Castles heitere Pokerpartie mit der Mordkommission wird beendet, als am selben Abend zwei Morde geschehen. Beckett und Castle übernehmen den ersten, Ryan und Esposito den zweiten Fall. Um das Ganze interessanter zu machen, wetten Ryan und Esposito mit Castle darum, welches Team seinen Fall zuerst aufklären wird. Beckett ist von der Wette wenig begeistert, steigt aber schließlich doch noch mit ein. Was sie nicht weiß: Die Verlierer müssen sich den Kopf rasieren ...

Die Titelstory über Castle, Beckett und den neuen «Nikki Heat»-Roman «Heat Wave» ist in aller Munde, und die Freude des Autors wird einzig dadurch getrübt, dass Beckett sauer auf ihn zu sein scheint. Sein Gefühl trügt ihn nicht: Er hat es versäumt, seinem liebsten Fan ein Vorabexemplar mit Widmung zu schenken. Der Mord an einem jungen Model, das bei einer Fashionshow als neuer Star lanciert werden sollte, führt das ungleiche Ermittlerpaar hinter den schönen Schein eines Modehauses, wo sich schnell mehrere Verdächtige finden. Der erschütterte Ehemann des toten Models berichtet von einem üblen Stalker und einer tatenlos gebliebenen Polizei. Bereits zwei Tage nach dem Mord wird die vermeintlich beste Freundin der Toten als deren Nachfolgerin präsentiert und - wie sich zeigt - hegte sie wenig freundschaftliche Absichten. Ebenfalls in Verdacht gerät ein Fotograf, der nur die Models ins beste Licht rückt, die sich als willig erweisen.

Castle muss beleidigt zur Kenntnis nehmen, dass Beckett sein Buch noch nicht gelesen hat. Grosse Freude allerdings bereitet ihm die Aufklärung des Mordes an einem angeblichen Forscher, der sich als grossartiger Schwindler entpuppt. Zuvor hat ein Lehrer gemeldet, dass besagter Forscher inmitten eines Livestreams übers Internet, den seine Klasse verfolgte, von Unbekannt erschossen wurde. Tatsächlich wird der Mann, bis zur Unkenntlichkeit durch einen Gesichtsschuss verstümmelt, tot aufgefunden - in einer bestens mit Filmrequisiten ausgerüsteten Wohnung inmitten von New York. Beckett und Castle finden heraus, dass der Schwindler selbst die misstrauische Tochter eines reichen Mannes hinters Licht hatte führen können. Diese zeigt sich denn auch felsenfest überzeugt davon, dass ihr Verlobter sie wahrhaftig geliebt hatte.

Die Aufklärung des Mordes an einer jungen Immigrantin führt Castle und Beckett auf die Spur eines Ehepaares, in deren Appartementhaus die Ermordete angestellt gewesen war. Der Ehemann gerät in Verdacht, eine aufdringlich gewordene Geliebte aus dem Weg geräumt zu haben, doch dann nimmt der Fall eine erstaunliche Wende. Mehr noch als der herausfordernde Fall beschäftigt Starautor Castle und seine Muse Beckett jedoch etwas anderes: Wird sein erster «Nikki Heat»-Roman der einzige bleiben? Denn dem Starautor winkt mit dem Angebot, drei neue Bücher über einen weltbekannten britischen Spion zu schreiben, die Erfüllung eines Lebenstraumes. Die Aussicht auf das Ende der Figur und damit ihrer Zusammenarbeit weckt bei Castle und Beckett Gefühle, die in krassem Widerspruch stehen zu ihrem vordergründigen Benehmen einander gegenüber.

Eine Leiche mit einem Holzspies in der Brust wird auf dem Friedhof gefunden - ein Vampir, dessen ewigem Leben ein Ende gesetzt wurde? Die Reisszähne erweisen sich jedoch als künstlich. Sie weisen Castle und Beckett den Weg in eine bizarre und erschreckende Welt von Vampir-Fetischisten. Mit reichlich Anregung macht sich Castle auf die Suche nach einem Halloweenkostümen für Beckett, die Castle unbedingt an seinem berüchtigten Halloweenball dabei haben will. Der tote «Vampir» kann als Zeichner eines bemerkenswerten Comicbandes identifiziert werden, dessen Texter ebenfalls ermordet aufgefunden wird. Dank eines geheimnisvollen Engels im Comicbuch kann das Ermittler-Paar einen ungeklärten Mord aus der Vergangenheit

Eine erfolgreiche Newcomerin im Rockbusiness, Hayley Blue, wird unter seltsamen Umständen leblos in einer Seitengasse aufgefunden, mit ihrem iPod, der endlos ihren letzten Hit wiederholt. Dank Castles Tochter Alexis, Fan der Sängerin, entdecken Beckett und Castle im dazugehörigen Videoclip eine Szene, die exakt mit der Inszenierung des Mordes übereinstimmt. Castle und Beckett erfahren von Hayleys Plattenproduzentin Bree Busch und deren Ehemann, dass Hayley wenige Tage zuvor ihre Sachen gepackt hatte und verschwunden war. Sie hinterliess, so die weitere Erkenntnis des Ermittlerpaares, eine wütende Band, in Auflösung begriffen und voller Drogenprobleme und Eifersüchteleien.

