I første afsnit af sæson tre lader Dexters liv til at være tilbage på sporet, indtil han retter sigtet mod en narkohandler, som statsadvokatens assistent Miguel Prado også har fået øje på. Interne Anliggender presser Debra til at sladre om sin nye makker.

Samtlige strømere i Miami sættes ind i jagten på den flygtede Freebo, som er mistænkt for at have slået statsadvokatassistent Miguel Prados lillebror ihjel. Dexter og Rita nærmer sig en stor beslutning vedrørende deres familie.

Dexter møder en ligesindet jæger – men denne er pædofil. Freebo hænges op på et mord, men Dexter kender sandheden. Dexter kæmper med det faktum, at hans venskab med Miguel vokser.

Dexter bakser med at overbevise Rita om, at hans frieri er dybfølt og romantisk. Miguels hævngerrige bror Ramon leder desperat efter deres brors morder, som i hemmelighed er blevet slået ihjel af Dexter.

Dexter afprøver Miguel for at finde ud af, om hans ven har opdaget hans hemmelighed, mens Rita mister sit job og funderer over, om hun mon nogensinde får en succesfuld karriere.

Dexter begynder at samarbejde med Miguel, men de støder hurtigt på uenigheder, da de skal vælge nyt offer. Rita finder ud af, at Miguels kone mistænker ham for at være hende utro. En af Dexters gamle venner beder ham om hjælp til at afslutte hendes liv.

Dexter går i gang med at lære Miguel regelsættet, men han indser ikke, at han dermed skærper sin makkers blodtørst. Debra kommer et skridt nærmere at finde Pelseren, men en hemmelighed om Anton får ham til at krybe i ly.

Dexter og Miguels venskab bliver belastet, da Rita konfronterer Miguel med mistanken om hans utroskab. Debra leder indædt efter Anton, da det afsløres, at han er blevet kidnappet af Pelseren.

Dexter og Miguel kæmper om overtaget i en række skak-agtige træk, hvorunder Miguel vinder Ritas hengivenhed ved at vise hende en overdådig bryllupsgave. Debra overvejer, om hendes forhold til Anton er besværet værd.

Dexter er nødt til at finde en måde at skaffe sig af med Miguel, selv om vennen er en højtprofileret statsadvokat (og Dexters forlover). Rita opdager, at Miguel har mødtes med en gammel flamme. Debra finder et nyt spor i jagten på Pelserens identitet.

I sæsonfinalen forsøger Dexter at berolige den følelsesmæssigt ustabile Ramon, nu da Miguel er ude af billedet. Debra står til at få sit efterforskerbevis, da hun bliver lammet af information, der risikerer at afspore hendes forfremmelse.