L'agence crypto-zoologique Monarch doit faire face à une vague de monstres titanesques, comme Godzilla, Mothra, Rodan et surtout le redoutable roi Ghidorah à trois têtes. Un combat sans précédent entre ces créatures considérées jusque-là comme chimériques menace d'éclater. Alors qu'elles cherchent toutes à dominer la planète, l'avenir même de l'humanité est en jeu…
L'alliance terrestre s'affaiblit, et Haruo envisage de rejoindre les Exif, dont le culte funeste cherche à invoquer un monstre capable de détruire le monde.
47 ans se sont écoulés depuis l'apparition de Godzilla et aujourd'hui, le grand monstre est de plus en plus considéré comme une simple légende. Mais d'étranges disparitions de navires commencent à se produire et bientôt, leur origine ne fait plus de doute : Godzilla est de retour pour réduire le Japon en miettes. Au même moment, Yuri, une jeune journaliste, rencontre un vieux prophète qui lui annonce que le combat ultime pour la survie du pays est sur le point de commencer. Car cette fois, le Japon n'est pas sans défense face au roi des monstres : Baragon, Mothra et King Ghidorah, ses monstres protecteurs, vont sortir de leur sommeil pour tenter de le vaincre. Et personne ne sortira indemne de la « battle royale » qui s'annonce...
Des Futurians débarquent sur Terre. Ils prétendent venir du futur où Godzilla a rasé le Japon, et proposent au gouvernement d'éliminer le monstre avec leur aide. Les Futurians, accompagnés de quelques représentants japonais, décident de se rendre en 1944 sur une île du Pacifique où est censé vivre le monstre qui donnera naissance, après irradiation, à Godzilla. Mais une fois sur place, les Futurians abandonnent trois Dorats, des petits monstres de leur époque qu'ils contrôlent mentalement. De retour dans le présent, tout le monde se rend compte que les Dorats ont à leur tour été irradiés et sont devenus King Ghidorah, un terrible monstre que les Futurians contrôlent pour ravager le Japon. Godzilla, que tout le monde croyait éliminé, se réveille alors.
À la fin du XXe siècle, les monstres sont parqués sur l’île d’Ogasawara. Ils sont retenus sur l’île par des moyens prodigieux. Mais un jour, les barrières se dissipent et les monstres s’évadent. L’équipe du SY-3 est chargée d’enquêter. Ils se retrouvent face aux Kilaaks, des extraterrestres, auteurs du dysfonctionnement. Ils prévoient d’utiliser les monstres de l’île pour prendre le contrôle de la planète. Les monstres attaquent les capitales des plus grands pays simultanément. Un seul moyen de les arrêter, couper la liaison mentale entre les monstres et les Kilaaks.
Des extraterrestres, venus d'un système nébulaire détruit, planifient l'invasion de la planète Terre en prenant comme couverture un parc d'attraction pour enfants. En réalité, la tour Godzilla qu'ils ont construit leur sert à contrôler Gigan et King Ghidorah qui détruisent tout sur leur chemin. Godzilla et son ami Anguirus tentent d'arrêter les deux monstres de l’espace.
Deux astronautes partent en mission d'exploration sur une planète orbitant autour de Jupiter et récemment découverte. Arrivés sur place, ils rencontrent les habitants, les Ixiens, qui sont assiégés et contraints de vivre sous terre à cause de King Ghidorah. Les Ixiens proposent un marché aux Terriens : si ceux-ci acceptent de leur prêter Godzilla et Rodan pour tuer King Ghidorah, ils offriront à la Terre un vaccin capable de guérir toutes les maladies.