Der Mord an einem Fahrradkurier, dem ein Paket entwendet wurde, das für Becketts Chef, Captain Montgomery, bestimmt war, bringt diesen in doppelte Bedrängnis. Montgomery wird mit einem zehn Jahre zurückliegenden Mordfall und der unangenehmen Wahrheit konfrontiert, dass er damals einen Unschuldigen ins Gefängnis brachte. Gleichzeitig gerät er unter Druck, sein Team abzuspecken und auf mehr Effizienz zu trimmen.

Der stellvertretende Bezirksstaatsanwalt Jack Buckley wird vom Dach eines Hauses gestossen und stirbt. Alsbald finden Castle und Beckett Verdächtige, die Grund hatten, sich am kompromisslosen Mann zu rächen. Doch die Spuren führen das Ermittlerpaar zu einem Callgirl-Ring und einem Boss namens Danton. Doch dieser erweist sich als wahres Phantom. Castle nimmt sich eines hilflosen Callgirls an, das ihm seine väterliche Fürsorge mit wertvollen Informationen dankt. Weit weniger dankbar zeigt sich hingegen seine Tochter Alexis, die Unerhörtes tut: Sie sucht in einer möglicherweise brisanten Sache den Rat von Beckett, statt den von ihrem «coolen» Dad.

Ein Mann wird ermordet im Abfallschacht eines Wohnhauses gefunden. Der Tote kann als Sam Parker, liebender Familienvater aus Connecticut, identifiziert werden, der jedoch ein Doppelleben führte und in New York als Jake Holland verlobt war. Ehefrau Helen und Verlobte Sarah lernen sich in der Gerichtsmedizin kennen und verstricken sich alsbald in gegenseitige Verdächtigungen und Streitereien. Castle und Beckett ermitteln, dass der als Berater bei einer Recycling-Firma tätige Ermordete als Werkspion für seinen alten Arbeitgeber gearbeitet hatte, einem Konkurrenzunternehmen, das kurz vor dem Bankrott steht. Zur Freude von Castle kommt kurzzeitig der Verdacht auf, dass Sam gar ein Triple-Leben geführt haben könnte, doch die Spuren führen stattdessen tief in eine ebenso komplexe wie mörderische Spionagegeschichte, bei der es um viel Geld, aber wenig grünen Idealismus ging. Beckett verhilft Alexis zu einem Sommerjob in der «Fundgrube» der Mordkommission.

Ein fehlendes Einschussloch, ein verdächtiger Kunde mit diplomatischer Immunität und ein Zeuge ohne Gedächtnis: Diese und andere Hürden müssen Beckett und Castle für die Klärung des Mordes an einem Galeristen überwinden. Sie erkennen, dass auch ihnen eine Teilamnesie gut tun könnte, und Castle kann einmal mehr beweisen, dass er nicht nur ein kindischer Fantast, sondern auch ein scharfsinniger Denker ist.

Ein Mord führt Castle mit seiner einstigen Geliebten Kyra zusammen - just am Tag ihrer Hochzeit, die durch den Mord an der Brautjungfer verhindert wird. Während Castle und Kyra alten Gefühlen neuen Lauf lassen, bemüht sich Beckett um sachliche Ermittlungen, die Kyra als potenzielle Mörderin miteinschliessen.

Beckett kommt dem Mörder ihrer Mutter auf die Spur, als sie zusammen mit Castle den Mord an einem irischen Mafioso aufklären muss. Als sie die Auflösung eines Familientraumas plötzlich in Sicht hat, bedarf die ansonsten coole Polizistin der liebevollen Zuwendung durch Castle. Beckett geht mangels Beweisen einen unerhörten Deal ein, um den Auftragsgeber der schrecklichen Tat zu fassen. Doch plötzlich läuft alles schief.

Bei der Rückkehr aus den Ferien findet eine Familie einen vermeintlichen Hausbesetzer ermordet im Bett der Tochter. Nach einer verzwickten Rätseljagd kommen Beckett und Castle einem Millionenraub mit tödlichen Nebenwirkungen auf die Spur. Zudem versucht Castle zu verhindern, dass seine Partnerin davon erfährt, dass die Presse ihn als einen der attraktivsten Junggesellen bezeichnet, ihn aber in eine romantische Verbindung mit ihr bringt.

Die Suche nach dem Mörder einer berühmten Baseball-Legende führt Castle und Beckett in die Welt von Exilkubanern, zu denen auch der Tote, Cano Vega, gehörte. Von dessen attraktiver Witwe erfahren sie, dass Vegas Tod mit einer kürzlich erfolgten Reise nach Kuba im Zusammenhang stehen könnte, wo ihm Fidel Castro einen begeisterten Empfang bereitet hatte.

