때는 전국 시대. 관동관령의 저택에 붙잡힌 토와는 그의 신하인 소큐에게 10여 년 전에 있었던 요괴 네노쿠비 퇴치에 관한 이야기를 듣는다. 산사태로 무덤이 무너지면서 봉인이 풀린 네노쿠비는 사람들을 죽이며 머리를 가져간다. 퇴치를 의뢰받은 이누야샤 일행은 힘을 합쳐 네노쿠비를 물리치는데…

10년 전, 숲의 화재에 휘말려 쌍둥이 동생 세츠나와 헤어진 채 현대로 타임 슬립한 토와. 태영은 시대수 앞에 있던 토와를 발견하고 친딸처럼 키운다. 한편 전국 시대에서는 모로하와 세츠나가 세눈박이 죠로와 싸우던 중, 시대수에 기생하고 있던 네노쿠비에 의해 현대로 타임 슬립하게 되는데…

토와는 부러진 검으로 요기의 칼날을 만들어 세눈박이 죠로와 싸운다. 세츠나는 토와가 어릴 때 헤어진 쌍둥이 언니라는 말을 믿지 않고 힘으로 증명하라고 한다. 그러던 중 비두근이 토와에게 들러붙자 세츠나는 기생 나방의 인분을 사용해서 잠들게 한다. 그러는 와중에 모로하는 세츠나에게 어린 시절 기억이 없는 이유가 꿈의 나비에게 꿈을 먹혔기 때문이라는 걸 알게 되는데...

세츠나의 잠과 꿈, 기억을 되찾기 위해서는 꿈의 나비를 잡는 수밖에 없다. 토와는 전국 시대로 돌아갈 결심을 하고, 태영은 흔쾌히 보내 준다. 모로하는 네노쿠비를 속여 전국 시대로 이어지는 통로를 열고, 그 안으로 들어간 세 사람은 시대수의 중심에서 금강의 모습을 한 시대수의 정령을 만나는데...

뼈를 빼앗아가는 요괴를 퇴치해 달라는 의뢰를 받은 토와와 세츠나는 우연히 마주친 모로하와 함께 붉은 해골 저택으로 간다. 모로하를 따르는 벼룩 요괴, 묘가에 의하면 도올은 대륙에서 건너온 사흉이라는 요수 중 한 명이고 그들을 통솔하는 자는 키린마루라고 한다. 모로하는 홍야차가 되어 쟈코츠마루와 도올에게 맞서는데…

여행자들이 행방불명되는 사건이 일어난다. 조사를 의뢰받은 토와, 세츠나, 모로하는 북쪽 산으로 향하던 중, 사람들이 전부 고양이 요괴에 홀린 마을을 발견한다. 고양이 요괴를 쫓아낸 토와 일행은 고양이들이 도망친 쪽에 있는 오래된 절에 도착한다. 그 절에서 나온 사람은 메이가 좋아하는 아이돌 쥬리안과 똑같이 생긴 스님인데…

꿈의 나비를 찾으러 나선 토와는 길을 헤매다가 리쿠와 만난다. 토와는 리쿠에게 사과를 주고, 그 맛에 감동한 리쿠는 토와에게 진짜 키쿠쥬몬지를 주고 떠난다. 하지만 그 검은 관동관령의 저택에서 훔친 것이었고, 도둑으로 오해받은 토와는 관동관령의 저택에 잡혀간다. 한편, 토와를 찾으러 관동관령의 저택에 가려는 세츠나와 모로하 앞에 요괴 후부키가 나타나는데…

요츠메를 쫓아 궁기의 요새까지 간 토와 일행. 궁기는 요츠메에게 무지개빛 진주를 주며 꿈 열기 주술을 써서 토와 일행의 꿈을 훔쳐보고 약점을 찾으라고 한다. 모로하, 타케치요, 토와는 각각 잠에 빠져 꿈을 꾸지만, 세츠나에겐 주술이 통하지 않는다. 요츠메의 속셈을 알아챈 세츠나는 선풍진으로 꿈을 뒤섞어 버리는데…

성을 부순 요괴를 퇴치해 달라는 의뢰를 받은 모로하. 토와와 세츠나도 합류해서 성으로 향하는데, 요괴의 정체는 사흉 중 한 명, 혼돈이었다. 그곳에서 토와 일행은 혼돈에게 아버지를 잃은 명왕수 아이, 메이후쿠를 만난다. 메이후쿠의 얘기를 들은 토와 일행은 메이후쿠를 도와 혼돈을 쓰러뜨리려고 하지만 고전하는데...

