טרה מנסה להתאבד. סוקי ממשיכה לחפש את ביל שנכלא בביתו של מלך הערפדים ממיסיסיפי שמעוניין בסודות שביל יודע על מלכת הערפדים מלואיזיאנה. מסתבר שאריק מכיר היטב את אנשי הזאב שתקפו את ביל.

סוקי מחליטה לצאת למצוא את ביל בג'קסון מיסיסיפי לאחר שקראה את מחשבותיו של איש הזאב שניסה לתקוף אותה. ההורים של סאם באים לבקר אותו בבר שלו ומתפעלים מהצלחתו. פרנקלין, ערפד חדש, מגיע העירה ושואל שאלות רבות על ביל.

ביל מחליט להסגיר את המלכה שלו לידי ראסל. המשפחה של סאם לא עוזבת אותו במנוחה. הקשר בין סוקי לאלסיד מתהדק והם מגלים על הקשר בין הערפדים לאנשי הזאב.

ראסל מגלה בעזרת פרנקלין שביל מסתיר משהו. חזוס מגיע למרלוטס להתחיל עם לפאייט. מערכת היחסים המעוותת בין פרנקלין לטרה נמשכת ואריק מגלה מי הרג את משפחתו הוויקינגית.

לאחר הדחייה בשאט נפש על ידי אריק, סוקי מודאגת ממצבו של ביל, שגורלו מונח עכשיו בידי לורנה. הרומן בין ג'ייסון וקריסטל עולה על שרטון, כמו יחסיהם של לאפייט וחזוס.

נסיונה של סוקי להציל את ביל נגמר בהשלכות בלתי צפויות. ג'ייסון מחפש את האמת אודות קריסטל. סאם חייב להתערב כשטומי נקלע לקרב כלבים, הכל בשל תאוות הבצע של מלינדה וג'ו לי. דבי מתכננת להתנקם באלסיד בעוד שראסל מתעלם מהמאג'יסטר.

בעת שסוקי חושבת מחדש על יחסיה עם ביל, הוא מתפייס עם ג'סיקה. ג'ייסון מציע דרך להציל את קריסטל, בעוד שרובי ג'ין מבקר בהפתעה את לאפייט. נאמנותו של אריק לראסל מוכחת. סוקי נכנסת לעמדה פגיעה בעקבות אירוע במשפחתו של אלסייד.

ביל מתעורר במקום מוזר ומגלה מהי סוקי. קריסטל בורחת אל ג'ייסון, אבל אביה והחבר שלה ממשיכים לעשות צרות. אריק הורג את טלבוט ובעלי הסמכות מורים לו להרוג גם את ראסל שמחליט להתערב בפעילות הפוליטית של ליגת הערפדים האמריקנים.

סוקי מקבלת אזהרה לגבי הסכנה שבפתח. זכרונות אפלים עולים במוחו של סאם. ארלין זקוקה לעזרתה של הולי, בעוד שג'ייסון צריך להתמודד עם קריסטל וטרה. ראסל נשבע להטיל עונש על אויביו. לאחר שנקט באמצעי זהירות, אריק מגשים משאלה.

סאם מתוסכל מעברו. טרה מגלה שג'ייסון הרג את אגס. ארלין מנסה לבצע הפלה. ג'ייסון מחליט להשאר עם קריסטל למרות שהיא אשת-פומה. לפאייט נבהל לאחר שלקח וי עם חזוס. סוקי משתחררת מהמרתף של אריק אבל חושבת שגם הוא וגם ביל בגדו בה.

פרק אחרון לעונה. סוקי שוקלת בזהירות חיים ללא שום ערפדים, מכל סוג. אריק מתכנן בסודיות את הנקמה המושלמת בראסל, ובמקביל מתמודד עם תחושותיו לגבי מה מותר ומה אסור.

סוקי ולאפייט מתמודדים עם תוצאות המפגש בין טארה לדבי פלט מסיום העונה ה-4. רשות הערפדים ביחד עם אישה מעברו של אריק מגיעים אל ביל ואריק בעקבות מעשיהם. סאם ואלסיד נתקלים בלהקת אנשי זאב עצבנית.

ביל ואריק חוברים בניו אורלינס לסלומה, ערפדית עתיקה החברה ברשות הערפדים, ומגלים כיצד הרשות מבצעת חקירה. בינתיים, פאם נזכרת בימיה כבת אנוש ובפעם הראשונה בה פגשה את אריק.

ביל ואריק מנסים לשכנע את רשות הערפדים להשאיר אותם בחיים, ואילו סוקי פונה אל פאם בבקשת עזרה. לקשר המיני בין אנדי להולי יש השלכות. ההורים של דבי פלט מגיעים לחפש אחריה, ואילו ג'ייסון פוגש מורה לשעבר מימי התיכון.

ביל ואריק מוצאים את עצמם בסיטואציה בה הם חוששים לחייהם. לאפייט גורם לצרות עבור סוקי. הבוגד עדיין מסתובב חופשי ורומן וסלומה יוצאים לצוד אותו.

ג'ייסון מוטרד בגלל חלום שחלם, ואילו ביל ואריק מקווים שסוקי תעזור להם לחפש את ראסל.

אירועי המקלט מותירים את סוקי מלאה בחרדות, ואילו רשות הערפדים דורשת מביל ואריק לחזור. בינתיים, פאם נאלצת להתערב לאחר שהפעולות של טארה מובילות לקרב. לאפייט מבקר את רובי ג'ין לאחר שהיא מקבלת הודעה מבהילה מחסוס.

סוקי מאמצת את הצד האנושי שלה, ושוקלת לחיות ללא כוחות הפייה שלה. סלומה מגלה היכן הנאמנות שלה מונחת. סאם משתמש בחוש הריח שלו ע''מ לאתר את היורים. אלסיד מתכונן לקרב על הנהגת להקת הזאבים, ולאפייט מחפש את גופתו של חסוס.

רשות הערפדים פונה לכיוון חדש בעוד סוקי וג'ייסון מבקרים במקום בו מתו הוריהם.

בעוד רשות הערפדים ממשיכה בתכניתה של לילית, אריק מתכנן את הבריחה שלו. דמות מהעבר נותנת לסוקי רמז לגבי הרצח של הוריה. בינתיים, אנדי וג'ייסון מחפשים רמזים בנוגע לזהותם של האנשים העומדים מאחורי הרציחות של משני הצורה.

בעוד התקפות הערפדים על בני האדם הולכות ומתגברות, רשות הערפדים מנסה לחזר אחרי דעת הקהל הציבורית. ג'ייסון מוצא מגילה מסתורית. אלייז'ה, השריף החדש של אזור 5, דוחק בפאם וטרה לציית למשטר החדש. בינתיים, סאם ולונה מחפשים את אמה.

בכדי לעזור ולגלות את הסוד המשפחתי, קלוד ומורלה לוקחים את סוקי לפגוש את זקן הפיות. ג'סיקה נאלצת להשתתף שלא מרצונה במהפכה הדתית של ביל. בינתיים, רשות הערפדים עומדת בפני אולטימטום לאחר חשיפת הוידאו המרשיע של ראסל וסטיב.

בפרק סיום העונה, אריק מבצע ניסיון אחרון ונואש כדי להפיל את רשות הערפדים ובכך להציל את ביל מאיבוד האנושיות שבו. אלסיד מתכונן לעימות השני שלו עם ג'יי.די. בינתיים, סאם ולונה עושים הכל ע''מ לברוח, ואילו אנדי צריך להתמודד עם תוצאות עסקה שבצע.