I premieren på sesong 4 strever en søvnløs Dexter med å balansere sitt nye familieliv med sin mørke, morderiske trang til å finne et nytt offer, samt sin travle kriminaltekniske karriere når han går etter et nytt mål, "Trinity-morderen."

Dexter innser at han skjødesløst har forlagt viktige beviser som kan avsløre hans mørke side for verden mens han hjelper til med etterforskningen av nye drap som agent Lundy hevder er Trinitys verk.

Dexter blir hemmet av sitt nabolags økende årvåkenhet på grunn av vandalisme, Ritas ønske om å kjøre ham overalt, samt sin beundring for drapsteknikken til den listige Trinity-morderen.

Dexter får litt hardt tiltrengt tid til å slappe av når Rita og barna drar utenbys, noe som fører til at han finner et nytt offer å forfølge, til han uventet begynner å føle med sitt mål, en politikvinne som drepte sin familie.

Dexter blir inspirert til å etterforske Trinity-morderen på egen hånd mens Debra klandrer seg selv for en hendelse hun ikke hadde kontroll over. Rita innser hvor lite hun vet om ektemannen når hun oppdager en av hans hemmeligheter.

Dexter dobler innsatsen for å ligge i forkant av den offisielle Trinity-etterforskningen, og får råd om det anstrengte forholdet mellom ham og Rita fra den mest uventede kilde.

Dexter finner endelig en balanse mellom familie, karriere og sitt hemmelige liv, men møter motstand når han går etter neste offer. Debra uttrykker en fornyet og uønsket interesse i deres fars brokete fortid.

Dexter lurer på om hans fars Kode virkelig er den rette veien, og håper på svar ved å følge Trinity når han tar en kjøretur utenbys. Debra oppdager at hennes målbevisste jakt på Trinity har gjort henne blind for sannheten.

Dexter finner ut mer om Arthurs bisarre og forskrudde verden. Rita har hendene fulle med å forberede middagen til høsttakkefesten for et fullt hus. Debra bruker fridagene til å etterforske Trinity videre, og Batista kan si seg ferdig med en gammel sak.

Når en 10 år gammel gutt forsvinner, må Dexter sette spørsmålstegn ved sine antakelser om Trinity. Cody forsvarer en av Dexters løgner, og Masuka er ute av stand til å snakke om det han ble vitne til på høsttakkefesten.

Dexter må kjøpe seg tid til å beskytte seg når Debras etterforskning bringer avdelingen ett skritt fra å identifisere Arthur som Trinity-morderen; Rita betror seg til Dexter, men blir skuffet med resultatet.