken een moord tijdens de diefstal van een waardevol beeld. Serena Kaye, een slimme, sexy verzekerings onderzoeker, voegt zich bij hen toe in het onderzoek, al die tijd verbergt ze een zeer belangrijk geheim van het team. Ze trekt ook veel aandacht van Castle, met gemengde gevoelens van Beckett.

Castle en Beckett onderzoeken de moord op een spoken jager die in een spookachtig herenhuis op zoek was naar spoken. Castle steunt het idee dat bovennatuurlijke krachten het werk zou kunnen zijn, terwijl Beckett op zoek naar een niet-bovennatuurlijke reden voor de moord.

Wanneer Castle geld op wil nemen samen met zijn moeder, wordt de bank overvallen. Beckett probeert Alexis te kalmeren en ze doet er alles aan om Castle en Martha weer veilig buiten te brengen.

Tijdens het onderzoek naar de moord op een Atlantic City casino-eigenaar in een verlaten pakhuis, komen er sterke leads voor het team zowel in New York als in Atlantic City. Beckett en Capt. Gates werken in New York samen, Castle kiest natuurlijk om met Ryan en Esposito op road trip te gaan naar "Playground Amerika's", in de hoop om de zaak op te lossen, terwijl ze een geïmproviseerde vrijgezellenfeest voor Ryan geven.

Castle en Beckett worden samen wakker gehandboeid aan elkaar in een afgesloten ruimte, zonder herinnering aan hoe ze daar geraakt zijn.

Wanneer Castle en Beckett de dood van een 'ladies man' onderzoeken, zijn duistere geheimen onthuld over Ryan's bruid, Jenny.

Een vrouw wordt dood aangetroffen in de passagiersstoel van een auto in bruikleen van het stadhuis door de burgemeester (Derek Webster). Captain Gates dringt aan bij Beckett om Castle af de zaak te nemen, door zijn hechte vriendschap met de burgemeester.

Het onderzoek naar de dood van een beroemde honden trainer leidt tot een reality-tv-ster, Kay Cappuccio (Hilarie Burton). Alexis gaat op reis met haar vriend Buttons om naar hogescholen te gaan kijken. Castle en Beckett hebben een discussie waar de hond, Royal, van de overledene (die geen familie meer heeft) moet blijven. Esposito heeft een oogje op de reality-tv-ster.

Castle vind een dagboek dat werd geschreven in de jaren '40 door een privédedective en hij probeert om een ​​moderne misdaad op te lossen door de informatie erin. Elke keer als hij het ​​leest knippert hij terug naar de jaren '40, met de belangrijkste personages die spelen in het dagboek gespeeld door de huidige cast.

(Deel 1) Castle en Beckett ontdekken dat de moordenaar die ze nastreven een onderdeel is van een internationale samenzwering.

(Deel 2) Castle en Beckett realiseren wat 'the linchpin' is, ze worden verraden door iemand die ze dachten dat ze konden vertrouwen en proberen om de derde wereldoorlog te voorkomen. Castle komt ook meer te weten over zijn vader.

Als een vrouw verkleed als Roodkapje dood wordt aangetroffen in het bos met een klauw gemarkeerd over haar lichaam, en kort daarna een vermoord Sneeuwwitje wordt ontdekt met een giftige appel in haar hand, gaan Castle en Beckett op zoek naar een 'Fairytale killer' voordat hij opnieuw doodt. Maar niets is wat het lijkt in een zaak vol met bedrog, verraad, geheimen en moord.

Castle en Beckett onderzoeken de dood van een onrustige beroemdheid die werd vermoord enkele momenten voordat ze moest verschijnen als een deelnemer op een populaire danswedstrijd.

Castle, Beckett en de NYPD stormlopen naar een bomaanslag om de dader te vinden op de "Overname Wall Street 'protest. Ondertussen ontdekt Castle toevallig Beckett haar geheim.

Castle en Beckett wordt benaderd door een detective van Scotland Yard op zoek naar hulp bij het oplossen van de moord op een vriend van zijn familie. Ondertussen probeert Lanie Beckett te helpen met haar gevoelens voor Castle.

Het gevoel dat hij niet meer in staat is om te werken met Beckett, Castle vindt een nieuwe partner in Detective Ethan Slaughter (Adam Baldwin). Aangezien de twee een poging doen om 'een ​​bende oorlog' te voorkomen voordat die New York overnemen, brengen Slaughter's twijfelachtige en vaak gewelddadige methodes Castle's leven in gevaar.

Een getuige van een moord beweert dat het slachtoffer werd aangevallen door een zombie. Castle en Beckett proberen de zaak op te lossen, maar dit is misschien wel de perfecte moord.

In de vierde seizoens finale confronteren Castle en Beckett hun gevoelens, terwijl zij te maken hebben met een zaak die hen terugbrengt naar de schietpartij van Beckett en de moord op haar moeder.