Der Generalgouverneur Kantōs hält jemanden gefangen, den er für die sogenannte Prinzessin der Halbdämonen hält. Zudem verdächtigt er seine Gefangene, wie einst eine gewisse Priesterin über den Knochenfressenden Brunnen in ihre Ländereien gelangt zu sein. Bei dieser Gelegenheit gibt der Teemeister des Gouverneurs eine Geschichte von dieser Priesterin zum Besten, die er vor über einem Jahrzehnt gehört hatte.

Towa, die mit ihrer Schwester Setsuna in einem Wald in der Sengoku-Zeit aufwuchs, wird durch die Zeit geschleudert und muss nun in der Neuzeit leben, was selbstverständlich einige Schwierigkeiten mit sich bringt. Die Yōkai-Jäger Hisui und Kohaku treffen auf der Suche nach dem Yōkai, welcher ein Dorf am Fuße des Berges angegriffen hat, auf Moroha, die hinter eben jenem Yōkai her ist.

Setsuna und Moroha werden durch die Zeit katapultiert und landen vor den Füßen einer verblüfften Towa, die ihre Schwester nach zehn Jahren sofort wiedererkennt. Ihr Wiedersehen trifft jedoch bei Setsuna auf wenig Gegenliebe und wird schnell von Lady Dreiauge unterbrochen, die es auf die dritte Regenbogenperle abgesehen hat.

Moroha findet einen Weg zurück in die Sengoku-Zeit und Towa beschließt, die beiden zu begleiten. Leider beinhaltet dieser Weg eine Abmachung mit dem Wurzelkopf-Yōkai, die Moroha allerdings nicht einzuhalten beabsichtigt. Während sie den Durchgang zur Sengoku-Zeit passieren, geschieht jedoch etwas Seltsames und die drei finden sich vor der Gestalt einer Priesterin wieder.

Wieder zurück in der Sengoku-Zeit befassen Setsuna und Towa sich mit einem Auftrag, der sie auf die Fährte eines Yōkai führt, welches die Knochen aus den Körpern seiner Opfer entfernt. Moroha erfährt derweil beim Leichenhändler, dass die Leiche, welche sie ihm zuletzt brachte, viel mehr wert ist mit dem dazugehörigen Kopf und macht sich folglich auf, den fehlenden Kopf aufzustöbern.

Moroha, Setsuna und Towa nehmen einen neuen Auftrag an: Sie sollen den Grund dafür finden, weshalb zahllose Reisende auf einem Bergpass in der Nähe eines alten Tempels verschollen sind, und sich darum kümmern. Als sie ein Dorf in der Nähe besuchen, fällt ihnen auf, dass es dort regelrecht von Katzen wimmelt. Schnell wird es offensichtlich, dass sie es nicht mit gewöhnlichen Katzen zu tun haben.

Towa macht sich auf dem Weg zum Berg Musubi, um den Traum-Schmetterling zu finden. Unterwegs begegnet sie einem komischen Kauz, der sich als an Land gegangener Pirat Riku vorstellt. Er hinterlässt ihr als Geschenk ein Schwert, das ihr allerdings im Handumdrehen Schwierigkeiten einbrockt.

Die drei Halbdämonen-Prinzessinen sind Yotsume, dem vieräugigen Eulen-Yōkai im Dienste Kyūkis, dicht auf den Fersen, doch Kyūki hält eine Überraschung für sie bereit. Sie stattet Yotsume mit einer Regenbogenperle aus, die ihm erlaubt, in den Träumen der drei nach Schwachstellen zu suchen.

Moroha nimmt den nächsten Kopfgeldauftrag an: Sie soll ein Yōkai aufspüren, das womöglich für die Zerstörung eines Forts verantwortlich war. Nach anfänglichem Zögern gesellen sich auch Setsuna und Towa wieder dazu. Am Tatort angekommen, treffen die drei auf Konton, ein weiteres der Vier Übel, der eine Rüstung trägt, der nichts etwas anzuhaben scheint.

Auf einem neuen Auftrag treffen Towa, Setsuna und Moroha auf die beiden Yōkai-Brüder Ginka und Kinka, die fortwährend gegeneinander kämpfen, da bei ihrer Rasse der Stärkere der beiden den Schwächeren frisst. Die beiden wittern allerdings die Gelegenheit, in den Besitz zweier Regenbogenperlen zu gelangen und ergreifen Besitz von Towa und Setsuna.