요괴 형제의 싸움으로 인해 마을이 쑥대밭이 되자 마을 사람들은 그들을 퇴치해달라고 의뢰한다. 그 의뢰를 받고 달려온 토와 일행은 마을 근처에서 서로 육체를 차지하기 위해 싸우는 금화와 은화 형제를 만나게 된다. 금화와 은화 형제는 토와와 세츠나의 눈동자 속에 있는 무지개빛 진주를 알아차리고 두 사람에게 들러붙어 진주를 빼앗아 가는데…

사람을 잡아먹는 늪에 관한 얘기를 듣고 퇴치에 나선 토와와 세츠나. 두 사람은 퇴치하러 가던 도중에 부모님의 원한을 풀겠다며 늪으로 가던 히코마루와 그걸 말리는 치요 남매와 만난다. 다음 날, 두 사람을 찾으러 온 모로하가 합류해 셋이 함께 늪에 사는 독이무기를 퇴치하려 하는데...

산을 시들게 하는 요괴를 퇴치해달라는 의뢰를 받은 토와와 세츠나는 현상금 사냥에 나선 모로하와 마주친다. 세 사람은 산을 시들게 한 범인인 니코센과 싸우다가 토와의 상태가 이상한 걸 눈치챈다. 반요들이 요력을 잃는 삭의 날 밤, 토와는 요력을 잃고 인간이 되는데...

덕망이 높은 스님이나 신관들을 잡아먹는 요괴가 나타났다는 말을 들은 코하쿠는 히스이와 토와, 세츠나를 미륵에게 보낸다. 미륵은 신통력을 얻기 위해 깊은 산속에서 천 일 동안 수행을 하는 중이었다. 히스이는 사람 잡아먹는 요괴가 여기에 올 리 없다고 투덜거리지만 사흉 중 한 명, 도철이 미륵을 잡아먹으려 나타나는데…

사악한 산신 호무라에게 납치됐다가 도망친 타마노. 리쿠는 타마노를 시체 가게로 데려오고, 토와 일행에게 호무라를 퇴치해달라는 의뢰한다. 토와 일행은 즉시 설산으로 향하고, 호무라는 토와와 세츠나의 눈 속에 있는 금과 은의 무지개빛 진주를 보고 놀라는데...

14년 전, 토와와 세츠나가 태어날 때 500년에 한 번 온다는 요령성이라는 혜성이 다가온다. 500년 전에는 개 대장과 키린마루가 요령성의 파편을 없앴지만, 이번에는 이누야샤와 셋쇼마루가 힘을 합쳐 없앤다. 그 이후, 키린마루가 잠에서 깨어나 이누야샤를 노리는데…

모로하의 사부인 야와라기는 세 냥에 모로하를 도박장에 팔아넘긴다. 쥬베에는 고독의 항아리에서 살아 돌아온 모로하를 도박장에서 꺼내주겠다며 야와라기에게 15냥을 주고 현상금 사냥꾼으로 고용한다. 한편, 오랫동안 찾던 대장장이 쥐들의 마을에 도착한 야와라기는 그곳에서 혼돈을 만나는데…

모로하는 도철이 있는 곳을 알았다는 리쿠의 말에 토와, 세츠나와 함께 도철을 퇴치하러 나선다. 스님을 잡아먹으러 절을 습격한 도철을 발견해서 대치하지만, 도철은 곧 도망치고 만다. 도철을 쫓아간 토와 일행은 또 다른 사흉, 혼돈이 파놓은 덫에 걸리고 마는데…

