הרוצח הסדרתי האהוב חוזר לעונה שישית של מתח מתעתע ותפניות בלתי צפויות. הפעם, דקסטר חווה הארה דתית לגבי "הנוסע האפל" שקיים בו, ונתקל באויב חדש שכמוהו לא פגש בעבר- פאנט דתי שרוצח בשם אמונה עיוורת.

רוצח סדרתי מעברו של דקסטר מופיע מחדש ומזעזע את כולם. דברה חווה בעיות בהתאקלמות בעבודתה החדשה, ואילו טרוויס וגלר חושבים על צעדם הבא.

פעולה מטרידה של גלר וטרוויס גורמת לדקסטר להרהר שוב בענייני אמונה. בינתיים, מחלק הרצח מגלה כי הרציחות נבעו ממניעים דתיים, ומחפש אחר האחראי להן, ואילו דברה מעבירה את תדרוך העיתונאים הראשון שלה.

דקסטר מקבל עצות רוחניות מחברו החדש, האח סאם, בעוד שחיפושו אחר רוצחי יום הדין מוביל אותו לכיוונים חדשים. מאוחר יותר, קווין ובטיסטה מבקרים באוניברסיטה בה עבד פרופ' גלר, ודברה נדרשת לעבור טיפול פסיכולוגי.

התיק עליו עובד דקסטר הופך לאישי. אחריותה החדשה של דברה כמפקחת מותירה אותה בהלם, והיא אף מגלה שקווין עשה טעות שמשפיעה על עבודתו.

דקסטר נוסע לנברסקה כדי לשים סוף לעניין לא סגור, ומתלווה אליו עוד "נוסע אפל". חקירתה של דב בעניין רוצחי יום הדין מסתבכת, וזאת משום הדרג שלה כמפקחת.

דקסטר מגלה כי עצות שלקח מהאח סאם מוכיחות את עצמן כמועילות, ואילו המתח גובר בין דברה וקפטן לגווארטה לאחר שנערת ליווי נמצאת מתה.

דקסטר מקבל עזרה ממקור לא צפוי, בזמן הציד אחר רוצחי יום הדין. בינתיים, ביקוריה של דברה אצל הפסיכולוגית חושפים פרט מפתיע.

דקסטר מזדרז לזהות את הקורבן הבא של רוצחי יום הדין. בינתיים, תגובתה המפתיעה של דברה לזירת פשע גורמת לה לתהות האם היא תלויה יותר מדי באחיה.

דקסטר מתכנן מזימה מחרידה שתסייע לתפוס את רוצחי יום הדין. בינתיים, דברה ולגווארטה ממשיכות להתנגש אחת בשנייה עכב מותה של נערת הליווי, והפסיכולוגית של דברה מעלה הצעה מטרידה.

העונה מגיעה לקיצה כאשר המרדף אחר רוצח יום הדין מתקרב לשיאו המותח. דקסטר ומחלק הרצח מצויים במרוץ נגד הזמן במניעת "תמונה חיה" מזוויעה נוספת, בעוד דברה מתמודדת עם סיטואציה רגשית חדשה.