Beim Campieren an einem Teich könnte Moroha schwören, dass sie beobachtet hat, wie der Teich einen Vogel gefressen hat. Kurze Zeit später erfahren Setsuna und Towa von Hisui, dass dieser Teich offenbar bereits mehrere Bewohner eines Dorfes gefressen haben soll. Da dahinter natürlich ein Yōkai stecken muss, beschließen die beiden, sich der Sache anzunehmen.

Kohaku bittet Setsuna und Towa, sich um ein Yōkai zu kümmern, das einen Berg verdorren ließ und die Bewohner des Dorfes am Fuß dieses Berges in Angst und Schrecken versetzt. Auf dem Weg, das Yōkai zu konfrontieren, den Berg hinauf, fällt Setsuna allerdings auf, dass mit Towa irgendetwas nicht zu stimmen scheint.

Nach Angriffen auf mehrere Mönche und Priester werden Towa und Setsuna gemeinsam mit Hisui damit beauftragt, Kohakus Schwager, Miroku, zu beschützen. Bald schon stellt sich heraus, wer der Angreifer ist: Kein Geringerer als das letzte der Vier Übel: Tōtetsu.

Auf der Suche nach einem neuen Kopfgeldauftrag findet Moroha beim Leichenhändler ein bildhübsches, junges Mädchen vor. Dieses erzählt ihnen ihre Gesichte, wie sie von einem bösen Berggott in sein Domizil verschleppt und dort gehalten wurde und folglich vor ihm floh. Als Moroha, Setsuna und Towa sich auf die Suche nach dem Missetäter machen, erleben sie eine Überraschung.

Riku erzählt die Geschichte der Geburt Towas, Setsunas und Morohas. Er schildert, wie zum Zeitpunkt ihrer Geburt eine Naturkatastrophe sondergleichen, die nur alle 500 Jahre eintritt, die Erde bedrohte und wie Sesshōmaru diese gemeinsam mit Inuyasha unschädlich machte. Und auch wie die Geburt der zwei Halbdämonen Towa und Setsuna sowie der Vierteldämonin Moroha andererots mit weniger Euphorie empfangen wurde.

Moroha wird von ihrer Vergangenheit eingeholt und erzählt die Geschichte, wie ihr Meister sie in die Schulden geritten hat Towa und Setsuna. Denn nun steht eben diese alte Meisterin vor ihr und es ist an der Zeit, dass die beiden miteinander abrechnen.

Riku besucht den Leichenhändler und hat für Moroha interessante Informationen dabei. Tōtetsu soll gesichtet worden sein. Das lässt sich Moroha natürlich nicht zweimal sagen, immerhin winkt ein dickes Kopfgeld. Auf dem Weg sammeln sie noch Towa und Setsuna ein und so machen sich die drei Halbdämonen-Prinzessinen auf zur Jagd nach einem weiteren der Vier Übel. Doch Riku scheint ein doppeltes Spiel zu treiben.

Towa und Setsuna gelingt es, Kontons Zauber zu entfliehen. Nun stehen sie Konton zu zweit gegenüber, während Moroha nach wie vor Tōtetsu auf den Fersen ist. Tōtetsu jedoch flieht weiter und führt schlussendlich unsere Halbdämonen-Prinzessinnen direkt zu Kirinmaru. Nun wird sich zeigen, ob sich die Prophezeiung, dass die drei Halbdämonen für Kirinmarus Untergang verantwortlich sein werden, bewahrheiten wird.

Die Yōkai-Jäger werden in das Anwesen des Generalgouverneurs bestellt, wo sie von seiner Tochter, Aiya, empfangen werden. Diese bietet ihnen die Teilnahme an einem Gefecht an, als dessen Preisgeld der Sieger in den Solddienst des Generalgouverneurs gestellt wird. Dasselbe Gefecht, an dem auch Moroha gezwungenermaßen teilnehmen wird. Bis Towa jedoch davon erfährt, scheint es schon fast zu spät zu sein.