우여곡절 끝에 혼돈의 팔진둔갑에서 벗어난 토와 일행은 도망치는 도철을 쫓아가다 키린마루를 만난다. 키린마루는 토와 일행이 예언에 나오는 반요인지 확인하겠다며 공격하고, 토와 일행은 위기에 몰린다. 그때 셋쇼마루가 등장하는데…

관동관령의 딸인 아이야 공주가 퇴치사들을 불러서, 현상금 사냥꾼들과 전투해서 이기면 관동관령의 가신으로 삼겠다고 말한다. 마침 자리를 비운 코하쿠 대신, 히스이는 그 전투를 받아들이고 모로하는 빚 때문에 현상금 사냥꾼 편에 서서 전투에 참가하게 되는데...

숲에 불이 난 이후, 세츠나는 정체 모를 자에 이끌려 반요들의 은신처로 가게 된다. 그곳을 통솔하는 시오리는 자신의 결계를 이용해서 반요 아이들을 지키고 있었다. 그로부터 7년쯤 지난 어느 날, 가가고젠이란 요괴가 은신처의 대한 소문을 듣고 반요들을 잡아먹으러 나타나는데…

200년 전 개 대장이 죽던 날, 제로의 눈물에서 무지개빛 진주가 태어난다. 한편 초하룻날 밤에 요력을 잃은 토와는 꿈에서 본 나비와 똑같은 나비를 보고 시대수의 숲까지 쫓아가지만 결국 놓치고 만다. 그리고 겨울 반딧불이를 따라간 토와 앞에 리쿠가 나타나는데...

제로는 토와를 조종해서 미륵이 걸어둔 세츠나의 봉인을 풀어 버린다. 세츠나는 끓어오르는 요괴의 피를 이기지 못해 폭주하고, 토와는 세츠나의 요력을 흡수하려 하지만 잘되지 않는다. 모로하는 베니야샤가 되어 막으려 하지만 요괴로 변한 세츠나가 너무 강해서 고전하는데…

토와와 세츠나는 제로에게 복수하기 위해 모로하를 고용한다. 토와 일행은 가래나무 활시위를 단서로 제로를 찾아내지만, 리쿠가 그 앞을 가로막는다. 그리고 제로는 이 자리에 무지개빛 진주가 다 모였다는 얘기를 듣고 분노하는데...

키린마루는 제로가 천생아에게 저지른 무례함을 대신 사과하고 무지개빛 진주를 날려 보낸다. 제로는 분노하며 키린마루에게 절연을 선언하고 떠난다. 리쿠는 키린마루를 배신하며 제로를 따라가고, 셋쇼마루도 제로의 뒤를 쫓아간다. 그런데 토와와 세츠나, 모로하는 키린마루를 가로막고 대결하는데...

키린마루와의 싸움으로 세츠나가 목숨을 잃었다. 후회와 절망에 휩싸인 토와 앞에 나타난 셋쇼마루는 ‘살리는 것도 죽이는 것도 너에게 달렸다’라며 부러진 천생아를 건넨다. 토와는 키쿠쥬몬지처럼 요기의 칼날을 꺼내려고 애쓰고, 토토사이는 저승길 선물이라며 세츠나의 피의 검에 어울리는 언월도를 만들기 시작하는데...

세츠나는 흡요혼의 뿌리를 손에 넣기 위해 박선옹을 찾기로 한다. 모로하는 쥬베에에게 박선옹을 찾을 단서가 될 요괴가 있다는 정보를 듣는다. 그 요괴는 길고 아름다운 머리카락을 가진 여자를 습격해서 저주를 건다고 한다. 그 얘기를 듣고 불안해진 토와는 퇴치사들과 세츠나를 찾으러 가는데...

쟈켄은 14년 전에 있었던 일을 회상한다. 어느 날 밤, 제로는 혼자 있는 링에게 접근해서 은비늘의 저주를 건다. 저주를 풀려면 제로를 죽여야 하지만 링과 제로의 인연이 연결돼서 죽일 수도 없다. 고민하던 쟈켄은 셋쇼마루에게 일단 링을 시대수에 봉인하자고 한다. 한편 토와, 세츠나, 모로하는 드디어 박선옹을 만나게 되는데...

