战国时代，日暮永远被关东的一名管领宗久抓住并讲述起了10多年前，为了除掉因山坟崩塌而破开封印的妖怪“根首”的故事。

为了保护村中的人们，犬夜叉和弥勒亲自前去调查，随后珊瑚也前来支援，而在这之后杀生丸也出现了。

年幼之时因卷入森林大火而与双胞胎妹妹刹那分开的少女永远，因为时代树穿越时空的能力而从战国来到了现代，从此永远便被日暮草太收为养女来照顾，逐渐成长为擅长打架的中学女生。另一方面，被遗失在战国时代的刹那，加入了已经变成除妖师组织首领的琥珀，以除妖为业。

10年后，刹那便与为了获得赏金而除妖的另一个少女和其瞄准的目标一起在现代出现了。

拿到两个虹色真珠的三目上臈，轻易地将菊十文字折断。但是因刹那陷入危机而发动力量的永远，用自己的妖气打造成刀并与之对抗。在刹那的帮助之下，三目上臈被除去，而永远却被飞头根所附身。

由于刹那不认永远是她的姐姐，永远和刹那因此打了起来。之后飞头根换成附身在永远的妹妹芽衣身上。另外一方面，诸叶看穿刹那没有小时候的记忆是因为被梦之蝴蝶夺掉了过去的记忆。

夺回刹那的梦、睡眠和记忆的唯一方法是逮住梦之蝴蝶。永远决定要返回战国时代。草太欣然为永远送行。芽衣希望永远、刹那和诸叶会回来。永远和芽衣许下一定会回来的约定。

诸叶欺骗占据时代树力量的根首，打开通往战国时代的通道。随着通道抵达御神木核心的三人，和时代树的精灵对峙。精灵借用了过去的巫女桔梗的外貌。

使用能够抽出人类和野兽骨头之妖术的可疑童子 若骨丸，为了让妖怪父亲复活而收集骨头。永远和刹那接受委托除妖。若骨丸为了替父亲报仇伏击。

旅行者行踪不明的事件接二连三发生。被委托解决此事的永远一行人向北方的山中前进，在途中遇到被妖猫附身的村子，赶走妖猫到了古寺，在那座寺庙出现一位容貌俊美的僧人寿庵。和永远的妹妹芽衣最喜欢的偶像朱利安长得一模一样。在那座寺庙有古老的传说，大概在百年前，灵力很强的僧人封印了妖怪，将其骸骨收於寺庙的地板之下。

寻找梦之蝴蝶的永远认识一位神秘青年理玖，听说他是从陆上来的海贼，会使用不可思议的术法，永远慷慨地请他吃苹果，理玖被美味的苹果感动而把真正的菊十文字给了永远。然而，这把刀其实是从关东管领家里偷走的，永远因为拿着这把刀而被逮捕，被带到关东管领扇谷柊家的屋子。

另外一方面，刹那与诸叶准备前往管领家寻找永远，一个叫做吹雪的妖怪挡在他们的面前。

永远她们追着关东管领家逃出的妖怪夜爪，夜爪是恶神四凶之一的妖怪，穷奇的手下，穷奇把迷之宝物七彩珍珠借给了夜爪，并且命令他找出夜叉姬们的弱点。

夜爪使用打开梦的术让永远，诸叶，竹千代都睡着了，但是该术对无法入睡的刹那无效，看穿了夜爪的隐瞒的刹那，用旋风阵把梦搅碎了，诸叶做着竹千代的过去的梦，竹千代做着诸叶过去的梦，永远则梦见了刹那被梦幻蝴蝶夺走梦境。

接受了退治袭击了将士部落的迷之妖怪的诸叶，与永远和刹那汇合，那个妖怪，是四凶之一的混沌，混沌打倒了冥王兽，夺走了其铠甲，穿着无坚不摧的铠甲的混沌，说混沌是自己的杀父仇人的冥福，永远她们帮助冥福作战，但是因为混沌使用的神速和神剑而陷入苦战，永远想斩混沌的铠甲并吸收他的妖气，但是铠甲没有妖气附着所以这招行不通，寻找胜机的诸叶和冥福说，做我的盾牌吧。