Als Towa Setsuna folgt und sie gemeinsam einen Berg erreichen, berichtet Setsuna ihr davon, was ihr nach dem Waldbrand widerfuhr. Denn in diesen Bergen befand sich das Dorf, in dem Setsuna nach dem Brand Unterschlupf fand. Ein verborgenes Dorf voller Halbdämonen-Kinder, über das ein Halbdämon namens Shiori wacht.

In einer Neumondnacht, während welcher Towa wie bekannt ihre Kräfte verliert, wird Towa von einem Schmetterling, den sie aus ihren Träumen zu erkennen scheint, fortgelockt. Sie begegnet Riku, der das Geheimnis um den Ursprung der Regenbogenperlen sowie den Grund, warum er hinter diesen her ist, lüftet. Doch nicht nur er sucht Towa auf, denn eines der Vier Übel wittert seine Chance.

Der Mönch Miroku wird von einer mysteriösen Fremden aufgesucht. Setsuna bringt derweil ihre Naginata zum besten Klingenschleifer der Region. Als Towa, Setsuna und Moroha später durch die Stadt schlendern, bietet dieselbe mysteriöse Fremde, die den Mönch Miroku aufsuchte, Towa einen Apfel an. Zu spät bemerken die drei, wer diese Dame in Wahrheit ist.

Mithilfe des Azusa no Yumihari nehmen die drei Halbdämonen-Prinzessinen Zeros Verfolgung auf. Als sie diese erreichen, stellt sich ihnen jedoch auch Riku in den Weg. Ein Kampf ist unvermeidlich und nach Towas silbernen Regenbogenperle geraten infolge dieses Kampfes auch Setsunas und Morohas Regenbogenperlen in Zeros Besitz. Als Setsunas Perle ihren Körper verlässt, geschieht jedoch etwas, womit Zero nicht gerechnet hat.

Nun sind an diesem Ort, an dem bereits Towas und Setsunas Großvater, der Heerführer der Hunde, sein Leben ließ, sämtliche Akteure versammelt und eine Konfrontation scheint unvermeidbar. Es wird sich zeigen, ob dies der prophezeite Kampf ist, in dem Kirinmaru von den Halbdämonen-Prinzessinnen ein für alle Male besiegt wird oder ob das Schicksal für diese etwas anderes bereithält.

Setsuna kommt im Kampf der Halbdämonen-Prinzessinen gegen Kirinmaru ums Leben. Sesshōmaru legt das zerbrochene Tensaiga und somit Setsunas Schicksal in die Hände der trauernden Towa. Wird es Towa gelingen, Setsuna von den Toten zurückzuholen?

Setsuna und Moroha brechen auf, um Bokusenō aufzuspüren, der sie laut Tōtōsai zu einer Kyūyōkon-Wurzel führen könne. Beim Leichenhändler Jyūbei erfährt Moroha, das es ein Yōkai gibt, das sie möglicherweise zu Bokusenō führen könnte. Dummerweise weiß nur niemand, wie es aussieht und jeden, der es erblickt soll etwas Schreckliches ereilen. Zudem soll dieses Yōkai Jagd auf Frauen mit langen, hübschen Haaren machen.

Towa, Setsuna und Moroha gehen auf der Suche nach Bokusenō einem weiteren Tipp Jyūbeis auf den Grund. Außerdem erfahren wir, wie es dazu kam, dass Towas und Setsunas Mutter, Rin, im Baum der Zeitalter eingeschlossen ist. Riku ist derweil weiter auf der Suche nach den Regenbogenperlen, um diese Zero zu beschaffen. Doch als er sie ihr bringt, erhält er nicht den Dank, mit dem er gerechnet hatte.

Moroha, Setsuna und Towa stehen vor der Barriere am Berg Musubi. Sobald sie diese betreten, werden die drei jedoch von einander getrennt und seltsame Dinge geschehen. Es dauert nicht lange, bis Moroha den Baum der Zeitalter findet und mit ihm ein mysteriöses Mädchen. Towa und Setsuna irren derweil weiter innerhalb der Barriere herum, die ihnen beiden eine Frage stellt, die sie korrekt zu beantworten haben, sonst können sie diese nie mehr verlassen.