산령산에 들어가는 토와, 세츠나, 모로하. 하지만 세 사람은 산령산의 결계에 의해 각자 흩어진다. 모로하는 리온이라는 소녀가 있는 곳에 도착하지만, 토와와 세츠나는 결계 안에서 지키고 싶은 것과 버려야 할 것에 대한 질문을 받는다. 토와와 세츠나가 결계를 빠져나오지 못할지도 모른다는 말을 들은 모로하는 두 사람을 구하러 가는데...

토와, 세츠나, 모로하는 산령산의 결계 안에 있던 키린마루의 딸, 리온과 만난다. 리온은 토와 일행에게 흡요혼의 뿌리를 주며 키린마루의 야망을 막고 세상을 구해달라고 한다. 대화 도중에 세츠나는 리온과 키린마루가 얽혀있는 인연의 실을 보고, 리온의 부탁대로 끊으려 하는데...

잠들어 있던 세츠나가 납치당한다. 그건 오우기가야츠히이라기 가문의 아이야 공주의 짓이었다. 키와 나이가 비슷한 세츠나에게 자신의 대역을 부탁하기 위해서였다. 세츠나는 아이야 공주의 눈물에 넘어가 어쩔 수 없이 승낙하고, 모처럼 자유를 얻은 아이야 공주는 요괴를 보러 갔다가 오히려 붙잡히는데...

토와와 세츠나는 산에 살며 마을 사람들을 괴롭히는 요괴를 퇴치해달라는 의뢰를 받고 요괴를 퇴치한다. 모로하는 요괴들 사이에 도는 소문을 듣고 최근에 현상금 사냥이 어려웠던 이유를 알게 된다. 타케치요는 그런 모로하에게 자신을 보호해달라는 의뢰를 하고, 둘은 요괴 너구리 명문가인 마미다이라 가문의 성이 있는 마미아나섬으로 향하는데...

토와는 자신을 찾아온 리쿠, 리온과 함께 행동한다. 세츠나와 퇴치사들이 도착한 오곡 마을의 촌장은 토지신 마요나카가 신이 깃든 물건인 오곡의 은혜를 노리고 마을을 습격하니 도와달라고 부탁한다. 한편, 모로하는 마미아나섬에서 자신에게 원한을 품은 가신 쇼겐과 싸우게 되는데...

토지신 마요나카로부터 오곡 마을을 지키려는 세츠나와 퇴치사들. 퇴치사들은 함정을 만들어 염우 떼가 마을로 들어오는 걸 막지만, 마을 중심에서 불길이 솟구치는 걸 목격한다. 배신자로 인해 귀신을 막는 결계가 뚫리고 결국 마요나카가 마을 안으로 들어온다. 하지만 마요나카와 대화를 나눈 세츠나의 눈에 인연의 실이 보이는데...

삭의 날 밤, 요력을 잃고 인간이 된 토와와 세츠나. 세츠나는 처음 겪는 현상에 당황하면서도 자신을 노리고 요괴가 올 거라는 말을 듣고 대책을 세운다. 모로하는 하치에몬에게 예전에 이누야샤 일행이 만월너구리를 어떻게 봉인했는지 묻는다. 한편, 토와는 제로의 환술에 걸려서 나나호시의 성으로 끌려가는데...

세츠나가 적어놓은 대책대로 설입도를 상대하는 퇴치사들. 한편 모로하 일행은 감시 눈알이 감겨 있는 틈을 이용해서 성으로 잠입한다. 모로하는 활과 화살을 되찾고, 우연히 만난 키쿠노스케와 만월너구리의 본체가 있는 탑의 지하로 향한다. 그리고 타카마루가 가져온 미로쿠와 산고의 답장을 보며 쇼겐의 천지 뒤집기를 되받아치는데...

