デクスターは卒業以来20年ぶりの、高校の同窓会に出席。当時のプロム・キングを獲物として狙う。宗教的信念に基づいた凄惨な殺人を殺人課で捜査するにあたり、デクスターは自分が何を信じ、息子に何を残したいのかを自ら問うことになる。クインとの関係を続けながら真面目に刑事としての職務をこなすデボラは、思わぬことで英雄となる。
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身の毛もよだつミステリアスな殺人事件の捜査のため、殺人課は犯罪歴のある聖職者ブラザー・サムを署に出頭させるが、デクスターは彼を聖職者の皮をかぶった現役の殺人犯だと考える。一躍、地元の英雄となったデボラは、突然我が身に投げかけられた、人生を変える2つの申し入れに驚く。
デクスターは少年時代に自分が信奉していた連続殺人鬼に出会い、老後の自分の姿と重ね合わせてハッとする。デボラは新しい職務にうまくなじめない。トラビスは師ゲラーに従い、ゲラーと共に新たなタブローを完成させる。そのおぞましいタブローは、デボラの職務がますます困難になることを暗示していた。
トラビスとゲラーによる新たなタブローの捜査で忙しい中、ハリソンの身に緊急事態が発生。デクスターは信仰というものに疑いを抱きながらも、思いもよらずブラザー・サムを心の支えとして求めることになる。連続殺人の犯人が信仰に篤い人間だと確信した殺人課の面々は、狂信者たちを容疑者として考える。デボラは初めて、記者会見で発表をすることになる。
新たな友ブラザー・サムの支えで、デクスターは自分の中にも闇に打ち勝つ光があるのかもしれないと考える。また連続殺人犯DDK (終末論キラー/ドゥームズデー・キラー) の捜索は、デクスターにとって新たな局面を迎える。エンジェルとクインは、かつてゲラーが教鞭を執っていた大学を訪れる。デボラは警察の規則により、銃撃事件のセラピーを受けることになる。
監督:: 監督は追加されていません。
著作: Scott Reynolds
Yasiin Bey
Brother Sam
Maree Cheatham
Docent
Steve Stapenhorst
Congenial Narrator
Luke Van Pelt
Guy One
Ivan Padilla
Nick
Mariana Klaveno
Colin Hanks
Edward James Olmos
Lacey Beeman
Holly
Rya Kihlstedt
Billy Brown
Det. Mike Anderson
Josh Cooke
Aimee Garcia
Luke Andrew Kruntchev
Harrison
デクスターは個人的な事情で、再び「闇の声」を目覚めさせることになる。デボラは警察内での新たな職務に精神的に参ってしまうが、そんな折、クインがDDK事件の重要参考人と肉体関係を持ってしまったことを知り、事態はますます厄介になる。
デクスターは闇の声と共に、過去の後始末をつけるためネブラスカへとロード・トリップをする。デボラはDDK事件の捜査を指揮すると共に、複雑になってしまった職務に悪戦苦闘する。
デクスターはブラザー・サムから学んだ教えを元に、DDK事件の新しい手がかりを追う。デボラは娼婦が死んだ事件を巡り、ラゲルタと衝突する。
DDKを追うデクスターは思わぬところから協力を得て、殺人課の面々の一歩先を進み続ける。デボラはセラピーで、自分自身の新しい一面を発見する。
デクスターは手遅れになる前に、DDKが狙う次の獲物を探し当てようと奮闘する。デボラは犯行が行われた現場へ行きショック反応を示すが、そのことで自分が兄デクスターを過度に頼っていることに気づく。
DDKを捕らえるため、デクスターは自らタブローを作る。娼婦が死んだ事件を巡ってデボラはラゲルタとさらに激しく衝突し、火花を散らす。デボラはセラピストからある指摘を受け、狼狽する。
【シーズン6 最終話】デクスターと殺人課の面々は、DDKが日食までに最後の犯行を完成させるのを止めるべく、一刻を争い捜査を進める。デボラは気づいてしまった自分の感情に苦悩する。
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