Im Inneren der Barriere am Berg Musubi begegnen Towa, Setsuna und Moroha Rion, der Tochter Kirinmarus, die von ihrem Vater an diesen Ort gebunden wurde. Zu ihrer Überraschung bittet Rion die drei, ihrem Vater das Handwerk zu legen und übergibt ihnen zu diesem Zweck die Kyūyōkon-Wurzel, die das Einzige sein soll, das ihr Vater fürchtet. Vor der Barriere hält Riku derweil die ganzen Yōkai auf, die versuchen, in diese einzudringen.

Setsuna, nun endlich in der Lage zu schlafen, schläft ganze zwei Tage durch und erwacht an einem ihr unbekannten Ort gegenüber Ōgigayatsu Hiiragi Danjōs Tochter, Prinzessin Aiya. Diese bittet sie, für einen Tag ihren Platz einzunehmen und den Sitten-Unterricht der Prinzessin über sich ergehen zu lassen. Doch es erscheint nicht wie erwartet eine Nonne, sondern ein Bekannter Setsunas, der Yōkai-Jäger Hisui.

Als Takechiyo Moroha, die dem Leichenhändler nur noch einen Ryō schuldet, einen Auftrag anbietet, der ihr exakt diese Summe einbringt, lässt sie sich natürlich nicht zweimal bitten. Doch eine Kleinigkeit unterscheidet diesen von anderen: Der Auftraggeber ist Takechiyo. Setsuna und Towa sind währenddessen mit einem Auftrag der Yōkai-Jäger beschäftigt, die ihrerseits bereits einen neuen Auftrag der Yōkai-Jäger aus dem Norden an Land gezogen haben.

Setsuna bricht mit den Yōkai-Jägern auf zu ihrem neuen Auftrag im verschneiten Norden, der sich als komplizierter als anfangs vermutet entpuppt. Andererorts reist Towa mit Rion und Riku weiter, bis sie von Kirinmaru konfrontiert werden. Und Moroha schmort nach ihrem misslungenen Sturm auf das Schloss der Mamidairas in deren unterirdischem Verließ vor sich hin.

Das Dorf Gokoku wird von der regionalen Gottheit Mayonaka heimgesucht. Setsuna konfrontiert ihn, doch findet zu ihrem Erstaunen heraus, dass Mayonaka selbst nicht weiß, was ihn mit dem Dorf verbindet. Er bietet ihr an, ihm seine Geschichte zu erzählen …

Moroha wird klar, dass sie, solange der Mond am Himmel steht, keine Chance gegen Mamiana Shōgen und seinen Vollmond-Tanuki haben. Doch glücklicherweise steht eine Neumondnacht an. Was allerdings für Towa und nun, da sie wieder träumt, auch für Setsuna bedeutet, dass sie für eine Nacht ihre Kräfte verlieren. Dummerweise hält das Yōkai nicht davon ab, ihnen das Leben schwer zu machen.

Moroha scheint einen Plan zu haben, um in dieser Neumondnacht, in der das Auge des Vollmond-Tanukis außer Gefecht gesetzt ist, Mamiana Shōgen die Kontrolle über den Mamidaira-Clan wieder zu entreißen. Währenddessen brauchen andererorts die Yōkai-Jäger nur Setsunas Anweisungen zu folgen.

Towa befindet sich in den Klauen Zeros, die sie ihre schmerzlichsten Erinnerungen noch einmal durchleben lässt, doch mit welchem Ziel? Setsuna und die Yōkai-Jäger werden unterdessen erneut von Yōkai angegriffen, doch sie erhalten unerwartete Unterstützung. Anderenorts will Moroha nur noch eines, und zwar zu Hause ein Bad nehmen.

Zero provoziert Towa und will, dass diese ihre gesamte Wut und ihren Hass gegen sie entlädt. Doch da Zero und Rin mit einem Schicksalsfaden verbunden sind, würde dies Rin umbringen. Die Zeit drängt, doch dann fasst sich Setsuna ein Herz und verrät Towa von ihren wahren Gefühlen. Währenddessen macht sich Moroha mit Takechiyo und Jaken zum Baum der Zeitalter auf.

Nun, da Zero ausgeschaltet ist, beschließen Towa und Setsuna zu ihrer Mutter zurückzukehren. Moroha fordert derweil Kirinmaru zum Kampf, nachdem dieser ihr die schwarze Regenbogenperle abgenommen hat, in welcher sich ihre Eltern Inuyasha und Kagome befinden. Und auch Rion und Riku schmieden einen neuen Plan.