제로의 함정에 빠진 토와. 나나호시는 비탄의 춤을 통해 토와의 기억을 보며 기뻐한다. 현대로 혼자 타임슬립한 토와는 소타 가족과 함께 계속 세츠나를 찾았지만 세츠나는 어디에도 없었다. 소타 가족은 토와를 친딸처럼 여기며 잘해줬지만, 토와의 마음에는 슬픔과 외로움이 자리하고 있었다. 제로가 계속해서 토와를 도발하자, 토와는 결국 이성을 잃고 분노하는데...

이성을 잃고 제로를 없애려고 하는 토와를 세츠나가 가로막는다. 세츠나와 토와는 링이 봉인했던 세츠나의 어렸을 때 기억을 보면서 잃어버렸던 인연을 되찾는다. 제로가 분노하며 스스로 목숨을 끊으려 하자, 세츠나는 유카리노타치키리가 이끄는 대로 인연을 끊는데...

키린마루는 시대수 근처에 있던 모로하에게서 이누야샤와 카고메가 봉인된 흑진주를 빼앗고 아쿠루를 데려오라고 한다. 링을 만나기 위해 그곳에 도착한 토와와 세츠나. 두 사람이 도와주려고 하는데 셋쇼마루가 나타나서 키린마루와 대결을 시작한다. 키린마루의 거대 요화구를 검조차 쓰지 않고 막아 만신창이가 된 셋쇼마루는 세 소녀를 흑진주 안으로 보낸다. 한편 리온은 리쿠와 산령산으로 향하는데...

토와, 세츠나와 흑진주 안으로 빨려 들어간 모로하는 부모인 이누야샤, 카고메와 재회한다. 한편 키린마루가 쓴 요화구가 셋쇼마루의 넋을 계속 빼앗는다. 걱정하는 링에게 쟈켄은 참성검을 가진 토와라면 셋쇼마루를 구할 가능성이 있다고 알려준다. 토와 일행이 봉인된 흑진주를 주운 타케치요는 키린마루에게서 도망치기 위해, 우연히 나타난 싯포에게 부탁해서 그 자리를 벗어나려고 한다. 바로 그 순간, 이누야샤는 흑진주에서 탈출할 열쇠가 토와와 천생아라는 걸 깨닫는데...

아쿠루가 자신을 선택하도록 최강이 되고 싶어 하는 키린마루가 셋쇼마루와 대결하려던 순간, 셋쇼마루의 손에 있던 천생아가 자신을 부르는 토와 곁에 나타난다. 하지만 천생아는 단상에 꽂힌 채 꼼짝도 하지 않고, 토와는 자신의 모든 요력을 천생아에 쏟아붓는다. 한편, 여우 요술, 불기분방으로 퇴치사 마을로 날아간 싯포는 산고와 재회한다. 같이 있던 타케치요에게 모로하와 이누야샤 일행이 흑진주 안에 있다는 말은 들은 싯포는 고즈와 메즈의 문 앞에서 이누야샤를 기다리기로 한다. 그리고 넋을 계속 빼앗기던 셋쇼마루는 마침내 의식을 잃는데...

현대에서 요령성의 접근을 혼자만 알고 있는 키린 오사무는 아무것도 모른 채 인류가 멸망해가는 것을 한탄한다. 전국시대에서는 참성검을 사용한 토와의 혼이 다 없어진다. 셋쇼마루의 넋을 빼앗는 키린마루의 요화구의 요기를 흡수하는 대신, 토와의 혼을 검에게 빼앗겼기 때문이다. 개 대장 일족만이 볼 수 있는 아쿠루가 토와에게 다가가서 바람개비를 들어 올린다. 한편 시대수의 정령은 아쿠루가 인정한 야샤히메에게 레이와 시대에 떨어지는 요령성 파괴와 이물질 제거를 명령하는데...

