Etter å ha drept sin bror, isbilmorderen, på slutten av forrige sesong, føler Dexter seg nå ute av stand til å drepe igjen. Han ønsker fortsatt å gjøre det, og har ennå behov for det, men han er for skremt av følelser han ikke helt forstår seg på.

Dexter, som ennå prøver å finne tilbake til sitt drapsinstinkt, fortsetter jakten på den morderiske gangsteren Little Chino. En høyt profilert FBI-agent kommer til Miami Metro PD for å løse saken om byens nylig oppdagede seriemorder, Bay Harbor-slakteren.

Dexter forfølger sitt neste offer: En bruktbilselger. Dexter føler at mannens talegaver og evne til å lyve er noe han mangler for tiden. Hans manglende evne til å lyve for Rita om sine nattlige aktiviteter gjør at hun mistenker ham for å misbruke stoff.

Dexter oppdager at mannen som drepte hans mor ennå er i live. Når han deler dette med Lila, foreslår hun at han skal treffe mannen, som en del av sine “steg” for å blir rusfri. Men når Dexter finner ham, presser hans drapslyst ham tilbake til knivseggen.

Dexter blir ikke blid når han oppdager at en copycat-morder prøver seg på egne seriedrap i Miami. Han blir enda mindre blid når han finner ut at den nye morderen hevder å være inspirert av “Bay Harbor-slakteren.” Han vil sette en stopper for bedrageren.

Et skrevet manifest fra “Bay Harbor-slakteren” skaper kaos for spesialstyrken som prøver å fakke drapsmannen. Det hele er en del av Dexters plan for å være mer føre var når det gjelder å holde agent Lundy på avstand.

Dexter bestemmer seg for at hans “restitusjon” ikke fungerer for ham, og besøker nok en gang mannen som drepte hans mor. På stasjonen finner Debra og Lundy et spor som peker mot at Bay Harbor-slakteren er rett under nesene på dem.

Lundys jakt på Bay Harbor-slakteren begynner å gjøre Dexter nervøs når han må prøve å holde seg et skritt foran. Til slutt er det imidlertid Dexters verste fiende som oppdager hans hemmelighet først.

Dexter har overtaket når Doakes sporer ham til hans siste drap. Men når Doakes avslører en hemmelighet om Harrys fortid, raser Dexters verden sammen. Rita begynner å slippe Dexter inn i livet sitt igjen.

Når Lundys nett begynner å snøre seg sammen, må Dexter være på vakt. Han må nå ta avgjørelser ikke bare om sin egen skjebne, men skjebnen til de han bryr seg mest om.

Sesong 2 ender når Lundy og FBI avslutter saken om Bay Harbor-slakteren en gang for alle. Men Dexter slipper ikke unna uten å bli brent, når hans verden bokstavelig talt går opp i flammer. Kan han reise seg fra asken nok en gang?