Infolge des Kampfes gegen Kirinmaru geschwächt, befördert Sesshōmaru mit seinen letzten Kräften Towa, Setsuna und Moroha in die schwarze Regenbogenperle, in die er Jahre zuvor bereits Morohas Eltern, Kagome und Inuyasha, befördert hat. Und so sehen sich Moroha, Kagome und Inuyasha nach 14 Jahren endlich wieder. Derweil ist jedoch Kirinmaru auf der Suche nach der schwarzen Perle sowie nach Sesshōmaru, um ihm den Rest zu geben.

Während sich Sesshōmaru mit letzten Kräften Kirinmaru entgegenstellt, versuchen Towa, Setsuna und Moroha gemeinsam mit Kagome und Inuyasha einen Weg aus der schwarzen Perle zu finden. Anderenorts treffen Takechiyo und Shippō gemeinsam im Dämonenjäger-Dorf ein und treffen dort auf alte Bekannte.

Towa gelang es zwar, Sesshōmaru zu retten, doch dabei hat sie all ihr Kon, ihre geistige Energie, aufgebraucht. Andererorts verbringt Moroha etwas Zeit mit ihren Eltern, die sie endlich wiedergefunden hat. Und die Yōkaijäger sowie Miroku, Sango und ihre beiden Töchter bereiten sich auf einen Kampf gegen Kirinmaru vor.

Towa, Setsuna und Moroha suchen gemeinsam mit Jaken Sesshōmarus Mutter auf, die über das Windrad der Zeit wacht. Doch obwohl sie bereits von den Zeitaltern auserwählt wurden, steht ihnen noch ein letzter Test bevor. Andererorts versucht Kirinmaru seine Tochter, Rion, davon zu überzeugen, sich ihm anzuschließen.

Towa, Setsuna und Moroha sind zurück in der Neuzeit, doch sie haben keine Zeit, ihr Wiedersehen mit ihren Verwandten und Freunden zu feiern, denn sie sind auf einer wichtigen Mission. Ihre erste Station auf dieser: Kirin-sensei, Towas Klassenlehrer und einst Kirinmarus rechter Arm. Dieser berichtet ihnen jedoch von weiteren Bedrohungen, denen ungünstigerweise auch Towas Adoptivmutter bald ausgesetzt sein wird.

Towa, Setsuna, Moroha und Kirin-sensei versuchen alles, um zu verhindern, dass Yōreisei auf die Erde stürzt. Anderenorts suchen Rion und Riku nach einem Weg, Kirinmaru aufzuhalten. Und auch die Dämonenjäger um Kohaku sehen sich in der Sengoku-Zeit einem erbitterten Kampf gegen anstürmende Yōkai ausgesetzt.

Kirin-sensei bringt Yōreisei in die Sengoku-Zeit mit der Absicht, mit seiner Hilfe sämtliche Yōkai auszulöschen. Was selbstverständlich auch Towas, Setsunas und Morohas Väter beinhaltet: Inuyasha und Sesshōmaru. Doch das Tor, durch das die drei durch die Zeit gereist sind, lässt sich nicht mehr öffnen. Während die drei in der Neuzeit festsitzen, beginnt so nun das Zeitalter des Untergangs in der Sengoku-Zeit.

Der Yōrei-Schmetterling droht sämtliche Yōkai in der Sengoku-Zeit auszulöschen. Kirin-sensei behauptet, dies sei Rions Wunsch, die mit dem Yōrei-Schmetterling verschmolz. Riku hingegen ist überzeugt, dass Rion sich wünscht gerettet zu werden. Also begeben sich Towa, Setsuna und Moroha in den Yōrei-Schmetterling, um Rion zu retten, während die anderen versuchen, ihn von außen aufzuhalten.

Nachdem der Yōrei-Schmetterling bezwungen ist, können sich Towa, Setsuna und Moroha zum ersten Mal seit langer Zeit eine Verschnaufpause gönnen, in der sie Zeit haben über all die Dinge nachzudenken, die geschehen sind. Doch es dauert nicht lange, bis der Leichenhändler Jyūbei von einem mysteriösen jungen Mann aufgesucht wird, der unsere Halbdämonen-Prinzessinnen anheuern möchte, um ein Yōkai zu beseitigen.