Eine schöne junge Frau wird ermordet in einem Park aufgefunden, in einem Klettergerüst hängend und mit flüssigem Karamell übergossen. Schnell stossen Castle und Beckett über den Designer der massgeschneiderten Handschellen auf Tyler, der diese für die Tote, seine Freundin Jessica, machen liess.

Ein Archäologe wird ermordet, nachdem er mit dem Sarkophag eines Mayakönigs aus Mexiko zurückgekehrt ist. Castle und Beckett finden alsbald Verdächtige zuhauf: eine gefühlsmässig verstrickte Mumifizierungsexpertin, einen berüchtigten Drogenhändler und einen wütenden Maya-Nachfahren. Oder könnte gar der Fluch des Mayakönigs gewirkt haben? Castle, der verbotenerweise einen Blick auf dessen Mumie erhascht hat, gibt sich abgeklärt - und wird gnadenlos auf die Probe gestellt.

Im zweiten Teil der Geschichte, die in „Tick, Tick, Tick“ beginnt, bleibt der Serienmörder auf freiem Fuß und verspottet Castle, Beckett und Jordan Shaw, um ihn zu fangen.

Die Untersuchung des schockierenden Todes eines Museumskurators, der von einem herabstürzenden Wasserspeier erdrückt wurde, nimmt eine bizarre Wendung, als Castle und Beckett erfahren, dass er nicht das erste Mitglied einer archäologischen Expedition ist, das vor kurzem gestorben ist. Es stellt sich heraus, dass über der Grabkammer, die das Team ausgegraben hat, eine Legende eingraviert war, die davor warnt, dass "alle, die das Gesicht der Mumie erblicken, dem Untergang geweiht sind". War der Kurator nur das jüngste Opfer des "Fluchs der Mumie"? Und wenn ja, was bedeutet das für Castle, der einen Blick auf die Mumie warf, als niemand hinsah?

Als Stargast des Late-Night-Talkers Bobby Mann erlebt Castle doppelt Aufregendes: Während ein hinreissendes Starlet ihn mit ungebremster Zuwendung beglückt, flüstert ihm der Gastgeber zu, sein Leben sei in Gefahr. Als Bobby am nächsten Tag stirbt, ist es sein Mageninhalt - Balsamico - der den Weg zu einem medizinisch versierten Mörder weist. Derweil überzeugt das hemmungslose Starlet den Autor, dass sie die Idealbesetzung für 'Nikki Heat' ist. Und Beckett? Sie ist entgeistert.

Die Spuren eines sadistischen Mordes weisen ins Revier 54, wo Esposito früher gearbeitet hat. Unter Tatverdacht gerät sein vermeintlich toter Expartner Ike, der nach heimtückischen Verleumdungen untergetaucht war. Beckett erfährt, dass ihr aktueller Lieblingsdetective Demming einst die bösen Gerüchte gesät haben könnte und verstrickt sich mit ihm in einen Ringkampf voller zwiespältiger Gefühle. Derweil gerät Esposito beim Versuch, Ikes Unschuld zu beweisen, in tödliche Gefahr. Ein Dieb wird nach einem Einbruch in ein Bankdepot ermordet aufgefunden, hingerichtet mit dem Strom einer Autobatterie. Die Spuren weisen Beckett und Castle den Weg zum New Yorker Revier 54, wo Esposito früher gearbeitet hat. Wegen eines Fingerabdrucks gerät ein vermeintlich Toter unter Mordverdacht: IkeThornton, Espositos ehemaliger Partner.

Der Mord an einem berühmten Küchenchef führt Castle und Beckett in die Welt eines Waisenkindes, das zum Frauenliebling und Star geworden war und sich dabei Feinde geschaffen hatte. Die attraktive Besitzerin des Restaurants entpuppt sich als Becketts einstige Busenfreundin Madison. Als Beckett einen Abend mit Detective Demming verbringt, revanchiert sich Castle mit einem Date mit Madison. Diese wird mitten im anregenden Dinner abgeführt - von Beckett.

Ein Raubmord veranlasst Beckett dazu, Raubspezialist Demming in die Ermittlungen einzubeziehen. Castle wird Zeuge einer aufblühenden Romanze zwischen den beiden, doch ein Mann wie er gibt nicht auf. Alsbald verstricken sich Castle und Demming in einen verbissenen Wettkampf. Während der eine einem räuberischen Mörder nachjagt und der andere einem mörderischen Räuber, erhitzten sich die Gemüter derartig, dass Beckett als Schiedsrichterin zwischen ihre beiden Bewundern treten muss.

Im Finale der zweiten Staffel geraten Castle und Beckett bei der Aufklärung eines Profimordes in eine brenzlige Agentengeschichte ganz nach dem Geschmack des Autors. Doch der Fall entpuppt sich als tödlich verlaufenes Spiel zwischen Teilnehmern, die in einem verhängnisvollen Gefüge miteinander verbunden sind. Gehörig durcheinander gerät auch das Gefüge zwischen dem Autor und seiner Muse: Beckett bekennt Farbe, Castle zieht die Konsequenzen - ein emotionales Beben ist die Folge.