Ein neuer Schutzengel - "Angelus" - entdeckt ein Geheimnis des Angelus-Systems, das ihn dazu veranlasst, sich den offiziellen Regeln für Schutzengel zu widersetzen.

Als teuflischer Rekrutierer durchstreift Masatora Akatsu eine Oberschule, um Verbündete für die Hölle zu gewinnen. Die Zeit drängt, denn das himmlische Heer bestehend aus Engeln drängt immer weiter vor. Das Ziel dieser Mission ist klar: Wenn er das bezauberndste Erdenmädchen in die Hölle verschleppt, wird die teuflische Armee so motiviert sein, dass sie die Engel mühelos zurückdrängen kann. Unversehens glaubt er mit der wunderhübschen Lily DIE perfekte Kandidatin gefunden zu haben ... doch könnte ihr gar teuflisches, urheiliges Geheimnis ihn am Ende alles kosten.

Akira Fudo erfährt von seinem besten Freund Ryo Asuka, dass Dämonen wieder auferstehen und die Welt von den Menschen erobern werden. Da die Menschen gegen diese Bedrohung nicht bestehen können, schlägt Ryo vor, sich mit einem Dämon zu verbinden. Damit wird Akira zum Devilman, ein Wesen mit der Kraft des Dämons, aber mit einem menschlichen Herzen.