宇宙の中立地帯に浮かび、恒久平和が実現したはずの惑星ニンバス3で反乱が発生し、休暇中だったカークら乗組員たちは、USSエンタープライズでニンバス3へ急行する。反乱を率いるのはカリスマ的なバルカン人サイボックだが、彼はカークの部下スポックの異母兄弟だった。ニンバス3で反乱軍に負けたカークたちは敵にUSSエンタープライズの指揮権を奪われ、銀河の中心にある人類未踏の地“グレートバリア”に向かわされる。

23世紀。カークらUSSエンタープライズの乗組員たちはスポックの故郷バルカン星で暮らすが、船を勝手に動かした責任を取る覚悟で地球に戻ろうと決心。同じころ地球に強力な電波を発信する異星の探査船が接近する。電波のせいで滅亡寸前になった地球だが、カークたちは探査船を送ったエイリアンの目的がザトウクジラだと気付く。エイリアンは太古から地球のザトウクジラと交信していたが、ザトウクジラは21世紀に絶滅していた。

23世紀。クリンゴン人のある資源衛星が事故により爆発し、同衛星では大気汚染が進み、あと何十年かで同惑星が壊滅する事実が判明する。惑星連邦は講和を申し入れてきたクリンゴン帝国の宰相ゴルコンに対し、カーク船長率いる宇宙船USSエンタープライズの護衛をつけるが、カークの部下スポックが講和を望む一方、かつて自分の息子をあるクリンゴン人に殺された過去があるカークは、講和という事態を受け入れるのに躊躇していた。