In een post-apocalyptisch, futuristisch Engeland moeten de Amerikaanse militieleider Denton Van Zan (McConaughey) en de Britse 'fire chief' Quinn Abercromby (Bale) samenwerken om een groep vuurspuwende draken te verslaan. Zij zijn er op uit om na een eeuwenlange rustperiode de mensheid te domineren. Van Zan en Abercromby hopen samen de Drakenkoning te vinden.
Tijdens een opstand wordt de vader van prins Einon vermoord. Hijzelf is zwaargewond, maar een draak redt zijn leven in ruil voor de belofte de zwakkeren te zullen verdedigen en af te zien van tirannie en geweld. Eenmaal koning geworden, ontpopt Einon zich nog als een veel grotere tiran dan zijn vader. Bowen geeft de draak hiervan de schuld en neemt zich voor alle draken in het land uit te roeien. Twaalf jaar later is hem dat bijna gelukt, slechts één draak rest hem nog.
Forest animals attempt to show up squirrel Ginger Nutt's claims of bravery by creating an imaginary dragon.