레이와 시대의 요령성을 파괴하기 위해, 시간을 건너려는 토와 일행. 타케치요, 쟈켄과 함께 시간의 풍차가 보이는 셋쇼마루의 어머니가 있는 곳으로 간다. 하지만 시간의 풍차가 움직이는 걸 방해하려는 메이도마루가 앞을 가로막는다. 야샤히메들은 과감하게 맞서지만, 요기의 공격으로는 메이도마루에게 타격을 줄 수 없다. 토와는 참성검으로 요기를 흡수하려 하고, 아마츠미카보시의 검이란 걸 알아챈 셋쇼마루의 어머니가 미간을 찌푸린다. 한편 키린마루는 리온을 데리고 억지로 시공을 뛰어넘으려 시도하는데...

요령성의 영향으로 현대 세계에도 요괴가 나타나기 시작했고 인류를 사랑하는 키린 오사무는 몰래 요괴를 퇴치한다. 한편 현대로 돌아온 토와 일행은 토와가 다니던 학교에서 키린 오사무를 만난다. 요령성이 떨어지면 인류의 멸망은 피할 수 없다고 무기력하게 생각하던 키린 오사무에게 토와 일행은 포기하기는 아직 이르다며, 본인들은 요령성을 파괴하기 위해 현대에 왔다고 말한다. 그 말에 용기를 얻은 키린 오사무는 토와 일행에게 쥬리안이 소속된 아이돌 그룹인 6x’s의 라이브 공연장에 있는 요괴들을 퇴치해달라고 부탁하는데...

키린마루는 억지로 시공의 문을 열어 시대를 뛰어넘으려 하고, 불타는 시간의 풍차에서는 수많은 요괴가 나타난다. 피해를 막으려고 싸우는 이누야샤 일행. 산고도 새로운 무기인 칠흑의 비래골로 참전한다. 미로쿠도 킨우, 교쿠토와 함께 요괴의 사기를 정화한다. 한편 현대에선 지상으로 떨어지는 요령성을 막기 위해 키린 오사무와 야샤히메들이 협력하지만 요력으로 공격해서는 막을 수 없다. 토와는 참성검으로 자신이 버틸 수 있을 만큼 요령성의 요기를 흡수하려 하는데...

키린 오사무는 리온의 바람을 이뤄주겠다고 설득하며 리온의 마음을 사로잡는다. 그리고 전국시대로 가져간 요령성에서 부화한 요령첩에 리온을 흡수시킨다. 또한 이 세계에 필요 없는 요괴는 사라지라며 리쿠를 공격하지만 쓰러지기 직전에 리쿠가 순간이동을 한다. 한편 현대에 남겨진 야샤히메들의 바람을 들어주기 위해서 아쿠루가 시공의 문을 열려고 한다. 소타는 헤어질 때, 토와와 함께 했던 10년 동안 우리는 지나칠 만큼 행복했다고 토와에게 말해주는데...

리온을 구하기 위해 요령접 안으로 들어온 토와 일행을 키린 오사무가 가로막는다. 토와는 리쿠와 함께 키린 오사무에게 맞서지만, 키린 오사무는 레이와 시대에도 끊임없이 싸우는 인간을 어리석다고 말하며, 리온이 세계의 왕으로 군림할 거라고 선언한다. 셋쇼마루와 키린마루는 최강의 자리를 걸고 싸움을 시작한다. 리온과 대치한 세츠나와 모로하는 인연의 실을 발견하고 잘라나간다. 그러자 리온의 마음의 소리가 키린마루에 대한 솔직한 심정을 털어놓기 시작한다. 이누야샤 일행은 요령접의 움직임을 막으려 하는데...

말법 말세를 피한 전국시대. 모로하의 빚을 갚기 위해 이누야샤가 두 팔 걷고 나선다. 카고메는 요괴를 퇴치하는 쏙 빼닮은 부녀를 보며 감탄한다. 한편 토와와 세츠나는 링에게 옷을 받는다. 셋쇼마루가 보내준 옷감으로 만든 것으로, 링은 두 사람에게 아버지가 주는 상이라고 말한다. 그 옷을 입은 토와와 세츠나 앞에 카고메가 만들어준 옷을 입은 모로하가 나타나 재미있는 돈벌이가 있다고 말한다. 시체 가게에서 만난 기묘한 남자에게 의뢰를 받은 세 소녀는 이요로 향하는데...