Muurahaizten tarinaa kuljettaa kertojamuurahainen nimeltä Z, jonka rooli on varta vasten kirjoitettu Woody Allenille. Elokuva alkaa siitä, kun Z makaa psykiatrin sohvalla tilittäen henkilökohtaisia ongelmiaan. Z vastaa siis täysin Allenin omaa tyyppihahmoa: hän on heiveröinen, pelokas, neuroottinen, itseään ja ympäristöään ylianalysoiva työläismuurahainen. Valinnan vapauden ja yksilöllisyyden puolesta kapinoiva Z vaihtaa hetkeksi paikkoja sotilaiden kastiin kuuluvan Weaverin (Sylvester Stallone) kanssa - ja joutuu kylmiltään taisteluun termiittejä vastaan. Kaiken lisäksi Z rakastuu vielä prinsessa Balaan (Sharon Stone). Rakkaus eri luokkien välillä näyttää mahdottomalta, mutta erinäisten sattumusten kautta hän tulee sohineeksi myös yhdyskunnan järkähtämättömänä pidettyä valtapolitiikkaa. Samalla hän jatkaa haaveilua ötököiden paratiisista nimeltä Insektopia.