祸一族，他们是从同一个卵中生出就有两个头的妖怪，强的的一方会将另外一方吃掉。

永远和刹那它们眼睛里面的虹色珍珠被金祸和银祸这两个兄弟妖怪给夺走了。

食人沼泽会将人、野兽和飞鸟吞噬，沼泽里好像潜伏着什么东西。

为了除妖而前往那里的永远一行，与住在食人沼泽附近的彦丸和千代兄妹结识，得知两人的父母也成了食人沼泽的牺牲品。

四凶之一的浑沌，命令原本曾经是仙人但因抱持着邪恶的心思而变成妖怪的二枯仙将夜叉姬除去。而另一方面，身为除妖师统领的琥珀委托永远和刹那前去除掉二枯仙，两人在山道上与同样被委托的诸叶会合。然而二枯仙在那里埋伏与众人对峙，永远此时无法使用妖力，二枯仙的妖气所形成的毒使众人陷入苦战，然后永远的头发转为黑色变成了人类，这是因为半妖都会有失去妖力的日子，而永远的则发生在朔日。

以德高望重的僧侣和神主为食的妖怪出现，除妖师的翡翠，收到琥珀委托去保护他那身为法师的父亲之命令，永远和刹那也和他同行，身为翡翠父亲的弥勒，过去右手曾经有着能够吞噬一切的风穴，但在消灭一族的宿敌奈落之後，风穴随着诅咒被解除一同消失，在和妖怪的战斗中，弥勒深感自己的无力，因此为了得到神通力而展开为期1000天的艰苦修行，在那之後过了两年，一名被称呼为饕餮的食人妖怪在虹色珍珠的引领下，出现在弥勒的面前。

有一个叫玉乃的美丽姑娘，之前被山中邪神焰掳走，后来逃了出来。

永远她们收到除掉邪神焰的委托，焰认出双子眼中有金色和银色的珍珠，永远也发觉应该就是他当年火烧森林，造成两姊妹分离。

永远与刹那丶诸叶的父母，杀生丸丶犬夜叉和戈薇他们到底发生了什么...理玖开始述说过去。

一切始于18年前，宝仙鬼的二代将黑珍珠交给犬夜叉那一天开始。

诸叶有一位师父，名叫凯风，但她有一个危及她性命的秘密，为了解决这个问题需要庞大的资金，她和尸屋的兽兵卫交易，将诸叶卖掉。

永远她们还有想法设法杀掉夜叉姬的混沌。此时理玖也提出要来帮忙。被饕餮引诱出来的永远她们在干涸的谷中迷路了，那里还有用八阵遁甲，方术布下的陷阱…

知道了梦的蝴蝶与麒麟丸的关系还有虹色珍珠来历的混沌，召唤出青鬼让它袭击永远她们。

诸叶与摄入虹色珍珠的饕餮进行苦战，可不知为何阵法突然消失了。

爱矢姬对前来的除妖师翡翠提议"只要你赢得了合战，就让你成为我的家臣"，翡翠瞒着琥珀参加比赛，并和刹那商谈，刹那瞒着永远参加，交战的对方是赏金猎人，诸叶也在其中。

森林大火之後，小时候的刹那到半妖隐居的村子里生活，这个村子由百鬼蝙蝠和人类生下的半妖孩子紫织设立结界，某一天，有妖怪袭击这个村子想吃掉里面的半妖。

朔日的夜晚，失去妖力变为黑发的永远向枫询问母亲铃的事情，铃在生下永远之後就消失了。晚上发现梦之蝴蝶的永远，和理玖再会。

是露讨厌会威胁到麒麟丸的半妖女孩，操控永远并破除弥勒施加在刹那身上的封印，无法抵抗妖怪之血而失控的刹那，使永远他们陷入苦战。

永远刹那和诸叶受雇除灭是露，以梓弦为线索找到是露，理玖挡在她们面前，刹那用手腕上的血刀斩了是露。

无法原谅麒麟丸的是露说要恩断义绝，拂袖离开。理玖将剑刺向麒麟丸的腹部，并追杀是露。被留下来的永远他们和麒麟丸展开了对决，并付出了巨大的代价…

在和麒麟丸的争斗中，刹那失去了生命。出现在懊悔不已的永远的面前的杀生丸说道，让刹那生还是死，都看你自己。然后将折断天生牙交给了永远。永远能够做到的事情是？

在恢复了Setsuna的生命并从疲惫中恢复过来后，Towa发现自己独自一人，因为Setasuna和Moroha开始寻找锻造Towa一把新剑所需的神秘根源。

Jaken回忆起14年前那一天的命运，当时Zero对Rin下了一个诅咒，这会让她慢慢腐烂，直至痛苦的死亡。三个女孩在寻找博库森·欧，她可能掌握托瓦新武器的下落。

三个女孩抵达穆苏比山，但被一道强大的屏障困住。莫罗哈设法逃脱，遇到了意想不到的事情。

Rion曾经和她的父亲Kirinmaru一起周游世界，但有一天，她的灵魂被封印在穆苏比山的深处。渴望自由与和平，Rion要求Setsuna切断将她与父亲联系在一起的命运之线。

Setsuna被副幕府的女儿爱雅公主绑架。为了逃避学业，爱雅公主恳求Setsuna做她一天的替身，但公主的新导师原来是Hisui，他冒充姐姐Kin'u！

武池友透露自己曾经是马米代拉家族的年轻领主，他雇佣莫罗哈为保镖，帮助他处理家中的家庭纠纷。在训练期间，Kohaku教授Towa一堂关于如何逃跑的重要课程。

Zero在Nanahoshi的花园里设下了一个陷阱，Nanahushi是一个以悲伤为食的恶魔。Kirinmaru拜访了Towa、Riku和Rion。Kohaku、Hisui和Setsuna协助北方的恶魔杀手首领。

Kohaku和恶魔杀手努力扑灭火焰公牛队引起的大火。马约纳卡曾是当地的神，他要求Gokoku村的人交出镇上的神器。

Moroha了解了她的父母与Shogen Mamiana的战斗，满月浣熊狗的封印，以及Takechiyo从他的家族中被流放。Setsuna被雪魔Yukinyudo袭击。新月上没有目标托瓦。

摩罗哈和武奇约反击了Shogen Mamiana。Setsuna经历了她的第一次新月。Towa被Nanahoshi的永恒虫子困住了。

Zero揭示了Towa在现代世界中成长的悲伤，并将她与孤独和痛苦的记忆联系在一起。Sesshomaru出现在恶魔杀戮者面前，命令Setsuna去拜访时代之树。

托瓦被愤怒和孤独所吞噬。Setsuna试图阻止她杀害Zero，因为除非Zero放弃她的遗憾，否则对他们母亲的诅咒无法解除。Sesshomaru给莫罗哈黑珍珠

麒麟丸从莫罗哈手中接过黑珍珠，要求她把阿库鲁带到他身边。托瓦和Setsuna试图伸出援手，但Sesshomaru抵达现场，转而与Kirinmaru展开对抗。与此同时，Rion和Riku前往Musubi山。

在黑珍珠内部，莫罗哈终于与她的父母犬夜叉和戈薇团聚。犬夜叉开始看到走出黑珍珠的出路。与此同时，基里马鲁的袭击使Sesshomaru严重受伤。

为了证明自己的实力，基里马鲁与塞索马鲁对决。托瓦召唤天神。希波在高祖和美祖的门口等待犬夜叉和其他人。

在今天，Osamu Kirin看到了格林彗星的逼近。同时，在封建时代，Towa使用了她的Zanseiken后，她的生命处于危险之中。时代之树的精灵命令半妖公主们去摧毁格林彗星。

为了摧毁格里姆彗星，托瓦、莫罗哈和Setsuna必须使用时间风车旅行到今天，但梅多马鲁挡住了他们的路。Kirinmaru带着Rion，试图用武力穿越时空。

大森麒麟一直在悄悄地消灭今天出现的恶魔。他要求托瓦、塞苏娜和莫罗哈在正在举行的音乐会上杀死恶魔。

犬夜叉和其他人的手上满是从燃烧的时间风车中涌出的邪恶灵魂。三个女孩和大森麒麟试图阻止格林彗星坠落地球。

Osamu Kirin将格林彗星带到了封建时代。他说服Rion，他们都希望同一个世界，并承诺将其变成现实。与此同时，托瓦、Setsuna和莫罗哈被困在今天。

托瓦、Setsuna和Moroha必须拯救Rion，Rion将她的命运与Grim Butterfly联系在一起，但Osamu Kirin挡住了他们的去路。麒麟宣布，为了实现真正的和平，他和莱昂应该统治世界。

Setsuna指导Towa和Moroha继续切断Rion的命运线。每切断一根线，Rion的真实感受就会显露出来。当麒麟丸与塞索马鲁战斗时，他意识到了自己失去里翁的真正原因。

封建时代从堕落时代被拯救了。犬夜叉帮助偿还莫罗哈的剩余债务。Towa和Setsuna从母亲Rin那里收到和服。托瓦、Setsuna和Moroha接受了一个神秘男子的恶魔杀戮请求。